LEOPOLDINA (R. 3) 46 (200l): 355-379 Die kognit
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Jarhrbuch 2000 der Deutschen Akademie der Naturforscher Leopoldina (Halle/Saale) LEOPOLDINA (R. 3) 46 (200l): 355-379 Die kognitive Architektur eines kleinen Gehirns Von Randolf MENZEL, Mitglied der Akademie, und Martin GIURFA, Berlin Mit 4 Abbildungen (Kurzfassung des in der Sitzung der Akademie am 11. 4. 2000 gehaltenen Vortrages) Zusammenfassung Trotz ihres kleinen Gehirns besitzt das kleine Insekt, die Honigbiene ein bemerkenswert reichhaltiges Verhaltensrepertoire. In diesem Artikel beschränken wir uns auf die Frage, wie weit anpassungsfähiges Verhalten über elementare Formen des Lernens hinausgeht. Einfache Lernformen werden mit einem Paradigma für olfaktorische Konditionierung untersucht, um die Frage zu prüfen, ob nicht elementare, konfigurale Formen assoziativen Lernens auftreten. Mit frei fliegenden Bienen werden komplexe Lernformen studiert, die bei der Nahrungssuche und bei der Navigation von Bedeutung sind. Wir testen Beispiele für relationales und kategoriales Lernen und finden, daß das Lernen bei Bienen weit über elementares assoziatives Lernen hinausgeht Das Gedächtnis der Biene ist wie bei anderen Tieren und beim Menschen äußerst dynamisch. Mehrere sequentielle Phasen lerninduzierter Gedächtnisse folgen aufeinander und führen zu verschiedenen Erinnerungsformen. Exploratorisches Lernen des Aktionsraumes um den Heimatstock führt zu einem außerordentlich flexibel einsetzbaren Raumgedächtnis. Da im Bienengehirn die neuronalen Mechanismen anpassungsfähigen Verhaltens und der Gedächtnisdynamik auf der Ebene einzelner Neurone und definierter Neuropile studiert werden können, läßt sich die Biene als Modell für die Suche nach dem neuronalen Substrat kognitiver Funktionen auf einer mittleren Komplexitätsebene Einleitung Insekten werden in der ethologischen Forschung häufig als kleine Reflexautomaten beschrieben. Es ist daher nicht überraschend, daß in der Ethologie verschiedene Maschinenkonzepte entwickelt wurden, wie stereotype Aktionsmuster, Auslösemechanismen und Schlüsselreize, mit denen das Verhalten die355 ser Tiere (aber auch das vor allem von Vögeln und Fischen) beschrieben wurde (TINBERGEN 1963). Dieser Blick auf das Verhalten von Insekten übersieht allerdings die Tatsache, daß Insekten, wie die meisten Lebewesen mit wohl entwickeltem Nervensystem, Information flexibel verarbeiten, um ihr Verhalten an die wechselnden Bedingungen ihrer Umgebung anzupassen. Dazu steht ihnen eine breite Palette von neuronalen Mechanismen auf den Ebenen der Informationsaufnahme, der motorischen Steuerung und der Integration und Speicherung von Information zur Verfügung. Da Kognition im breiten Sinne als das Zusammenwirken all solcher Prozesse (SHETTLEWORTH 1998) angesehen werden kann, müssen wir auch das Verhalten von Insekten aus einer kognitiven Perspektive betrachten. . Eine Möglichkeit, das kognitive System von Tieren systematisierend zu erfassen, bietet FODORS Konzept (FODOR 1983) der Modularität von Gehirnleistungen. Kognitive Module werden als informational eingekapselte Leistungseinheiten betrachtet, die jeweils für sich selbständig arbeiten und ohne die Information von anderen Modulen agieren. Man konnte sich das Verhalten von Insekten als das Ergebnis von vielen solchen isoliert agierenden Modulen vorstellen, wobei jedes dieser Module mit einem eigenen sensorischen Eingang ausgestattet und in der Lage ist, einen spezialisierten und im beschränkten Maße auch anpassungsfähigen Ausgang bereitzustellen. Das Insektengehirn besteht möglicherweise aus Stapeln solcher Module, wobei die horizontale Verknüpfung zwischen ihnen im traditionellen ethologischen Sinne als schwach oder nicht ausgebildet betrachtet wird und die Veränderung aufgrund von individueller Erfahrung als gering eingeschätzt wird. Solche Module lassen sich dann als lokalisierte, isolierte Lösungen betrachten, die sich weitgehend getrennt durch evolutive Erfahrungen mit der Umwelt ausgebildet haben und im hohen Maße genetisch determiniert sind. FODOR folgend lassen sich fünf charakteristische Eigenschaften neuronalen Leistungsmodulen zuordnen: - Module sind auf bestimmte sensorische oder motorische Domänen beschränkt und haben eine definierte Leistungsstruktur, die auf bestimmte Reizkonstellationen beschränkt ist. - Ihre Leistungen sind obligatorisch und unterliegen nicht der beliebigen Wahl zwischen Möglichkeiten. - Module zeichnen sich durch besonders schnelle Informationsverarbeitung aus. - Module sind im informationellen Sinne eingekapselt, das bedeutet, daß sie keine Referenz zu anderen Leistungseinheiten benötigen, um ihre Funktion auszuführen. - Die Ausgänge der Module (motorische Muster, Wahrnehmung, Einstellungen) sind von einfacher Struktur. Um ein vollständiges Bild der kognitiven Leistungen von Insekten zu erhalten müssen wir jedoch einige zusätzliche Tatsachen mit einbeziehen. Insekten waren in der Evolution des Tierreichs sehr erfolgreich. Sie haben sich in allen Lebensräumen ausgebreitet und sind zahlenmäßig allen anderen multizellulären Organismen überlegen, sowohl hinsichtlich ihrer absoluten Zahl als auch in der Zahl der Spezies (WILSON und HÖLLDOBLER 1987). Viele Insekten finden ihren Weg über weite Entfernungen, können in großen wirkungsvollen Sozialgemeinschaften kooperieren und passen sich als Spezies und als Individuum Umweltänderungen rasch und effektiv an. Die modulare Maschinerie des Insektengehirns muß also adaptive Lösungen für eine große Zahl ökologisch relevanter Probleme zur Verfügung stellen, um einem derartigen Entwicklungserfolg und ein derart reichhaltiges Verhaltensinventar zu sichern. Wir haben die Frage nach der modularen Organisation des Insektengehirns an der Honigbiene untersucht und uns dabei auf die anpassungsfähigen Aspekte ihres Verhaltens konzentriert. Im natürlichen Kontext lernen Bienen eine Vielzahl sensorischer Reize, insbesondere solche, die mit ihrem Stock und den weit verstreuten Futterquellen, den Blumen, verbunden sind (MENZEL 1985, MENZEL et al. 1993). Die ökologischen Bedingungen, unter denen bei der Biene individuelles Lernen und Gedächtnis das Verhalten anpassen, sind somit genau definiert, und wir können uns fragen, ob sich die Struktur dieser speziellen Umwelt in der modularen Organisation des anpassungsfähigen Verhaltens der Biene widerspiegelt. Unter natürlichen Bedingungen werden bei der Navigation zwischen den Futterstellen, auf den Flügen zwischen Stock und Nahrungsquellen, im sozialen Kontext und bei der Kommunikation über die Erfahrungen an Futterstellen viele Module »angesprochen«. Arbeiten sie als isolierte Einheiten oder wirken sie zusammen? Bestimmt ein Modul alleine das Verhalten während eines diskreten Zeitabschnitts, oder findet eine Art gemeinsamer Planung statt, indem verschiedene Module kooperieren? Unser Ziel ist die Aufklärung der neuronalen Grundlagen der Module und ihrer Interaktion. Für die Honigbiene scheint dieses Ziel erreichbar, weil sie ein verhältnismäßig einfaches Nervensystem besitzt und weil elektro- und optophysiologische Messungen am wachen, reagierenden Tier durchgeführt werden können (MENZEL und MÜLLER 1996) und dabei der Beitrag einzelner und identifizierter Neurone oder definierter Neuropilbereiche analysiert werden kann. Ein kleines Gehirn für reichhaltiges und anpassungsfähiges Verhalten Das Gehirn der Honigbiene hat ein Volumen von ca. l mm3 und enthält ungefähr 960000 Neuronen. Trotz dieser geringen Größe beeindruckt die Komplexität ihres Verhaltens. Bienen leben in Gesellschaften und können nur im Sozialverband überleben. Außerhalb ihres Stocks fliegt eine Biene über Entfernungen von mehreren Kilometern, besucht Hunderte von Blumen schnell 357 hintereinander, inspiziert mögliche neue Neststellen, sammelt Harz oder Wasser oder durchstreift die Gegend, um Informationen über die Umgebung zu sammeln. Um die sichere Rückkehr zum Nest zu garantieren, um die Nahrungssuche zu optimieren und um erfolgreiche Futtersammelstellen und potentielle Nistplätze im Sozialverband mitzuteilen haben Bienen eine beeindruckende Lernkapazität entwickelt, die sich auf lokale Merkmale (z. B. die Farbe die Gestalt und den Duft von Blüten, dem Standort und Duft des eigenen Stockes), auf Landschaftskonstellationen und Orientierungsmarken am Himmel (die Position der Sonne, das Muster des polarisierten blauen Himmelslichts) und auf die Zeitstruktur des Tagesablaufes und der Produktivität von Blüten bezieht. Zur Mitteilung über Nahrungsquellen und potentielle Nistplätze haben Bienen ritualisierte Körperbewegungen entwickelt, den sogenannten »Schwänzeltanz«, der mit Hilfe eines ikonographischen motorischen Codes Information über den Flugvektor zu einer ausgezeichneten Stelle im Raum überträgt (VON FRISCH 1967). Die Stockbienen die eine solche »tanzende« Biene beobachten, erkennen an der Geschwindigkeit der Bewegung den Abstand und aus dem Winkel der Wackelphase relativ zur Vertikale die Flugrichtung im Verhältnis zum Sonnenazimut. Häufig finden viele solche Tänze gleichzeitig innerhalb einer Kolonie statt, und individuelle sowie kollektive Entscheidungen ergeben sich aus vielen unabhängigen Einzelentscheidungen, die von jedem Tier getroffen werden ohne sämtliche mögliche Optionen zu kennen oder Zugang zu allen Informationen zu haben (SEELEY 1995). Sensorische Fähigkeiten und motorische Muster sind hoch entwickelt Bienen sehen die Welt in Farbe, nehmen Formen und Muster wahr und zerlegen Bewegungen achromatisch mit hoher zeitlicher Auflösung. Ihr olfaktorisches Unterscheiden ist hoch entwickelt und darüber hinaus in der Lage, die Topologie von Substratgerüchen sehr detailliert aufzulösen. Dank Tausender von Haarsinneszellen am ganzen Körper und von Propriorezeptoren innerhalb des Körpers haben Bienen eine außerordentlich feine mechanosensorische Wahrnehmung. Raffinierte manipulatorische Verhaltensweisen werden entweder durch angeborene Mechanismen (z. B. beim Aufbau der Zellen der Wachswabe) oder durch Lernen (z. B. effektives Handhaben schwieriger Blumenstrukturen beim Sammeln von Nektar und Pollen) geleitete Alle diese Fähigkeiten könnten als von einzelnen Modulen gesteuert betrachtet werden, die jeweils von einem spezialisierten Signal ausgelöst werden, bestimmte sensorische Analyseschritte auslösen, motorische Muster steuern und unabhängig von einander arbeiten. In einem solchen Fall würde in gewisser Weise »dummes«, stereotypes Verhalten entstehen, dem jede horizontale Vernetzung zwischen den Modulen fehlt. Wären aber die Module zusammenschaltbar in der Weise, daß gemeinsames Erwägen und Kombinieren unterschiedlicher Information. quellen zustande kommt, dann könnte daraus gewissermaßen »intelligentes« 358 Verhalten entstehen. Wie im weiteren erkennbar werden wird, nehmen wir an daß beide Möglichkeiten nebeneinander existieren. Bei der Betrachtung der neuronalen Struktur des Bienengehirns fällt auf, daß es zwei neuronale Konstruktionsprinzipien gibt, die möglicherweise als Substrat für verschiedene Komplexitätsebenen in Frage kommen: Zweckgebundene Neurone (»dedicated neurons«) und multiple, parallel organisierte Neurone. Zweckgebundene Neurone werden als charakteristisch für die Nervensysteme von Invertebraten betrachtet. Ihre Größe und eindeutige Gestalt erlaubt ihre Kennzeichnung als einzelne, identifizierbare Neurone. Das Konzept, das aus einer solchen Einzigartigkeit entwickelt wurde, besagt, daß sie auch als identifizierbare Funktionselemente in den senso-motorischen Prozessen fungieren. Ein besonders eindrucksvolles Beispiel ist das Neuron VUMmx1 im Bienengehirn (Abb. 1B). Dieses Neuron ist Teil einer Gruppe von wenigen ventralen ungepaaren medianen Neuronen, deren Somata in der ventralen Mittellinie des maxillaren Neuromers des Unterschlundganglions liegen. Aktivität in diesem Neuron repräsentiert die Belohnung durch Zucker beim assoziativen olfaktorischen Lernen (HAMMER 1993). Der Nachweis für diese Funktion gelang durch ein Experiment, in dem man die Belohnung mit Zukkerreiz in einem olfaktorischen Konditionierungsexperiment durch die intrazellulare Reizung dieses Neurons ersetzte. Dazu wurde, wie in einem normalen Konditionierungsexperiment, die Biene mit einem ursprünglich neutralen Duftreiz als konditioniertem Reiz (CS) stimuliert und unmittelbar anschließend das VUMmxl-Neuron soweit depolarisiert, daß es so viele Aktionspotentiale erzeugte, wie dies der Fall ist, wenn das Tier Zuckerlösung schmecken würde. Nach einer solchen Paarung reagierte das Tier auf den olfaktorischen Stimulus allem genauso wie nach einer normalen Konditionierung: Es streckte den Rüssel aus, wenn der gelernte Duft gegeben wurde. Als Kontrolle wurde in diesem Experiment so verfahren wie in den Verhaltensexperimenten: Folgte die Duftstimulation der Zuckerstimulation bzw. der Erregung im VUMNeuron dann lernten die Tiere nicht. Damit ist gezeigt, daß dieses einzelne Neuron die Funktion der Verstärkung beim assoziativen olfaktorischen Lernen neuronal repräsentiert (HAMMER 1997). Da die axodendritischen Verzweigungen des VUMmx1 ausschließlich mit den olfaktorischen Neuronen zweiter und dritter Ordnung im Gehirn konvergieren, ist dieses Neuron wahrscheinlich ein spezialisiertes Belohnungssystem für olfaktorische Signale. Wir können davon ausgehen, daß weitere solche zweckgebundenen Neurone im Bienengehirn existieren, die sich möglicherweise auf einfachere senso-motorische Verknüpfungen beziehen (z. B. Flugsteuerung, Bestimmung der Kompaßrichtung, Elemente sozialer Kommunikation mit Hilfe olfaktorischer oder/und mechanosensorischer Stimuli, etc.). Eine multiple parallele neuronale Architektur, bestehend aus sehr vielen gleich gestalteten Neuronen, findet man im Bienengehirn in den sogenannten Pilzkörpern (MB, »mushroom bodies«, Abb. 1A). Diese Organisation weist auf eine Integrationsleistung höherer Ordnung hin. Jeder Pilzkörper besteht aus ungefähr 170000 dicht gepackten, parallel angeordneten und strukturell weitgehend gleichartigen Neuronen. Diesen Neuronen kommt offensichtlich keine im Einzelneuron repräsentierte Eigenschaft zu, vielmehr wirken sie im Verbund. Die Pilzkörper empfangen Signale verschiedener sensorischer Modalität (olfaktorische, visuelle, mechanosensorische), die jeweils in bestimmten Kompartimenten des Pilzkörpers repräsentiert sind (MOBBS 1982). Neuroanatomische Befunde sprechen dafür, daß die jeweiligen sensorischen Eingänge auf sehr viele der parallelen Pilzkörperneurone verteilt werden, so daß wechselnde Kombinationen vieler Pilzkörperneurone die vielfältigen sensorischen Zustände repräsentieren dürften und bei verschiedenen Eingangsbedingungen oder inneren Zuständen des Tieres vorübergehend zu funktionalen Neuronenensembles zusammengeschaltet werden. Für eine solche adaptive funktionelle Organisation sprechen auch die Eigenschaften der aus dem Pilzkörper herausprojizierenden Neurone. Diese Ausgangsneurone sind intermodal integrierende und anpassungsfähige neuronale Einheiten, und ihre funktionellen Eigenschaften hängen von vorangegangenen Erfahrungen ab (MAUELSHAGEN 1993, RYBAK und MENZEL 1998, HOMBERG und ERBER 1979, GRÜNEWALD 1999). Eine derartige multimodale Konvergenz im Pilzkörper könnte die strukturelle Grundlage für multimodale und erfahrungsabhängige Integrationsleistungen höherer Ordnung sein, insbesondere für relationale, kontextabhängige Plastizität. In der Tat wurde bei der Honigbiene gezeigt, daß die Pilzkörper eng mit olfaktorischem Lernen verknüpft sind und beim Etablieren der Gedächtnisspur eine entscheidende Rolle spielen (MENZEL und MÜLLER 1996, HAMMER und MENZEL 1995, ERBER et al. 1987; siehe auch unten). Wir schließen daraus, daß die multiplen parallelen Neurone des Pilzkörpers ein Substrat für das anpassungsfähige Zusammenwirken unterschiedlicher Module darstellen könnten. In einem solchen Falle käme dem Pilzkörper im Zusammenwirken mit einer großen Zahl von zweckgebundenen Neuronen die Funktion zu, deren Meldungen vor ihrem Wirksamwerden mit dem laufenden und dem geplanten Verhalten zu integrieren und auf dem Hintergrund vorangegangener Lernerfahrungen zu bewerten. Eine solche Bewertung stellt eine computationale Ebene dar, auf der die möglichen Folgen der Verwirklichung einer bestimmten senso-motorischen Verknüpfung vorausgreifend prozessiert werden und damit zu einer Prädiktion führen. Bei diesem Vorgang spielt das Abrufen von gespeicherter Information eine entscheidende Rolle. Deshalb nehmen wir auch an, daß der Pilzkörper eine zentrale Rolle beim Aktivieren von Gedächtnis spielt und eine wesentliche Instanz des Arbeitsgedächtnisses darstellt. 360 Kognitive Module beim assoziativen Lernen Assoziatives Lernen ist eine Grundeigenschaft von Nervensystemen und unterliegt Gesetzmäßigkeiten, die sowohl für verschiedene sensorische Modalitäten wie auch für verschiedene Tierarten gelten. Eine robuste und schnelle A B 250|j,m Abb. l Das Gehirn der Honigbiene und ein identifiziertes Neuron, das VUMmxl. (A) Dreidimensionale Darstellung der wichtigsten Gehirnbereiche (Neuropile) des Ober- und Unterschlundganglions (Gehirn) der Biene. Die Augen und die visuellen Ganglien sind nicht dargestellt. AL: Antennallobus, olfaktorisches Neuropil, in dem die über den Antennennerv eingehenden 60 000 chemosensorischen Axone untereinander und auf aufsteigende Bahnen verschaltet werden; MB: der Pilzkörper (»mushroom body«), zentrales mehrmodales Integrationszentrum, das aus 170000 dicht gepackten, parallel angeordneten und weitgehend gleichartigen Neuronen besteht. Calyx: Eingangsbereich des Pilzkörpers, der in modalitätsspezifische Regionen aufgeteilt ist (oberer Teil: Lippe, olfaktorische Neuropil, mittlerer Teil: Kragen, visuelles Neuropil, unterer Teil; Basalring, überwiegend mechanosensorisches Neuropil). α und ß: Ausgangsregionen des Pilzkörpers (α- und ß-Loben). PN: die zwei Trakte, die die olfaktorische Information vom AL zum Pilzkörper leiten. LP: Ein drittes olfaktorisches Neuropil im lateralen Protocerebrum, das direkte Eingänge vom Antennallobus und indirekten Eingänge über den Pilzkörper empfängt und wo absteigende Neurone zu den motorischen Zentren im Unterschlundganglion (SOG, suboesophageales Ganglion) laufen. (B) Das ventrale unpaare mediane Neuron Nr. l des Maxillarneuromers (VUMmx1) wurde als das für die Verstärkung während der olfaktorischen Konditionierung zuständige Neuron identifiziert. Die Aktivität dieses einzelnen Neurons ist hinreichend für assoziatives olfaktorisches Lernen (siehe Text). Das VUMmx1 konvergiert an drei Stellen mit der olfaktorischen Bahn: im Antennallobus, im Calyx des Pilzkörpers und im LP. Zwei dieser Stellen (AL und Calyx) spielen bei der Bildung des olfaktorischen Gedächtnisses eine Rolle (siehe Text). 361 Form des Lernens bei der Honigbiene ist die olfaktorische Konditionierung von fixierten Bienen (Abb. 2, das Paradigma ist in der Legende zu Abb. 2 erklärt). Mit diesem Präparat lassen sich elementare Formen des Lernens bei der Honigbiene sehr effektiv studieren (BITTERMAN et al. 1983, MENZEL 1990). Bienen sind allerdings in ihrem natürlichen Verhalten nicht mit Einzelstimuli konfrontiert, die auf isolierte Zustände der Umwelt hinweisen, sondern mit einer Vielzahl von gleichzeitig und in unterschiedlicher Kombination auftretenden Reizen, wobei deren Kombination die entscheidende Information für das Tier enthalten kann. Bienen müssen daher in der Lage sein, solche Kombinationen selektiv zu beachten und zu lernen, die zuverlässige Vorhersagen über wichtige Ereignisse machen, wie z. B. das Auftreten von Nahrung für hungrige Tiere, die Erkennung von Stockgenossinnen und deren Verhalten im Kontext des sozialen Verbandes. In solchen Situationen muß zwischen unterschiedlichen kognitiven Modulen gewählt werden, und unterschiedliche Formen der modularen Kombination sollten auftreten, da elementare Assoziationen zwischen Reizen und Verhaltensroutinen alleine nicht genügen, um Entscheidungen zu treffen. Eine paradigmatische Situation stellt konfigurales Lernen dar (PEARCE und HALL 1980). Theorien über elementares assoziatives Lernen (RESCORLA und WAGNER 1972) basieren auf der Annahme, daß beim Lernen einer Stimuluskombination (»Compound«) Tiere die Verbindungen zwischen dem Verstärker und den Stimuluselementen separat lernen. Im Gegensatz zu dieser Annahme postulieren konfigurale Lerntheorien, daß beim Lernen eines »Compounds« Tiere einen neuen Stimuluskomplex bilden, dessen Repräsentation aus dem Zusammenwirken der Elemente durch Konfiguration entsteht und sich von den einzelnen Repräsentationen jedes Elementes unterscheidet. Diese Konfiguration wird dann beim Lernen als Ganzes in Beziehung mit dem Verstärker gesetzt. In diesem Sinne ist eine gelernte Konfiguration einzigartig und kann so vom Tier von seinen Bestandteilen unterschieden werden (RUDY und SUTHERLAND 1992, PEARCE und HALL 1980). Wir wollen hier vier Beispiele des nicht-elementaren, assoziativen Lernens bei der Biene beschreiben: die bikonditionale Diskriminierung, das negative und positive »Compound«-Lernen (negatives und positives Patterning), die sensorische Präkonditionierung und das kontextabhängige Lernen. Diese Beispiele deuten darauf hin, daß konfigurales Lernen bei Bienen stattfindet und daß die Annahme von einfachen, linearen Assoziationen nicht hinreicht, um die Komplexität des Lernens zu beschreiben. Bikonditionale Diskriminierung Bei einer bikonditionalen Unterscheidungsaufgabe werden vier unterschiedliche Stimuli (A, B, C, D; in unserem Fall: vier verschiedene Düfte) in binären 362 Kombinationen so geboten, daß jedes Element sowohl exzitatorisch wie inhibitorisch gelernt wird. Zum Beispiel werden die Kombinationen AB und CD jeweils verstärkt (+), nicht aber die Kombinationen AC und BD (-). Die Folge ist, daß jedes Element die gleiche Menge an exzitatorischem Lernen (+) und inhibitorischem Lernen (-) erfährt. Elementare Theorien, die auf der Annahme basieren, daß sich die Antwort auf einen »Compound« aus den Assoziationen zwischen dem Verstärker und den Stimulusbestandteilen zusammensetzt, können nicht erklären, wie Tiere diese Aufgabe lösen können. Bienen haben keine Schwierigkeit, eine derartige konfigurale Aufgabe bei der Konditionierung der Rüsselreaktion zu lernen (HELLSTERN et al. 1995, CHANDRA und SMITH 1998). Negatives und positives »Compound«-Lernen In solchen Experimenten wird ein Konflikt zwischen der exzitatorischen und der inhibitorischen Wirkung der trainierten Elemente hergestellt. Wichtig ist dabei, ob ein Element allein oder zusammen mit einem anderen Element als »Compound« auftritt. Bei positivem »Compound«-Lernen (positives Patterning) werden zwei Einzelstimuli nicht verstärkt (A-, B-), während der binäre »Compound« der gleichen Stimuli verstärkt wird (AB+). Bei negativem »Compound«-Lernen (negatives Patterning) werden zwei Einzelstimuli verstärkt (A+, B+), nicht aber ihr »Compound« (AB-). Im ersten Fall lernen die Tiere auf den »Compound« zu reagieren und nicht auf die einzelnen Elemente, im zweiten Fall lernen sie auf die Einzelstimuli und nicht auf den »Compound« zu reagieren. Die Tatsache, daß bei positivem Patterning die Elemente weniger stark beantwortet werden, kann auch durch elementare Lerntheorien, z. B. wie die von RESCORLA und WAGNER, erklärt werden (RESCORLA und WAGNER 1972), da eine einfache Summation der assoziativen Stärken beider Elemente genügen würde, um eine höhere assoziative Stärke zu erreichen. Dies führt dann zu einer höheren Reaktion auf den verstärkten »Compound«. Wird aber das negative Patteming-Problem gelernt, dann kann das nicht durch elementare Lerntheorien erklärt werden, und man muß konfigurale Assoziationen annehmen, in denen der »Compound« eine unterschiedliche Identität in bezug auf seine Komponenten bekommt (WHITLOW und WAGNER 1972). Die experimentellen Belege für negatives Patterning sind noch schwach. Zwar wurde dies von CHANDRA und SMITH (1998) aus ihren Experimenten geschlossen, aber das Design dieser Experimente erlaubt auch andere Interpretationen, insbesondere eine die nur elementare Assoziationen annimmt. Sensorische Präkonditionierung Bei einer sensorischen Präkonditionierung folgt einer nicht verstärkten Reizung mit einem neutralen »Compound« (AB-) eine Verstärkung von einem 364 Element des »Compounds« (A+). Es zeigt sich, daß die Tiere anschließend auch auf das andere Element des »Compounds« (B) reagieren, obwohl dieses nie explizit belohnt wurde. Bei Verwendung eines binären Duftgemisches fanden MÜLLER et al. (2000) eine besonders starke sensorische Präkonditionierung für simultan gebotene Düfte im »Compound«, geringere Präkonditionierung für sequentiell gebotene Elemente des »Compounds«. Weiterhin fanden sie, daß es sich um einen Lerneffekt handelt, der durch einen einzelnen Durchgang erreicht wird und sich bei Wiederholung nicht stärker ausprägt. Damit hat die sensorische Präkonditionierung bei der Biene viele Eigenschaften, die auch für Wirbeltiere beschrieben wurden (MOSCOWITCH 1995), und es liegt nahe, die gleiche Erklärung wie bei diesen Tieren zu wählen. Diese Erklärung geht von der Annahme aus, daß es sich bei der Präkonditionierung um ein Phänomen des konfiguralen Lernens handelt. Dabei nimmt man an, daß die Elemente des beim ersten Reiz gebotenen »Compounds« zu einer konfiguralen Einheit AB verbunden wurden. Wird nun A verstärkt, dann führt dies aufgrund seiner Ähnlichkeit mit AB auch dazu, daß AB aktiviert wird. Infolgedessen verstärkt eine Konditionierung mit einem dieser Elemente, z. B. A, nicht nur die assoziative Stärke von A, sondern auch die der konfiguralen Einheit AB und damit auch die des nicht verstärkten Elements B. Kontextabhängiges Lernen Kontextabhängiges Lernen spielt in natürlicheren Formen des Lernens eine wichtige Rolle. In solchen Situationen erhält ein Merkmal eine konditionale Kontrolle über die Art und Weise, wie ein anderes Merkmal verwendet wird. Obgleich sich eine solche Situation formal von der bikonditionellen Diskriminierung unterscheidet, weil Kontextstimuli und Hinweisstimuli bei der bikonditionalen Diskriminierung nicht definiert sind, dies aber beim Kontextabhängigen Lernen angenommen wird, teilen die beiden Paradigmen den Umstand, daß die Tiere lernen müssen, auf ein Merkmal mit Bezug auf ein anderes passend zu reagieren. Bienen lernen, an zwei Orten zwei unterschiedliche Farben (MENZEL et al. 2000b), zwei unterschiedliche Musterorientierungen (COLLETT et al. 1997, COLBORN et al. 1999) oder unterschiedliche Flugrichtungen zum Stock (MENZEL et al. 1998) zu wählen. Außerdem erlernen Bienen, in einem Y-förmigen Labyrinth den einen oder anderen Arm in Abhängigkeit von einem Hinweissignal (zwei verschiedene Düfte oder Farben) beim Einflug in das Labyrinth zu wählen. In einem solchen Experiment lernen die Bienen, daß die Wahl eines der durch verschiedene Farbsignale markierten Armes davon abhängt, welchen Duft oder welches andere visuelle Signal sie zuvor beim Einfliegen in das Labyrinth wahrgenommen haben (SRINIVASAN und ZHANG 1999, GIURFA, unveröffentlichte Daten). 365 Gedächtnisdynamik und die Lokalisation der Gedächtnisspur im Bienengehirn Gedächtnis ist die Fähigkeit eines Tieres, erworbene Information zu speichern und diese bei zukünftigem Verhalten einzusetzen. Im Kontext der Assoziationstheorie gilt Gedächtnis als das Potential eines konditionierten Stimulus, eine schon bestehende assoziative Verknüpfung zu aktivieren. Lernen kann allerdings auch als ein Prozeß des Informationserwerbs verstanden werden. Dann wäre Gedächtnis als Informationsspeicher aufzufassen, der sich in Folge neuronaler Strukturierungsprozesse bildet und einen Ort im Netzwerk der Neurone hat (TOLMAN 1932). Eine solche kognitive Deutung des Gedächtnisses bei der Honigbiene wird durch den Befund gestützt, daß die Bildung des Gedächtnisses nicht mit dem Prozeß der Datenerfassung und des Lernens identisch ist. Vielmehr benötigt die Gedächtnisbildung Zeit und durchläuft dabei zeitliche Phasen, in denen der Gedächtnisinhalt und seine Anfälligkeit für Störsignale sowie seine neuronalen und zellulären Substrate verschieden sind (MENZEL 1999) (Abb. 3). Die Gedächtnisspur für olfaktorische Signale ist auf mehrere Orte im Gehirn verteilt. Für zwei der drei Konvergenzstellen zwischen dem Belohnungsneuron VUMmxl und der olfaktorischen Bahn (siehe Abb. l) ließ sich zeigen, daß sie an der Bildung der Gedächtnisspur beteiligt sind. Diese Orte sind die Antennalloben und die Eingangsregionen der Pilzkörper, die Calyces (HAMMER und MENZEL 1998). Jedes dieser beiden Neuropile kann seine eigene Gedächtnisspur unabhängig von der anderen erstellen, und jede Spur kontrolliert die gelernte Reaktion. Die beiden Spuren unterscheiden sich jedoch in bezug auf ihre Dynamik und möglicherweise auch ihre Inhalte, die sie speichern (MENZEL 1999). Die Bildung der Gedächtnisspur im Antennallobus kann durch abbildende Messungen der duftinduzierten Erregung direkt verfolgt werden. Der Antennallobus besteht aus 156 Glomeruli, neuronalen Schaltinstanzen, deren Aktivitätsmuster den olfaktorischen Code darstellt. Die Aktivitätsmuster können mit einem für die intrazelluläre Calciumkonzentration empfindlichen fluoreszierenden Farbstoff abbildend gemessen werden (JOERGES et al. 1997). Es zeigt sich, daß verschiedene Düfte zu unterschiedlichen räumlichen Mustern dieser glomerulären Aktivitäten führen. Wir fanden eine Änderung in der neuronalen Duftkodierung nach Konditionierung und interpretieren dies als Indiz für ein neuronales Korrelat der Gedächtnisspur (FABER et al. 1999). Lernen eines Duftes führt dazu, daß seine spezifische neuronale Repräsentation in Form glomerulärer Aktivitätsmuster deutlicher wird und sich klarer von nicht belohnten Düften abhebt. Das für den gelernten Duft spezifische Aktivitätsmuster ändert sich aber prinzipiell nicht. Die Gedächtnisspur auf dieser Ebene früher sensorischer Verarbeitung besteht also in einer Intensivierung eines bereits vor dem Lernen vorhandenen Erregungsmusters, nicht im Entstehen 366 eines ganz neuen Erregungsmusters. Diese Aussage gilt für eine frühe Gedächtnisphase, weil unsere Messungen nur innerhalb der ersten Stunden nach dem Lernvorgang möglich waren. Es wird zu prüfen sein, ob sich die auch für Bienen nachgewiesenen späteren Gedächtnisphasen in ihrem neuronalen Substrat unterscheiden. Zieht man verhaltensanalytisch zugängliche und physiologische Charakteristika des Gedächtnisses heran, lassen sich fünf Gedächtnisphasen unterscheiden (Abb. 3). Jedes dieser Stadien wird durch eine spezifische Kombination von Verhaltens- und physiologischen Eigenschaften gekennzeichnet. Die Anordnung der Stadien ist teilweise seriell und teilweise parallel. Die zeitliche Dynamik der Gedächtnisphasen läßt sich den sequentiellen Verhaltensabläufen während der Futtersuche zuordnen (MENZEL 1999). Eine charakteristische Eigenschaft des Übergangs zwischen den Gedächtnisphasen ist das Phänomen der Konsolidierung, die Tatsache also, daß sich die Stärke der Erinnerung über die Zeit verbessert und die Art des Erinnerten verändert. Dies führt auch dazu, daß das Gedächtnis gegenüber Amnesie-induzierenden Behandlungen unabhängig wird. Vergleicht man alle diese Eigenschaften des Gedächtnisses mit dem Zeitablauf der Wahlen während der Futtersuche, so fällt eine erstaunliche Passung auf: Solange eine Biene ganz nah benachbarte Blüten besucht, setzt sie ein noch nicht konsolidiertes, recht unspezifisches Gedächtnis ein. Im Minutenbereich später, wenn sie zwischen Flecken von Blütenansammlungen wechselt und zwischen gleichen und verschiedenen Blüten unterscheiden muß, verwendet sie ein konsolidiertes Gedächtnis, das nicht nur präziser, sondern auch stabiler gegenüber neuen und widersprüchlichen Erfahrungen ist. Kehrt sie nach einem Aufenthalt im Stock nach vielen Minuten bis mehreren Wochen an die Futterstelle zurück, referiert sie auf ein Langzeitgedächtnis, das einen hohen Stabilitätsgrad erreicht hat und das sie aus einem FangzeitSpeicher in das Arbeitsgedächtnis zurückrufen muß. Die zellulären und neuronalen Mechanismen der Gedächtnisphasen bei der Honigbiene weisen vielfältige Parallelen zu denen anderer Modellsysteme auf (Aplysia - BOTZER et al. 1998, Drosophila - DUBNAU und TULLY 1998, Hühnchen - ROSE 1991). Obwohl das Gedächtnis bei jedem Modellsystem seine eigene Dynamik aufweist, läßt sich daraus schließen, daß den verschiedenen Gedächtnisphasen auch bei sehr verschiedenen Gehirnen möglicherweise generell gleichartige Mechanismen zugrunde liegen und dies Ausdruck für die Tatsache ist, daß Langzeitgedächtnis nur über bestimmte zelluläre und neuronale Zwischenstufen gebildet werden kann. In der Tat müssen zwischen den für den Gedächtnisinhalt spezifischen neuronalen Erregungsspuren und den plastischen Änderungen an den beteiligten Synapsen eine Fülle von zellulären Reaktionswegen aktiviert werden, die letztlich zu den dauerhaften Veränderungen in der Verschaltung vieler und ganz bestimmter Synapsen führen, die nach der heute geläufigen Vorstellung den Gedächtnisinhalt darstellen. 367 Abb. 3 Gedächtnisdynamik und Sammelverhalten bei Bienen, Wir unterscheiden fünf Gedächtnisphasen aufgrund von Erinnerungswerten, der Abhängigkeit der Gedächtnisbildung von einem oder mehreren Lernakten, der Empfindlichkeit des Gedächtnisses gegenüber Störfaktoren (Amnesie induzierenden Behandlungen wie Abkühlung oder elektrische Reizung), der Beteiligung bestimmter zellulärer Reaktionskaskaden (z. B. anhaltende Aktivität der Proteinkinasen PKA und PKC, Aktivität der NO-Synthase) und Empfindlichkeit der Gedächtnisbildung gegenüber Proteinsynthesehemmern (wie Cycloheximid, Actinomycin D) während des Akquisitionprozesses und der unmittelbaren Zeit danach. Das frühe und späte Kurzzeitgedächtnis (KZG) und das Mittelzeitgedächtnis (MZG) werden auch durch einen einzelnen Lernversuch gebildet, das frühe und späte Langzeitgedächtnis (LZG) benötigen jedoch mehrere Lernakte. Das späte LZG dauert lebenslang und kann bereits durch drei Lernakte induziert werden. Die Konsolidierung beim Übergang vom späten LZG zum MZG führt zu verbessertem Erinnern und einer Resistenz gegenüber Amnesie induzierenden Behandlungen. Frühes und spätes LZG unterscheiden sich durch ihre unterschiedliche Abhängigkeit von der Proteinsynthese, frühes LZG ist nicht abhängig, spätes LZG benötigt Proteinsynthese. Diese Gedächtnisphasen korrelieren mit der Abfolge von sequentiellen Verhaltensweisen während natürlichen Sammelflügen, Blüten treten typischer Weise in Ansammlungen von mehreren bis vielen gleichartigen auf. Dies bedeutet, daß Sammelflüge innerhalb einer solchen Ansammlung zu kurzen und schnell aufeinander folgenden Flügen zwischen gleichen Blüten innerhalb einer Ansammlung führen. In dieser Phase brauchen Bienen nicht zwischen gleichen und verschiedenen Blüten zu unterscheiden, während sie bei Flügen zwischen den Blütenansammlungen, die auch in größeren Intervallen erfolgen, zwischen gleichen und unterschiedlichen Blumen unterscheiden müssen. Wenn Bienen zum 368 Da Neurone in so unterschiedlichen Gehirnen wie denen von Schnecken, Insekten und Wirbeltieren auf der zellulären Ebene mit weitgehend gleicher molekularer Maschinerie arbeiten, ist es nicht verwunderlich, daß sich auch für die Gedächtnisphasen so weitgehende Übereinstimmungen ergeben. Dies ist ja auch der Grund dafür, daß sich Schnecken-, Insekten- und Vogelgehirne als Modellsysteme zum Studium basaler neuronaler Mechanismen eignen, die auch für das menschliche Gehirn gelten. Allerdings darf nicht übersehen werden, daß jedes dieser Gehirne seine Leistungen im Kontext bestimmter, durch das jeweilige Verhalten geprägter Bedingungen erbringt. Es bleibt daher zu fragen, in welcher Weise die Dynamik der Gedächtnisbildung in ihrer zeitlichen Struktur, ihrer inhaltlichen Organisation und ihrer Lokalisation im Neuronennetz an die spezifischen Verhaltensleistungen angepaßt ist. Diese Frage konnte bei den meisten Modellsystemen noch nicht gründlich untersucht werden, weil unbekannt ist, in welchem größeren Verhaltenskontext die jeweilige Gedächtnisbildung eingebettet ist und welche zeitliche Dynamik die durch das Gedächtnis gesteuerten Verhaltensleistungen unter natürlichen Bedingungen haben. Bei der Biene ist die Situation anders, weil das von uns untersuchte Belohnungslernen in einem definierten Verhaltenskontext auftritt, dem Futtersammeln an verteilten und recht unzuverlässigen Nahrungsquellen, den Blüten. Die gute Passung, die wir zwischen den physiologisch und verhaltensanalytisch charakterisierten Gedächtnisphasen und der zeitlichen Struktur des Sammelverhaltens finden (Abb. 3), interpretieren wir dahingehend, daß die durch die basalen zellulären Vorgänge geprägte Gedächtnisdynamik an die im natürlichen Verhalten auftretenden Bedingungen angepaßt wird. Dies setzt ein hohes Maß von Flexibilität auf der Seite der zellulären Vorgänge voraus. Hierfür gibt es eine ganze Reihe unterstützender Befunde. Zum Beispiel wird bei der Biene das von Proteinsynthese abhängige Langzeitgedächtnis erst ab dem 3. Tag gebildet, während bei vielen anderen Tieren bereits das Ein-Tag-Gedächtnis von Proteinsynthese abhängt. Auch die frühe Dynamik der durch sekundäre Botenstoffe (wie cAMP-abhängige Proteinkinase A oder der Proteinkinase C) bestimmten Speichervorgänge ist bei der Biene verschieden. Dies bedeutet, daß die Dynamik der Gedächtnisbildung nicht primär durch die molekularen Reaktionswege bestimmt wird, sondern als Ausdruck der internen Organisationsstruktur des Gehirns betrachtet werden kann und ______________________________________________________________ Stock zurückkehren vergehen viele Minuten, Stunden, Tage oder Wochen (während der Winterpause sogar Monate), bis sie den nächsten Ausflug unternehmen. Unter diesen Bedingungen können Bienen ihre Entscheidungen nicht auf der Grundlage eines aktiven Arbeitsgedächtnisses treffen, sondern müssen die Erinnerung an die gelernten Blütenmerkmale aus einem Langzeitgedächtnis aktivieren. Hierfür stehen ihnen zwei Formen von Langzeitgedächtnissen zur Verfügung, das frühe und das späte LZG. Welche Bedeutung die Trennung in die beiden LZG-Phasen (frühes LZG: erste drei Tage, spätes LZG: danach) im natürlichen Kontext hat, ist noch unbekannt. damit ein integraler Bestandteil des Zusammenwirkens von Verhaltensmodulen ist. In diesem Sinne ist die Gedächtnisdynamik ein Indiz für die Anpassungsfähigkeit der Modularität des Gehirns, und ihre innere Struktur kann uns Hinweise auf die Vernetzung von Leistungsmodulen geben. Problemlösungsverhalten bei der Honigbiene Experimente mit frei fliegenden Bienen haben gezeigt, daß Bienen rasch und effektiv Futtersignale lernen. Farben innerhalb ihres spektralen Sehbereiches (von 300 nm bis 650 nm) assoziieren sie unterschiedlich rasch mit Belohnung (z. B. blau und violett schneller als blaugrün und grün; MENZEL 1967). Auch Muster und Formen erlernen sie, allerdings langsamer (WEHNER 1981). Dabei spielt die Position des Musters im Sehfeld (LEHRER 1997), ihre räumliche Orientierung (SRINIVASAN 1994), ihre Geometrie (LEHRER und SRINIVASAN 1994), ihre Größe (RONACHER 1979, HORRIDGE et al. 1992) und ihre räumliche Auflösung (HERTZ 1933, HORRIDGE 1997) eine Rolle. Bienen lernen auch, Stimuli aufgrund ihrer räumlichen Tiefe (LEHRER et al. 1988) und ihres Bewegungskontrastes (SRINIVASAN et al. 1990) zu unterscheiden. Zur Erklärung der Musterwahrnehmung werden verschiedene Mechanismen angenommen, die von der einfachen retinotopen Passung eines Bildgedächtnisses bis zu der Annahme der Kategorisierung einzelner Musterparameter und Konzeptbildung reichen. Für viele Leistungen der Musterunterscheidung ist die Annahme einer retinotopen Bildpassung hinreichend (WEHNER 1981). Hier wollen wir uns auf solche Beispiele konzentrieren, bei denen höhere kognitive Leistungen angenommen werden müssen. Dressiert man Bienen nacheinander auf verschiedene Muster, die ein Merkmal gemeinsam haben, dann kann man die Frage stellen, ob sie dieses Merkmal als einzelnen, unabhängigen Parameter wahrnehmen und lernen können. Zum Beispiel können Bienen die Orientierung unterschiedlicher Muster im Raum (VON HATEREN et al. 1990) leicht erlernen und, einmal darauf trainiert, vertikale von horizontalen Streifen unterscheiden. Sie übertragen also die gelernte Information auf verschiedene Muster, die die Eigenschaft »vertikal« gegen »horizontal« teilen. In einem solchen Fall kann der Grad der Passung zwischen einem retinotopen Bildgedächtnis und einem wahrgenommenen Muster die Leistung nicht erklären. Es kann aber ein anderer einfacher Mechanismus vorliegen. SRINIVASAN, ZHANG und WITNEY (1994) fanden Hinweise dafür, daß Bienen über ähnliche Orientierungsdetektoren verfügen wie das Säugergehirn. Tatsächlich wurden solche Detektoren auf der Ebene visueller Interneurone im Bienengehirn auch elektrophysiologisch gemessen (YANG und MADDESS 1997). Muster könnten durch eine selektive Aktivierung solcher Detektoren unterschieden werden, und verschiedene Muster, die zu gleichartigen Aktivitäten in den Orientierungsdetektoren führen, könnten als gleich interpretiert werden. Die Leistung der Bienen könnte also damit erklärt werden, daß man eine Assoziation der Erregung in den angesprochenen Orientierungsdetektoren mit Belohnung annimmt. Die Fähigkeit, die Bienen in einer solchen Situation zeigen, kann als primäre Stufe einer Kategorisierung betrachtet werden. In einem typischen Kategorisierungexperiment wird eine Diskriminierung getestet, die dadurch zustande kommt, daß - aus einer Vielzahl von Stimuli mit einer gemeinsamen Eigenschaft diese wahrgenommen wird und - auf neue Stimuli übertragen wird. Ein besonders schönes Beispiel der visuellen Kategorisierung ist die Wahrnehmung und Übertragung des Merkmals »bilaterale Symmetrie oder Unsymmetrie« (GIURFA et al. 1996). Eine Biene wird in einem solchen Experiment zuerst mit einer Reihenfolge von acht Stimuli-Dreiergruppen trainiert. Dies können symmetrische oder unsymmetrische Muster sein (Abb. 4). Im Falle der Dressur auf symmetrische Muster bestand jede Dreiergruppe aus einem belohnten, symmetrischen Stimulus und zwei unterschiedlichen, nicht belohnten unsymmetrischen Stimuli, die gleichzeitig dargeboten wurden. Bei Dressur auf unsymmetrische Muster bestand die Dreiergruppe aus einem belohnten, unsymmetrischen Stimulus und zwei unterschiedlichen, nicht belohnten symmetrischen Stimuli. Die Trainingseinheiten mit jeder Dreiergruppe wurde unterbrochen durch Generalisierungstests, in denen wieder mehrere, nun neue Stimuli, sowohl symmetrische wie unsymmetrische, präsentiert wurden. Die geprüften Muster wurden so gewählt, daß nur Symmetrie, nicht aber die anderen Parameter (Fläche, Konturlänge, allgemeine Orientierung, etc.) für die Diskriminierung verwendet werden konnten. Indem man alle Musterparameter außer Symmetrie randomisierte und indem man die jeweiligen Muster von einer Dreiergruppe zur nächsten änderte und nur Symmetrie als konstante Eigenschaft beließ, wurden die Bienen daran gehindert, ein Bildgedächtnis für ein bestimmtes Muster aufzubauen. Statt dessen mußten sie aus einer Reihenfolge sehr unterschiedlicher Muster die Regel extrahieren, daß Symmetrie (oder Unsymmetrie) die belohnte Eigenschaft war. Die Bienen lösten das Problem ab Test 7; sie begannen, die neuen Stimuli entsprechend der trainierten Eigenschaft, Symmetrie oder Unsymmetrie, richtig zu wählen. In diesem Sinne unterscheiden sich Bienen nicht von manchen Säugetieren und Vögeln, bei denen die Fähigkeit nachgewiesen wurde, Stimuli auf der Basis ihrer Symmetrie zu diskriminieren (GIURFA und MENZEL 1997). Modularität bei der Navigation im Raum Mehrere Module spielen im Navigationsverhalten der Biene eine Rolle. Die wichtigsten sind Wegintegration, der Gebrauch der Sonne und des polarisier371 Abb. 4 (A) Bienen können Stimuli aufgrund ihrer Symmetrie kategorisieren. Einzelne frei fliegende Bienen wurden mit acht aufeinanderfolgenden Dreiergruppen von Teststimuli entweder auf ein symmetrisches oder unsymmetrisches Muster trainiert. Bei Dressur auf symmetrische Stimuli enthält jede Dreiergruppe einen belohnten (+) symmetrischen Stimulus und zwei unterschiedlichen nicht belohnte (-) unsymmetrische Stimuli, die gleichzeitig präsentiert wurden. Dreiergruppen der unsymmetrischen Gruppe bestanden aus je einem belohnten (+) unsymmetrischen Stimulus und zwei unterschiedlichen nicht belohnten (-) symmetrischen Stimuli. Die Belohnung war Zuckerlösung. (A) und (B) zeigen Beispiel eines Trainingsablaufs für symmetrische Muster. Die Stimuli waren bis auf ihre symmetrische bzw. unsymmetrische Mustereigenschaft sehr verschieden. Das Training mit jeder Dreiergruppe wurde unterbrochen von Testsituationen (B), während denen wiederum in einem Mehrfachwahltest sechs neue und verschiedene symmetrische und unsymmetrische Muster zur Wahl präsentiert wurden. In der Testsituation (B) wurden die Stimuli nicht belohnt, und die Wahl jedes Stimulus wurde mit einer automatisierten Anordnung quantitativ erfaßt. (C) Die beiden Kurven zeigen den Lernverlauf für symmetrische und unsymmetrische Muster. Während der ersten sieben Testblocks unterschieden die Bienen die Muster nicht. Nach dem 7. Test lernten Bienen, die dressierte Eigenschaft (Symmetrie bzw. Unsymmetrie) von dem jeweils anderem Muster zu unterscheiden. Damit demonstrierten sie ihre Fähigkeit, Symmetrie oder Unsymmetrie als unabhängige Eigenschaft eines visuellen Musters zu erfassen. ten Lichtes des Himmels als Kompaß und das sequentielle Erinnern von Landschaftsmerkmalen, die auf regelmäßig beflogenen Routen erlernt werden. Jedes Modul kann für sich die Navigation steuern, und teilweise können sich die 372 Module ersetzen (COLLETT und REES 1997, WEHNER et al. 1996, MENZEL et al. 1996, WEHNER und MENZEL 1990). Es bleibt aber die Frage: wie wirken diese Module zusammen? Um diese Frage zu beantworten, muß man sich zuerst klar machen, daß zwei Formen des Lernens zum räumlichen Gedächtnis beitragen: Lernen während der Orientierungsflüge am Anfang der Sammelphase oder nach jedem Verändern des Standortes des Stocks (z. B. nach dem Schwärmen; BECKER 1958, CAPALDI et al. 2000) und Lernen während der häufig entlang einer festgelegten Route durchgeführten Flüge zwischen dem Bienenstock und einer Nahrungsquelle. Im ersten Fall legt offensichtlich das ständig arbeitende Wegintegrationsmodul die relative Lage von Landmarken zum Stock fest und baut auf diese Weise ein auf den Stock zentriertes Netzwerk von vielen Heimkehrvektoren mit bezug auf Landmarken auf. Es wird angenommen, bedarf aber noch gründlicher Überprüfung, daß dieses Netzwerk sich dann auf noch unbekannte Weise in ein generelles Landschaftsgedächtnis umorganisiert, das nicht nur eine sichere Rückkehr innerhalb des erfahrenen Bereichs erlaubt (MENZEL et al. 2000a), sondern auch die Stelle, zu der zurückgekehrt werden soll, frei wählbar macht. Im Falle des Erlernens von Flugrouten wird ein stereotyper Kompaßvektor mit einer spezifischen Reihenfolge von Landmarken assoziiert, was zu einem recht starren Routengedächtnis führt. Dieses hat die Form eines in zwei Richtungen (zwischen dem Stock und der Futterstelle) deutenden Flugvektors, entlang dem die sequentiell erfahrenen Landmarken in der jeweils richtigen Abfolge gespeichert sind. Bei Ausfall der Landmarken (wenn Bienen z. B. an einen fremden Ort versetzt werden) leitet dann das Gedächtnis für den Flugvektor alleine die Flugrichtung. Diese zwei Gedächtnisse, allgemeines Landschaftsgedächtnis und Routengedächtnis, sind hierarchisch organisiert: Das Routengedächtnis dominiert das allgemeine Landschaftsgedächtnis (MENZEL et al. 2000a). Wenn die Bienen, die durch Dressur auf eine Futterstelle ein Routengedächtnis aufgebaut haben, an einem unerwarteten Ort freigelassen werden, fliegen sie in die »falsche« Richtung entsprechend der aktivierten Richtung des Vektorgedächtnisses (zum Stock hin oder vom Stock weg). Falsch ist die Richtung im Sinne des Zieles, richtig ist die Flugrichtung (und wie wir inzwischen wissen auch die Entfernung, also die Länge des Vektors) in bezug auf das Vektorgedächtnis. Wenn aber kein Routengedächtnis gebildet wurde oder wenn dieses inaktiv ist (z. B. nachdem das Vektorgedächtnis angewandt wurde, also die Bienen an der falschen Stelle angekommen sind), wird das generelle Landschaftsgedächtnis herangezogen, und die Bienen kehren unter Verwendung von Landmarken als Orientierungshilfen zum angestrebten Ziel (Stock oder Futterstelle) zurück. Wenn Bienen darauf trainiert wurden, an zwei Futterstellen Nahrung zu suchen, wovon eine nur morgens zur Verfügung steht (630 m vom Stock, 115° von Norden), und die andere nur nachmittags (790 m vom Stock, 40° 373 von Norden), können sie am »falschen« Ort, d. h. morgens am »Nachmittags-Ort«, oder umgekehrt, direkt zum Stock zurückkehren (MENZEL et al. 1998). Um dieses zu leisten, müssen die Bienen das Gedächtnis für den korrekten Flugweg aus dem Langzeitgedächtnis abrufen. Dazu müssen sie die während des Trainings gelernten lokalen Landschaftsmerkmale an der jeweiligen Futterstelle mit dem Flugweg zum Bienenstock assoziiert haben und als Erinnerungshilfen verwenden. Werden diese Bienen an einen Ort in der Mitte zwischen den beiden Futterstellen transportiert und dort freigelassen, also an einem ihnen mit Bezug zu den beiden Routengedächtnissen unbekannten Ort, fliegt die Hälfte der Bienen gerade zum Stock zurück und zeigt dadurch an, daß sie entweder die Vektorinformation bezüglich der beiden Futterstellen integriert hat oder daß sie auf ihr generelles Landschaftsgedächtnis referiert hat. "Wir schließen daraus, daß Routengedächtnis und generelles Landschaftsgedächtnis zwar eigenständige Module darstellen, aber auch verknüpft werden können. Das Ausmaß dieser Verknüpfung ist allerdings noch nicht recht klar. Das Erlernen von sequentiell erfahrenen Landmarken entlang einer Flugroute zeigt Eigenschaften einer primären Form des Zählens (CHITTKA und GEIGER 1995). Bienen, die entlang sequentiell erfahrener Landmarken dressiert wurden, suchen die Futterstelle nicht nur mit Bezug auf die absolute Entfernung zwischen Stock und Futterstelle auf, sondern auch mit Bezug auf die Landmarken, also nach einer erlernten Zahl von abgeflogenen Landmarken. Dieses Ergebnis unterstützt den Schluß, daß sie die Zahl von Objekten entlang einer Sequenz berücksichtigen, eine Fähigkeit, die man als Protocounting (GELMAN und GALLISTEL 1978) bezeichnen kann. Navigationsleistungen der Honigbiene sind gute Beispiele für die Modularität des Verhaltens, da in sich geschlossene Teilleistungen auf der Basis unterschiedlicher Informationsquellen und Rechenoperationen Teilaspekte des Verhaltens steuern. Dazu ist das Zusammenwirken dieser Module notwendig, um das nachgewiesene hohe Maß an Flexibilität während der Navigation zu erbringen. Welcher Komplexitätsgrad dabei erreicht wird, ist noch unklar. So muß im Augenblick offen bleiben, ob alle verschiedenen auf den erfahrenen Raum bezogenen Informationsquellen derart integriert werden, daß es sinnvoll ist von einer kognitiven Karte zu sprechen, also einer Repräsentation des Raumes, die ein »mentales« Operieren auf der Ebene dieser Repräsentation erlaubt. Da Honigbienen über Orte im Raum kommunizieren, stellt sich die Frage, ob sie hierbei auf einen »vorgestellten« (also im Arbeitsgedächtnis aktivierten, mit all seinen Eigenschaften charakterisierten) Ort im Raum verweisen, oder ob sie ausschließlich Fluganweisungen im operationalen Sinne geben. Dies wird sich mit einer genaueren Analyse des Kommunikationsprozesses aufklären lassen. 374 Zusammenfassung: kognitive Module des Insektenhirns Das Konzept der Modularität kognitiver Leistungen, das wir hier auf das Verhalten der Honigbiene anwenden, postuliert, daß komplexe neuronale Leistungen aus Elementen bestehen, die für sich genommen in sich geschlossene Teilfunktionen im Sinne von verhaltensrelevanten Lösungen definierter Teilprobleme darstellen. Solche informationell eingekapselten Elemente können senso-motorische Routinen (z. B. Wegintegration, Orientierung nach dem Sonnenkompaß, retinotope Musterpassung beim Mustersehen, etc.), elementare Prozesse beim assoziativen Lernen (z. B. entsprechend den Regeln der klassischen Konditionierung) oder automatisierte Prozesse der neuronalen Selbstorganisation wie z. B. bei der sequentiellen Gedächtnisdynamik sein. Die Frage, die wir hier gestellt haben, lautet: erschöpft sich das Verhalten des Insekts Honigbiene im isolierten Wirksamwerden solcher »kognitiven Module« oder müssen darüber hinaus Verknüpfungen zwischen den Modulen angenommen werden, die zu komplexeren Leistungen führen. Solche Leistungen würden daran erkennbar sein, daß die Verknüpfung der Module in wechselnden Situationen zielgerichtet angepaßt wird und zu qualitativ neuartigen Verhaltensformen führen kann. Diese Ebene kognitiver Leistungen eröffnet die Möglichkeit, daß Entscheidungen in wechselnden Kontexten unterschiedlich ausfallen, von der Aktivierung langzeitig gespeicherter Gedächtnisinhalte abhängen und unter bestimmten Bedingungen ein den Entscheidungen vorausgehenden Vergleich zwischen verschiedenen Optionen einschließen, bevor sich das Verhalten in einem motorischen Muster ausprägt. Zur Beantwortung dieser Fragen haben wir uns auf solche Verhaltensweisen der Honigbiene konzentriert, die ein hohes Maß an Lernen voraussetzen, bei denen das Lernen über einfache Formen der Assoziationsbildung hinausgeht und in denen die Verknüpfung getrennt wahrgenommenen, mehrere Sinnessysteme betreffender Zustände notwendig ist. Weiterhin haben wir die Dynamik der Gedächtnisbildung unter dem Aspekt betrachtet, ob sie als automatisches Ergebnis einer molekular-zellulären Maschinerie zu verstehen ist oder Indizien für einen neuronalen Selbstorganisationsprozeß liefert. Wir finden in der Tat Hinweise auf flexible Verknüpfungen zwischen kognitiven Modulen und auf eine angepaßte Gedächtnisdynamik, die als ein neuronaler Organisationsprozeß im Kontext der während des Sammelverhaltens auftretenden Zeitstruktur interpretiert werden kann. Die kognitive Architektur des Minigehirns der Biene läßt sich daher eher als ein komplexes und plastisches Netzwerk von Modulen beschreiben als eine Ansammlung von unabhängig von einander operierenden Modulen. Dies führt zu konfiguralen Formen des Lernens, der Kategorisierung visueller Muster und einer integrativen Form des räumlichen Gedächtnisses (»generelles Landschaftsgedächtnis«). Gedächtnisinhalte sind daher in hohem Maße flexibel und kontextbezogen einsetzbar, erreichen ein erstaunliches Ausmaß von Abstrak375 tion und können so zusammenwirken, daß neuartiges Verhalten auftritt. Es wird nun Aufgabe weiterer Untersuchungen sein, die Grenzen und die Leistungsfähigkeit dieser horizontalen Verknüpfungen zwischen den Modulen besser zu erfassen und damit besser zu verstehen, in welcher Weise ein Gehirn, das sicher nicht über Einsicht, Planen, Erwarten und Abstrahieren wie bei hochentwickelten Säugetieren verfügt, solche kognitiven Funktionen erbringt. Damit wird sich auch genauer klären lassen, welche Abstufungen bei den kognitiven Leistungen Einsicht, Planen, Erwarten und Abstrahieren zu unterscheiden sind. Die geringe Größe des Bienengehirns und die recht genauen Kenntnisse über seinen Aufbau eröffnen darüber hinaus die Möglichkeit, das Konzept der kognitiven Module und ihre flexible, horizontale Verknüpfung auf ihr mögliches neuronales Substrat zu beziehen. Wir haben hier die These vorgetragen, daß einzeln erkennbare Neurone, die wir »zweckgebundene Neurone« nannten, den Informationen eingekapselten Modulen zugeordnet werden, während die flexiblen Verknüpfungen zwischen den Modulen solchen Neuronen zukommen könnten, die in großer Zahl und morphologisch nicht identifizierbar im Gehirn eigene Neuropile bilden. Ein besonders ausgezeichnetes Neuropil dieser Art sind die Pilzkörper, denen entsprechend dieser These eine zentrale Rolle bei der Verknüpfung zwischen den Modulen zukommen sollte. Andere Neuropile mögen neben zweckgebundenen Neuronen auch über solche adaptive Netzwerke aus adaptiven Neuronen verfügen. Dies macht die anatomische und funktionelle Zuordnung schwer und stellt möglicherweise die Nützlichkeit dieses hier vorgetragenen Konzepts in Frage. Zugegebenermaßen handelt es sich bei dieser These um eine wenig durch experimentelle Daten gestützte Spekulation. Eine alternative Vorstellung bestünde darin, daß die horizontale Verknüpfung zwischen den Modulen nicht über strukturelle Eigenschaften des neuronalen Substrats geleistet wird, sondern über zusätzliche Verschaltungen, andersartige Formen der Anpassungsfähigkeit synaptischer Verschaltung und andere Formen der funktionellen Netzwerkbildung. In einem solchen Falle würden nicht strukturell ansprechbare Gehirneigenschaften wie neue Neuropile und andere Neurone diese Leistungen vollbringen, sondern neuartige Rechenoperationen in bereits vorhandene Netzwerke eingefügt werden. Ein experimenteller Zugang zum Studium dieser verschiedenen Möglichkeiten könnte darin bestehen zu prüfen, ob dem Pilzkörper eine übergeordnete, zusätzliche Funktion zukommt. Auch wäre zu fragen, ob der Pilzkörper im Sinne eines Organisators die Gedächtnisdynamik steuert. Da mit bildgebenden Verfahren die Beteiligung eines Neuropils im Bienengehirn an der Verhaltenssteuerung und Aspekte seiner neuronalen Plastizität während olfaktorischem Lernen dargestellt werden kann, können wir hoffen, den gestellten Fragen auch mit Bezug auf das neuronale Substrat näher zu kommen. Untersuchungen des Verhaltens der Honigbiene und seiner neuronalen Grundlagen bieten uns daher die Möglichkeit, eine mittlere Ebene kognitiver 376 Funktionen an einem für experimentelle Studien besonders geeigneten Tier zu studieren. Dank Wir bedanken uns bei Frau Mary WURM für ihre Hilfe bei der Erstellung des Manuskriptes und bei Herrn Dr. Robert BRANDT für Abbildung 2A sowie für seine Hilfe bei der elektronischen Erstellung der Abbildungen. Literatur BECKER, L.; Untersuchungen über das Heimfindevermögen der Bienen. Z. Vergl. Physiol. 41,1-25 (1958) BITTERMAN, M. E., MENZEL, R., FIETZ, A., and SCHÄFER, S.: Classical conditioning of proboscis extension in honeybees (Apis mellifera). J. Comparat. Psychol. 97, 107-119 (1983) BOTZER, D., MARKOVICH, S., and SUSSWEIN, A. J.: Multiple memory processes following training that a food is inedible in Aplysia. Learning & Memory 5, 204-219 (1998) CAPALDI, E. A., SMITH, A. D., OSBORNE, J. L., FAHRBACH, S. E., FARRIS, S. M., REYNOLDS, D. R., EDWARDS, A. S., MARTIN, A., ROBINSON, G. E., POPPY, G. M., and RILEY, J. R.: Ontogeny of orientation flight in the honeybee revealed by harmonic radar. Nature 403, 537-540 (2000) CHANDRA, S., and SMITH, B. 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