Die Rhizosphäre als Reservoir für fakultativ pathogene Bakterien

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WISSENSCHAFT
Ökologie pathogener Bakterien
Die Rhizosphäre als Reservoir
für fakultativ pathogene Bakterien
GABRIELE BERG 1 , LEO EBERL 2 UND ANTON HARTMANN 3
1 INSTITUT FÜR UMWELTBIOTECHNOLOGIE, TU GRAZ, ÖSTERREICH
2 MIKROBIOLOGIE, UNIVERSITÄT ZÜRICH, SCHWEIZ
3 ABTEILUNG MIKROBEN-PFL ANZEN-INTERAKTIONEN, GSF – FORSCHUNGSZENTRUM
FÜR UMWELT UND GESUNDHEIT, NEUHERBERG
Die Mehrzahl bakterieller Infektionen in Europa und Nordamerika wird
durch fakultativ pathogene Mikroorganismen ausgelöst. In den letzten
Jahren nahm die Bedeutung dieser Erregergruppe dramatisch zu: Allein in
Deutschland wird jährlich eine Million Infektionen registriert, von denen
rund 40.000 tödlich enden.
ó Was sind fakultativ Pathogene, die auch
häufig als opportunistische Erreger bezeichnet werden? Es handelt sich um Mikroorganismen, die normalerweise apathogen und
harmlos sind, aber unter bestimmten Vorraussetzungen (etwa bei immunsupprimierten Patienten oder abwehrschwachen Personen) Infektionen verursachen, ohne die KochHenleschen Postulate zu erfüllen[1]. Ihr natürliches Reservoir kann die autochthone Mikroflora des Menschen sein, aber auch in der
Umwelt finden sich zahlreiche potenzielle
Habitate. Eines hiervon ist die Rhizosphäre,
welche die Pflanzenwurzel und den umgebenden Boden umfasst[2].
Im Gegensatz zu vielen anderen terrestrischen Habitaten zeichnet sich die Rhizosphäre durch einen hohen Nährstoffgehalt
aus. Dieser resultiert hauptsächlich aus der
Exsudation der Pflanze, die etwa 30 Prozent
des photosynthetisch gebundenen Kohlenstoffs über die Wurzel wieder abgibt[3]. Dabei
handelt es sich um einen reichhaltigen Cocktail, der unter anderem aus organischen Säuren, Zuckern, Aminosäuren, Vitaminen und
polymeren Kohlenstoffen besteht. Die daraus
folgende höhere mikrobielle Abundanz und
Aktivität in der Rhizosphäre wird auch als
Rhizosphäreneffekt bezeichnet. Die Bewohner der Rhizosphäre erfüllen wichtige ökolo-
gische Funktionen. Sie sind beispielsweise
maßgeblich an den Nährstoffzyklen beteiligt
und beeinflussen Pflanzenwachstum und
-gesundheit. Die Rhizosphäre ist aber auch
ein Ort, wo vielfältige Interaktionen stattfinden – zwischen den Mikroorganismen, mit
der Pflanze, aber auch mit Fraßfeinden,
sodass dieses Habitat mit antagonistischen
Bakterien angereichert ist.
Welche Bakterien mit potenziell
pathogenen Eigenschaften besiedeln
die Rhizosphäre?
Die Zusammensetzung der Mikroorganismen
in der Rhizosphäre ist pflanzen- und bodenspezifisch. Jedoch aus der Gruppe der antagonistischen Mikroorganismen mit anti-eukaryotischen Eigenschaften rekrutieren sich
viele fakultative Pathogene. Dazu zählen Bakterien von 27 Gattungen beziehungsweise 36
Spezies[2]. Beispiele sind bekannte nosokomiale Bakterien wie Pseudomonas aeruginosa, Serratia marcescens, Burkholderia cepacia, Stenotrophomonas maltophilia und Staphylococcus spp., die abundante Rhizosphärenbewohner sind. Andere Spezies sind als
Verursacher von Haut und Wundinfektionen
(Bacillus cereus, Proteus vulgaris, Pseudomonas spp.) oder von Harnwegsentzündungen
(P. vulgaris, B. cepacia) beschrieben. Spezies
wie B. cepacia, P. aeruginosa lösen bei Patienten mit cystischer Fibrose fatale Infektionen
aus. Obwohl diese Befunde Hinweise auf das
Vorkommen opportunistischer Pathogene in
der Rhizosphäre liefern, ist über ihre Virulenz wenig bekannt. Da Letztere zumeist eine
stammspezifische Eigenschaft ist und nicht
mit der taxonomischen Einordnung korreliert, ist hier eine individuelle Untersuchung
und Bewertung notwendig.
Welche Eigenschaften befähigen Rhizosphärenbakterien zur Humanpathogenität?
˚ Abb. 1: Potenzielle Mechanismen von Rhizobakterien für die Besiedlung von Eukaryoten und eine
antagonistische/pathogene Aktivität.
Rhizobakterien besitzen vielfältige Mechanismen, um die Pflanzenwurzel zu besiedeln
und mit anderen Organismen zu interagieren[3]. Die zugrunde liegenden Mechanismen
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sind in Abbildung 1 dargestellt. Die Interaktion beginnt mit der Adhärenz an die Pflanzengewebe, bei der es oftmals zu einer spezifischen Anheftung mit mikrobiellen Haftfaktoren kommt. Zu den Faktoren, die diese
Kompetenz vermitteln, zählen Fimbrien, Polysaccharide sowie die Fähigkeit zur Biofilmbildung. Antagonistische Aktivitäten bei der
Wechselwirkung mit Konkurrenten und Fraßfeinden werden über eine Vielzahl von Mechanismen vermittelt, zu denen 1) Antibiose, 2)
Konkurrenz um Raum, Nährstoffe und Spurenelemente sowie 3) Parasitismus und Lyse
zählen. Einen wichtigen Faktor stellt die Produktion von Antibiotika dar. Es ist daher nicht
verwunderlich, dass ein hoher Anteil der Rhizobakterien Antibiotika produziert, und diese auch in der Rhizosphäre nachgewiesen
wurden[3]. Allerdings sind auch Resistenzmechanismen gegen Antibiotika sehr verbreitet und Ursache für das Vorkommen vieler multiresistenter Bakterien. Eine hohe Rate
horizontalen Gentransfers wurde für Rhizosphärenbewohner nachgewiesen: So können
Gene verantwortlich für Produktion und
Resistenz von Antibiotika innerhalb der Populationen ausgetauscht werden.
Pathogenität wird in verschiedenen Schritten vermittelt; hierzu gehören Erkennung,
Ädhärenz, Invasion, Besiedlung und Wachstum sowie Produktion von Toxinen und Virulenzfaktoren. Die Prozesse der Interaktion
humanpathogener Bakterien zeigen teilweise
Ähnlichkeiten mit den Pathogenitätsmechanismen pflanzenpathogener Bakterien, aber
auch mit denen antagonistischer Rhizobakterien. Einige dieser Faktoren sind offensichtlich generell für die Interaktion von Bakterien mit Eukaryoten von Bedeutung. Ein
wichtiges Kriterium für die Humanpathogenität eines Bakteriums stellt die Fähigkeit bei
37 °C zu wachsen dar. Allerdings können
auch nicht-pathogene Rhizobakterien bei
37 °C wachsen [Berg, unpubl.]. Einige Rhizobakterien verfügen über die Fähigkeit, das
interne (angeborene) Immunsystem der
Pflanze zu stimulieren und somit systemische Resistenz zu induzieren. Diese Fähigkeit wurde auch für humanpathogene Bakterien gefunden, die künstlich in der Rhizosphäre etabliert wurden. Ein weiterer Mechanismus, der für die positive Interaktion mit
der Pflanze verantwortlich sein kann, ist die
Bildung von Phytohormonen. Klinische Stenotrophomonas-Isolate waren wie die Rhizosphärenisolate in der Lage, Indol-3-Essigsäure zu produzieren; allerdings in einer vergleichsweise geringen Menge.
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Ein Problem bei der Identifikation der beteiligten Virulenzfaktoren ist das Fehlen geeigneter Infektionsmodelle, da fakultativ pathogene Bakterien oft in Standard-Tiermodellen
keine oder nur geringfügige Pathogenität aufweisen. Jedoch konnten alternative Modellorganismen, wie der Schleimpilz Dictyostelium discoideum und der Nematode Caenorhabditis elegans, mit Erfolg eingesetzt werden. Interessante, detailliert untersuchte Bakterienspezies mit ambivalenten (sowohl
pathogenen als auch vorteilhaften) Eigenschaften sind P. aeruginosa, B. cepacia und
Ochrobactrum anthropi (siehe Lit. in [2]). Insgesamt erwiesen sich klinische Isolate gegenüber jenen aus der Rhizosphäre als nicht
unterscheidbar. Auch die Regulation der antagonistischen/pathogenen Eigenschaften über
Zwei-Komponenten- oder „Quorum-Sensing“Systeme weisen Ähnlichkeiten zueinander
auf. Die Mechanismen der Bakterien-Eukaryoten-Interaktion sind oftmals sehr ähnlich.
Pathogenität muss jedoch immer im
Zusammenhang mit dem Wirt gesehen werden. Wirtswechsel ist deshalb ein wichtiger
Schritt bei der Entstehung von pathogenen
Interaktionen. So ist zu erklären, dass Bakterien der Gattungen Burkholderia, Enterobacter, Herbaspirillum, Ochrobactrum, Pseudomonas, Ralstonia, Staphylococcus und Stenotrophomonas einerseits eine positive Interaktion mit der Pflanze, aber auch eine pathogene mit dem Menschen eingehen können.
Auf der anderen Seite verfügen Bakterien
über zahlreiche Mechanismen wie chromosomale Strukturveränderungen, Mutationen
und Rekombinationen, aber auch Verlust oder
Aufnahme von Genen, die zu einer veränderten Interaktion führen können[4]. Vergleichende bioinformatische Untersuchungen der
Genomsequenzen von apathogenen Rhizobakterien mit entsprechend eng verwandten
fakultativen Pathogenen könnten weitere
wichtige Aufschlüsse geben.
Biotechnologische Relevanz
Bedingt durch ihre vielseitigen Fähigkeiten
haben Rhizosphärenbakterien eine hohe biotechnologische Relevanz. Während ihrer Nutzung als Antibiotika- oder Enzymproduzenten wenige Probleme entgegenstehen, ist eine
Nutzung im biologischen Pflanzenschutz als
Antagonisten zu bodenbürtigen Pathogenen
oder zur Sanierung von Böden im Rahmen
der biologischen Bodensanierung vorab
sicherheitstechnisch zu beurteilen. In der Entwicklung derartiger Methoden liegt ein Forschungsbedarf, der in einem derzeitigen EU-
Programm für biologische Pflanzenschutzmittel diskutiert wird (Rebeca = Regulation
of Biocontrol Agents; http://www.rebecanet.de).
Infektionen vermeiden und
behandeln
Bedingt durch den medizinischen Forschritt
steigt die Gruppe der Risikopatienten für
fakultative Pathogene. Deshalb ist dringender Bedarf in der Entwicklung neuer Therapien, Wirkstoffe und epidemiologischer
Modelle für diese Bakterien gegeben. Hierfür
ist das detaillierte Verständnis der Pathogenitätsmechanismen und ihrer Regulation notwendig, um auch potenziell neue Targets für
ihre Bekämpfung zu ermitteln. Ferner ist die
genaue Kenntnis des Reservoirs Rhizosphäre
sowie der Übertragungswege von Bedeutung.
Letztendlich sind die Vermeidung von Infektionen sowie eine sichere biotechnologische
Nutzung von Bakterien aus der Rhizosphäre
das Ziel.
ó
Literatur
[1] Hacker, J., Heeseman, J. (2000): Molekulare
Infektionsbiologie. Spektrum Akademischer Verlag Heidelberg,
Berlin, 307 p.
[2] Berg, G., Eberl, L., Hartmann, A. (2005): The rhizosphere
as a reservoir for opportunistic human pathogenic bacteria.
Environ Microbiol 7: 1673–1685.
[3] Whipps, J. (2001): Microbial interactions and biocontrol in
the rhizosphere. J Exper Bot 52: 487–511.
[4] Hacker, J., Carniel, E. (2001): Ecological fitness, genomic
islands and bacterial pathogenicity. EMBO reports 2: 376–381.
Korrespondenzadresse:
Prof. Dr. Gabriele Berg
Technische Universität Graz
Institut für Umweltbiotechnologie
Petersgasse 12
A-8010 Graz
[email protected]
AUTORIN
Gabriele Berg
Jahrgang 1963; 1981–1986 Biologiestudium in Rostock; 1986–
1987 Forschungsstudium Mykologie in Greifswald; 1991–1995
Promotion an der Universität
Rostock; 1996–2002 Wissenschaftliche Mitarbeiterin/Assistentin und Arbeitsgruppenleiterin am Institut für Molekulare
Physiologie und Biotechnologie
der Universität Rostock; 2001
Habilitation; 2003–2005 Heisenberg-Stipendiatin der Deutschen Forschungsgemeinschaft.
Seit 2005 Professorin für Umweltbiotechnologie an der TU
Graz.