Kerstes thesis - ETH E

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Diss. ETH No 20334
THE ROLE OF GENETIC VARIATION IN EXPERIMENTAL
COEVOLUTION OF THE HOST, TRIBOLIUM CASTANEUM, AND ITS
PARASITE, NOSEMA WHITEI
A dissertation submitted to
ETH ZURICH
for the degree of
Doctor of Sciences
Presented by
NIELS ANTONIUS GREGORIUS KERSTES
MSc, Wageningen University
born 05.08.1984
citizen of the Netherlands
accepted on the recommendation of
Prof. Dr. Paul Schmid-Hempel, examiner
Dr. K. Mathias Wegner, co-examiner
Prof. Dr. Jukka Jokela, co-examiner
2012
7 Zusammenfassung
Genetische Variation spielt eine entscheidende Rolle für den Verlauf und das Resultat
von Wirt-Parasit-Koevolution. Parasiten profitieren zum Beispiel von höherer
genetischer Diversität, da dies die Infektion einer Vielzahl von Wirtsgenotypen
ermöglicht. Ebenso spielt die genetische Diversität einer Infektion innerhalb eines
Wirtes ein bedeutende Rolle, da sich die Ausprägung von Virulenz häufig zwischen
Einzel- und Mehrfachinfektionen unterscheidet, und dies im weiteren auch
Auswirkungen auf die Effizienz der Immunantwort des Wirtes hat. Auf der Wirtseite
können genetisch diverse Populationen eine rasche Adaptation von Parasiten
behindern, da die Wahrscheinlichkeit deutlich erhöht ist, dass zumindest einige
wenige Individuen resistent gegen eine Infektion sind. Sollten sich Parasiten
kontinuierlich an die häufigsten Wirtsgenotypen anpassen, ist ein andauernder
Nachschub an neuen genetischen Varianten von Vorteil, da diese neuen Genotypen
dann per Definition selten sind. Diese Art von parasitenbedingter, negativ
frequenzabhängiger Selektion wird daher als eine Erklärung für die weite Verbreitung
von sexueller Fortpflanzung angesehen und ist formal in der Red-Queen-Hypothese
zusammengefasst.
Diese Doktorarbeit untersucht die experimentelle Koevolution des roten Mehlkäfers,
Tribolium castaneum, mit einem natürlich vorkommendem Parasiten, dem
Mikrosporidium Nosema whitei. Nach 11 Generationen Koevolution konnte gezeigt
werden, dass die Rekombinationsraten des Wirtes vermutlich als Ergebnis eines RedQueen-Prozesses erhöht waren. Zuvor wurde gezeigt, dass koevolvierte T. castaneumPopulationen höhere selektiv neutrale genetische Diversität bewahrten als die
entsprechenden gepaarten, nicht koevolvierten Kontrollpopulationen. Hier konnte
jetzt gezeigt werden, dass neben der selektiv neutralen genetischen Diversität auch
funktionale genetische Variation für Infektionsresistenz aufrechterhalten wird. Die
Erzeugung von Inzucht- und Auszuchtlinien in verschiedenen T. castaneumPopulationen legte hierbei die Vermutung nahe, dass balancierende Selektion
aufgrund
eines
Heterozygotenvorteils
nicht
als
Mechanismus
für
die
Aufrechterhaltung genetischer Variation herangeführt werden kann. Dies unterstützt
somit ebenfalls die Hypothese, dass negativ-frequenzabhängige Selektion der
verantwortliche Mechanismus für eine erhöhte genetische Variabilität ist.
8 Koevolution änderte nicht nur die Resistenz und die genetische Variabilität des
Wirtes, sondern auch das Paarungsverhalten, was sich durch eine verminderte
Paarungsbereitschaft
ausdrückte.
Dieser
Effekt
hing
zusätzlich
von
der
Populationsgrösse ab und zeigte unterschiedliche Muster in Männchen als in
Weibchen. Auf Parasitenseite zeigte ein Serial Passage Experiment, dass auch die
Evolution der Virulenz des Parasiten von der genetischen Variabilität des Wirtes
abhing. Während des Experiments nahm die Virulenz besonders in genotypisch
diversen Populationen rapide ab. In genotypisch weniger diversen erfolgte hingegen
eine Spezialisierung auf bestimmte Wirtsgenotypen, was die Infektivität in anderen
genetischen Hintergründen deutlich reduzierte.
Zusammenfassend bestätigen die in dieser Arbeit gezeigten Ergebnisse die
Wichtigkeit von genetischer Variabilität für Wirt-Parasit Koevolution. Wirte
profitieren mit hoher Wahrscheinlichkeit wegen der vom Parasiten ausgehenden
negativ-frequenzabhängigen Selektion von einer konstant andauernden Erneuerung
von genetischer Varianz für Resistenz. Hier scheint insbesondere für männliche Käfer
die Erhöhung der Rekombinationsrate ein weniger kostenintensiver Weg zu sein,
genetisch variableren Nachwuchs zu erzeugen. Da Koevolution insgesamt zu
resistenteren Wirten führte, muss zusätzlich eine direktionale Komponente der
Selektion vorgelegen haben. Daraus folgt, dass das wahrscheinlichste Szenario, das
die Koevolution von T. castaneum-Resistenz und N. whitei-Virulenz beschreibt, eine
Kombination von direktionaler und fluktuierender, negativ-frequenzabhängiger
Selektion beinhaltet. Aus dem Serial Passage-Experiment folgte, dass der Verlust von
genetischer Variabilität ernste Folgen für den Parasiten haben kann, da der Verlust
von genetischer Variabilität innerhalb der Population die Menge an infizierbaren
Wirtsgenotypen verringert und der Verlust von genetischer Variabilität innerhalb des
Wirtes zu einer verringerten Virulenz führen kann. Somit ist funktional relevante
genetische Varianz nicht nur innerhalb von Wirten und Parasiten wichtig, sondern
sorgt auch für fitnessrelevante Wechselwirkungen zwischen beiden Antagonisten.
9 Summary
Genetic variation is expected to play an essential role in the outcome of host-parasite
coevolution. For instance, parasites could benefit from higher levels of genetic
variation because it allows them to infect a larger range of host genotypes. In
addition, the amount of within-host parasite genetic variation could influence the
outcome of infection, as it determines parasite virulence, and it affects the ability of
the host's immune system to fight infection. On the other hand, host populations
might benefit from high levels of genetic variation because it hinders the ability of
parasite populations to adapt. Furthermore, high host genetic diversity increases the
chance that at least some individuals will be able to escape infection. In case parasites
constantly adapt to the most common genotypes in their host population, hosts are
predicted to benefit from constantly creating new variation, and thus rare genotypes.
This type of negative frequency-dependent selection by parasites is therefore
hypothesized to maintain sexual reproduction and recombination in hosts, in a theory
named the Red Queen Hypothesis.
In this thesis, I studied experimental coevolution of the red flour beetle, Tribolium
castaneum, with its natural, microsporidian parasite Nosema whitei. I found that, after
11 generations of coevolution, host recombination frequencies were increased, and
that this was most likely the result of a Red Queen-like process. Previously, it was
found that coevolved T. castaneum populations maintained higher levels of neutral
genetic diversity than non-coevolved beetle populations. Here, I show that variation
for resistance against infection by N. whitei was maintained during coevolution as
well. Inbreeding and outcrossing populations of T. castaneum led to the conclusion
that balancing selection caused by heterozygote advantage cannot explain the
observed maintenance of variation, which matches the idea that variation was
maintained because of negative frequency-dependent selection. By performing
behavioural assays, I found that coevolution with a parasite changed mating eagerness
of the beetles. The effect of coevolution on mating behaviour depended on the size of
the experimental beetle populations, and males and females did not show the same
response. Finally, the results of a serial passage experiment indicated that genetic
variation indeed plays a major role in the evolution of N. whitei virulence. During this
experiment, parasite populations showed a rapid, strong decrease in virulence,
10 especially when they were passaged through relatively diverse host populations. Data
indicates that parasite populations specialised on certain genotypes within the host
populations at the cost of losing infectivity on other genotypes.
All in all, the results described in this thesis do confirm the importance of genetic
variation on the outcome of host-parasite coevolution. Hosts most probably benefited
from constantly creating genetic variation for resistance because of negative
frequency-dependent selection by the parasites. Especially for male beetles,
increasing recombination frequencies seemed to be a less costly way to increase
offspring variation than increasing mating rates. Because coevolved beetles were
more resistant, selection also must have had a directional component. Therefore, the
most likely explanation for the results of the coevolution experiment is a scenario of
combined directional and fluctuating selection for T. castaneum resistance by
coevolving N. whitei. Furthermore, results from the serial passage experiment show
that losing genetic variation can have severe consequences for the parasites, because it
reduces the range of host genotypes that can be infected, and because decreased levels
of intra-host diversity might result in lower virulence. In conclusion, genetic
variability does not only determine fitness of host and parasites themselves, but also
mediates fitness relevant interactions between both antagonists.
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