Mechanismen der Anpassung und Artbildung bei Stichlingen

Jahrbuch 2014/2015 | Jones, Felicity | Mechanismen der Anpassung und Artbildung bei Stichlingen
Mechanismen der Anpassung und Artbildung bei Stichlingen
Adaptation and speciation in stickleback fish
Jones, Felicity
Friedrich-Miescher-Laboratorium für biologische Arbeitsgruppen in der Max-Planck-Gesellschaft, Tübingen
Korrespondierender Autor
E-Mail: [email protected]
Zusammenfassung
Organismen haben einzigartige Anpassungsmechanismen entw ickelt, die ihnen ein Überleben in einer
bestimmten Umw elt ermöglichen. Forscher im Friedrich-Miescher-Laboratorium suchen in Stichlingen diejenigen
genetischen Veränderungen, die es Organismen im Allgemeinen ermöglichen, sich an neue Umgebungen
anzupassen und zu spezifizieren. Meerw asserstichlinge beispielsw eise haben eine adaptive Radiation
durchgemacht, aus der an vielen verschiedenen Orten w iederholt Süßw asserformen entstanden sind.
Untersucht
w erden
die
der
Anpassung
und
Speziation
zugrunde
liegenden
Muster
molekularer
Veränderungen.
Summary
Organisms across the w orld show unique adaptations that enable them to survive and flourish in distinct
environments. Researchers at the Friedrich Miescher Laboratory are studying stickleback fish to unravel the
genetic changes w hich allow organisms to adapt and speciate in new environments. Marine sticklebacks have
undergone an adaptive radiation w ith freshw ater forms evolving repeatedly and independently at many
different places. Using these pow erful replicates of the evolutionary process, research is identifying the
common molecular changes underlying adaptation and speciation.
Die Entstehung der Arten
Die Erde beheimatet eine bemerkensw erte Vielfalt an Organismen unterschiedlichster Form und Größe. Viele
Arten haben spezielle Merkmale ausgebildet, die ihr Überleben und ihre Fortpflanzung in einer speziellen
Umgebung sichern. Die Erforschung der genetischen Grundlagen und der molekularen Mechanismen solcher
umw eltbedingten Anpassungen kann diejenigen Faktoren aufzeigen, die Fitness und Überleben in speziellen
Umgebungen einschränken oder fördern und neuen Artenbildungen zugrunde liegen. Die Ergebnisse
bereichern nicht nur unser W issen über die Entstehung und Entw icklung von Biodiversität, sondern liefern
auch Hinw eise darauf, w ie Arten, insbesondere auch landw irtschaftlich w ichtige Nutzpflanzen und Tiere, in
Zukunft mit rasanten Umw eltveränderungen zurechtkommen können. Darüber hinaus geben die Resultate
Aufschluss über die evolutionäre Fitness in verschiedenen Umgebungen und über die molekularen Grundlagen
umw eltbedingter Krankheiten.
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Der Stichling als Modellorganismus zur Untersuchung adaptiver Evolution
A bb. 1: De r dre ista che lige Stichling (Gasterosteus aculeatus).
© Frie drich-Mie sche r-La bora torium de r Ma x -P la nck Ge se llscha ft/C ha n
Der dreistachelige Stichling (Gasterosteus aculeatus, Abb. 1) ist ein kleiner, 4 bis 6 cm langer Meer- und
Süßw asserfisch, der in verschiedenen aquatischen Lebensräumen in den gemäßigten Klimazonen der
nördlichen Halbkugel vorkommt. Seit dem Abschmelzen der letzten pleistozänen Eiskappe vor 10.000 bis
20.000 Jahren haben sich in vielen neu gebildeten Süßw asserlebensräumen anzestrale Meerw asserstichlinge
angesiedelt.
In einem Zeitraum, der – evolutionär betrachtet – einem W impernschlag gleichkommt, hat diese Art eine
adaptive Radiation erlebt: Einzelne Individuen haben sich in andere Umw elten hineingew agt und sich an die
dort herrschenden Bedingungen angepasst. Heute gibt es dreistachelige Stichlinge in vielen verschiedenen
Formen und Größen (Abb. 2, [1]). Die phänotypische, also äußerliche Diversität ist so bemerkensw ert groß,
dass
Naturhistoriker und
Systematiker ursprünglich
jede
dieser Populationen
als
eigenständige
Art
beschrieben haben. Heute w erden sie aufgrund ihrer Fähigkeit, sich untereinander fortzupflanzen und
überlebensfähige, gesunde Nachkommen zu produzieren, konsequenterw eise von Forschern als eine einzige
Art zusammengefasst.
A bb. 2: De r dre ista che lige Stichling (Gasterosteus aculeatus)
ha t in jünge re r Ze it e ine a da ptive R a dia tion durchge m a cht
und sich vom typische n m a rine n Ö k otyp (rot) zu
Süßwa sse rök otype n (bla u) m it e ine r Vie lza hl unte rschie dliche r
Form e n e ntwick e lt. Ma ßsta b: 1cm .
© Aus [1], m it fre undliche r Ge ne hm igung de s Ve rla gs
Hinsichtlich der Fähigkeit, sich untereinander fortzupflanzen und einen gesunden Nachw uchs zu produzieren,
bestehen allerdings bemerkensw erte Ausnahmen – und genau die sind für Evolutionsbiologen besonders
interessant. Eine derartige Ausnahme – als neuentstehende Artenpaare bezeichnet – sind verschiedene Meer© 2015 Max-Planck-Gesellschaft
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und
Süßw asserstichlingsformen,
auch
Ökotypen
genannt.
Solche
morphologisch,
physiologisch,
verhaltensbedingte und genetisch verschiedene Ökotypen kommen w ährend der Fortpflanzungsperiode an
den Unterläufen von Flüssen und Strömen der nördlichen Halbkugel miteinander in Kontakt [2]. Obw ohl
Hybridisierung und Genaustausch möglich sind und stattfinden, verschmelzen die verschiedenen Ökotypen
nicht zu einer einzigen homogenen Population [3, 4], sondern die jew eiligen Süß- und Meerw asserfische
behalten
ihre
zahlreichen
Unterschiede
in
Form, Physiologie
und
Verhalten
und
w eisen
w eiterhin
unterschiedliche Genpools auf. Untersuchungen belegen geringe Abw eichungen bei der Paarungspräferenz
und in den Kontaktzonen sind Hybride und eingemischte Individuen gemeinsam zu beobachten [4, 5].
Das w iderspricht der klassischen Evolutionstheorie, nach der zu erw arten w äre, dass die Stichlinge angesichts
eines so hohen Genflusses w ieder einen Hybridschw arm bilden. Damit w iederum die Verschiedenartigkeit von
Meer- und Süßw asserökotypen erhalten bleibt, so die Hypothese der Forscher, können Hybride und Migranten
nicht überleben oder sich angemessen fortpflanzen, sobald sie den falschen Genotyp in der falschen
Umgebung in sich tragen. Da dieses Phänomen in den Meer- und Süßw asserkontaktzonen der Stichlinge
w eltw eit laufend w iederkehrt, steht den W issenschaftlern nunmehr eine Vielzahl von Forschungsstandorten
zur Verfügung, w odurch sie die molekularen Grundlagen von Anpassung und Speziation genau untersuchen
können.
Welche
Faktoren
und
Prozesse
liegen
der
unterschiedlichen
Anpassung
an
verschiedene
Umgebungen durchgängig und allgemein zugrunde? Und w ie tragen sie letzten Endes zur Bildung neuer Arten
bei?
Die Sequenzierung kompletter Genome deckt molekulare Grundlagen der Anpassung auf
Kürzlich
w urden
im
Rahmen
einer
groß
angelegten
Kooperation
neueste Whole
Genome
Sequenzierungstechnologien eingesetzt, um die genomische Basis der adaptiven Divergenz zw ischen
Meerw asser- und Süßw asserstichlingen aufzuklären [6]. Die Analyse von 21 Meer- und Süßw assergenomen,
die
zehn
Replikatpaare
von
Meer-
und
Süßw asserstichlingen
repräsentieren,
bot
den
Tübinger
W issenschaftlern sehr gute Möglichkeiten zu untersuchen, w o und w ie die Evolution das Genom optimiert hat.
Das Ergebnis gestaltete sich als sehr interessant: In großen Teilen des Genoms unterscheiden sich die
Süßw asserstichlinge nicht von ihren marinen Nachbarn; ein solches, nur durch eine zufällige Abw eichung
(random drift) verursachte Muster entspricht zunächst der grundsätzlichen Erw artung der Evolutionstheorie. Im
Unterschied dazu aber zeigen geographisch benachbarte Meer- und Süßw asserökotypen an 81 verschiedenen
Genompositionen erhebliche genetische Unterschiede – entsprechend der natürlichen Selektion, die in
bestimmten Umgebungen bestimmte adaptive Mutationen favorisiert. Mit anderen Worten: Der Stichling muss
an mehr als 81 verschiedenen Genompositionen bestimmte genetische Varianten aufw eisen, um sich an
Süßw asserumgebungen anzupassen.
Eine Wiederverwendung bereits bestehender genetischer Variabilität ist wichtig für die
Anpassung an den Lebensraum
Diese
Untersuchungen
erbrachten
mehrere
überraschende
Ergebnisse.
Erstens:
Die
genomischen
Unterschiede zw ischen Meer- und Süßw asserökotypen haben sich parallel zu ihrer Verbreitung entw ickelt. So
unterscheiden sich beispielsw eise die Meer- und Süßw asserstichlinge in Schottland hinsichtlich der gleichen
Genmutationen an den gleichen Genompositionen w ie die Meer- und Süßw asserfische in Kalifornien. Die
W issenschaftler gehen davon aus, dass es sich bei über 35% der adaptiven Stellen im Genom um eine
parallele W iederverw endung einer bereits bestehenden genetischen Variante handelt (Abb. 3; [6]). Diese
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sogenannten adaptiven vorgefertigten Bausteine sind bei allen Süßw asserpopulationen w eltw eit zu finden.
Die Ergebnisse lassen vermuten, dass diese Bausteine mittels einer Hybridisierung mit benachbarten
Meerw asserfischen zw ischen Süßw asserpopulationen transportiert und mit geringer, aber nachw eisbarer
Häufigkeit von Meerw asserfischen in neue Süßw asserumgebungen übertragen w erden.
A bb. 3: Die Nutzung e ine r be re its vorha nde ne n ge ne tische n
Va ria nte ist e in be de ute nde r Me cha nism us, de r de r
Anpa ssung von Stichlinge n a n die Süßwa sse rum we lt we ltwe it
zugrunde lie gt. Süßwa sse r-a da ptive Muta tione n k önne n sich
m itte ls Hybridisie rung ve rbre ite n ode r sich be i ge ringe r
Hä ufigk e it in de r m a rine n P opula tion ve rste ck e n; sie we rde n
a be r be i de r Be sie dlung ne ue r Süßwa sse rha bita te durch die
na türliche Se le k tion wie de rum be günstigt.
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Einzelne Meerw asserökotypen, die süßw asser-adaptive Bausteine aufw eisen, w urden mit einer Häufigkeit von
unter 2% entdeckt [7]. Statt auf die Entstehung passender neuer Mutationen zu w arten - ein Prozess, der
Millionen Jahre dauern kann - kann sich eine Population auf diese Weise rasant schnell an eine neue
Umgebung anpassen, vorausgesetzt, sie w eist eine nützliche, bereits vorhandene genetische Variabilität auf
oder hat Zugang dazu. Die Forscher untersuchen derzeit Tausende von marinen Stichlingen, um diejenigen
Faktoren und Prozesse aufzuklären, die sich auf die Verfügbarkeit und Erhaltung der adaptiven genetischen
Variabilität ausw irken.
Anpassung über Mutationen in nichtkodierenden Teilen des Genoms
Das zw eite überraschende Ergebnis: Der Großteil der Mutationen, die einer Umw eltanpassung zugrunde
liegen, entfällt auf nichtkodierende Teile des Genoms ([6]; Abb. 4). Im Gegensatz zu proteinkodierenden
Genen macht die nichtkodierende DNA den Großteil des Genoms aus, beinahe 90%. Früher hielt man diese
DNA-Bereiche für Junk-DNA. Aufgrund von Forschungsergebnissen der letzten 20 Jahre w eiß man jedoch
inzw ischen, dass die nichtkodierende DNA w ichtige Genschalter, sogenannte Regulierungselemente, enthält,
die über Ort und Zeitpunkt des Ein- und Ausschaltens eines Gens im Organismus entscheiden.
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A bb. 4: Be i de r Ge sa m tge nom se que nzie rung ve rschie nde ne r
Stichlingspopula tione n wurde n 81 Ste lle n ide ntifizie rt, die m it
e ine r dive rge nte n Anpa ssung a n Me e r- und
Süßwa sse rum ge bunge n ve rbunde n sind [6]. Eine k le ine
Anza hl die se r a da ptive n Ste lle n we ist Muta tione n a uf, die
prote ink odie re nde Ve rä nde runge n ve rursa che n (17%, ge lb).
Ein Großte il de r a da ptive n Ste lle n (83%, grün) we ist je doch
k e ine be stä ndige n Muta tione n a uf, die prote ink odie re nde
Ände runge n ve rursa che n, sonde rn um fa sst pote nzie ll
nichtk odie re nde Te ile de s Ge nom s, die ve rm utlich die
Ge ne x pre ssion ste ue rnde R e gulie rungse le m e nte e ntha lte n.
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Die mit den Stichlingen erhaltenen Ergebnisse lassen also darauf schließen, dass die Umw eltanpassung
überw iegend durch Mutation nichtkodierender Elemente erfolgt ist, die Zeitpunkt und Umfang der Gen- und
Proteinexpression steuern, und nicht durch Änderung der Form oder Funktion von Proteinen selbst.
Diese Entdeckung hat potenzielle Ausw irkungen darauf, w ie Forscher die genetische Grundlage von
umw eltbedingten Erkrankungen des Menschen untersuchen sollten. Exom-Studien, also Untersuchungen der
Gesamtheit der Exons eines Organismus und somit aller Genomabschnitte, die potenziell für Proteine kodieren,
könnten nämlich bedeutende, nichtkodierende Mutationen übersehen, die aber umw eltbedingten Krankheiten
zugrunde liegen. Das Tübinger Labor analysiert heute mit einer Vielzahl molekularbiologischer Methoden
diejenigen Mechanismen, mit denen nichtkodierende DNA-Elemente die adaptive Genexpression regulieren, die
am Ende über Fitness und Überleben eines Individuums in speziellen Umgebungen entscheidet.
Genomische Inversionen und adaptive Genkassetten
Eine dritte überraschende Entdeckung aus dem Vergleich von Stichlingsgenomen w ar die komplette
Umkehrung
von
drei
riesigen
Genstücken,
sogenannten
Inversionen.
zw ischen
Meerw asser-
und
Süßw asserökotypen. Diese Inversionen verfügen über die sehr spezielle Eigenschaft, dass sie die beiden
invertierten Chromosomenkopien voneinander getrennt halten können, indem sie
die
Mischung von
Elternallelen bei der Weitergabe von Genen an den Nachw uchs unterdrücken; oder anders gesagt: die
Rekombination w ird verhindert. Dadurch entsteht eine Kassette von Genen, die von Generation zu Generation
intakt und unberührt w eiterzugeben ist. So ungew öhnlich dieser Prozess auch anmuten mag; er erw eist sich
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als generelle Evolutionsstrategie der Anpassung: Stichlinge w ie auch Gauklerblumen [8], Apfelfliegen [9] und
Heliconius-Schmetterlinge [10], so w ar festgestellt w orden, w eisen in einem frühen Stadium der adaptiven
Divergenz Inversionen auf, w eil sie über das Potenzial verfügen, mehrere adaptive Mutationen als adaptive
Super-Genkassette zu beherbergen.
Zur
w eiteren
Erforschung
der
genetischen
Grundlagen
der
Variabilität
bei
der
Unterdrückung
der
Rekombination hat die Autorin kürzlich vom European Research Council (ERC) einen Consolidator Grant mit einer
Förderung von zw ei Millionen Euro erhalten.
Das Evolutionssupermodell der Stichlinge ist die Grundlage für eine kontinuierliche
Weiterentwicklung des Forschungsgebiets
Der bescheidene dreistachelige Stichling erw eist sich als ein Supermodell der Evolution – er bietet neue
Einsichten in die molekularen Grundlagen von Anpassung und Speziation. Die adaptive Radiation dieses
kleinen Fisches liefert zahlreiche biologische Replikate und w esentliche Einblicke in die molekularen
Veränderungen, die es Organismen ermöglichen, neue Umgebungen schnell zu besiedeln, dort zu überleben
und sich zügig anzupassen. Die Forschergruppe arbeitet begeistert daran, das immer größer w erdende
Stichlings-Gentoolkit zu ergänzen, mit dem sie ihre w issenschaftlichen Erkenntnisse kontinuierlich w eiter
ausbauen können. W issenschaftler können heute mit genomeditierenden Techniken untersuchen, w ie
spezielle
adaptive
Mutationen
Phänotyp
und
Fitness
eines
Individuums
beeinflussen.
Sequenzierungstechnologien der nächsten Generation w erden angew andt, um die Rekombination von Hotu n d Coldspots im ganzen Genom zu identifizieren. Außerdem w erden natürlich hybridisierende Populationen
untersucht, um den Einfluss spezieller Mutationen auf die Hybridfitness zu verstehen und den Gen-Austausch
zw ischen entstehenden Meer- und Süßw asserarten zu begrenzen.
Literaturhinweise
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Reproductive isolation in a threespine stickleback hybrid zone
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[5] Jones, F. C.; Brown, C.; Braithwaite, V. A.
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