Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das

Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf
das emotionale Gedächtnis
Inaugural-Dissertation
zur Erlangung
des Grades eines Doktors der Naturwissenschaften
in der
Fakultät für Psychologie
der
Ruhr-Universität Bochum
Vorgelegt von
Dipl.- Psych. Diana Preuß
Gedruckt mit Genehmigung der Fakultät für Psychologie der
RUHR-UNIVERSITÄT BOCHUM
Referent: Prof. Oliver T.Wolf
Korreferent: PD Dr. Boris Suchan
Tag der mündlichen Prüfung: 20.11.2009
DANKSAGUNG
Mein Dank gilt allen, die mich während meiner Promotion begleitet und mich direkt oder indirekt unterstützt haben.
Er gilt den Hilfskräften, die bei der Durchführung der Studien die entscheidende Rolle eingenommen haben und gestresste Versuchspersonen sichergestellt haben. All denjenigen, die
bereitwillig an den Studien teilgenommen haben danke ich ebenfalls für die wertvollen Daten,
die ich dadurch erhalten habe.
Mein Dank geht an meinen Betreuer und Mentor Prof. Dr. Oliver T. Wolf, der mir stets mit Rat
und Tat zur Seite stand und bereits meine Diplomarbeit betreut hat. Auch während meiner
Promotion hat er mich unterstützt und gefördert und so die Arbeit erst möglich gemacht.
Herzlichen Dank für die langjährige Begleitung!
Frau Prof. Dr. Irene Daum danke ich herzlich, dass Sie sich trotz weiterer Verpflichtungen
bereit erklärt hat meine Arbeit als Koreferentin zu begutachten.
Weiterhin danke ich meinen Kollegen Serkan Het und Daniela Schoofs für die abwechslungsreiche und lehrreiche Zeit. Sie hatten stets offene Ohren und Augen sowie aufmunternde Worte, für die ich mich herzlich bedanke. Vielen Dank, dass ihr seid wie ihr seid!
Mein inniger Dank gilt an dieser Stelle meiner Familie. Sie hat mich stets unterstützt, aufgebaut, angetrieben, hinterfragt, gefördert und mir den Rücken freigehalten. Ich danke meinen
Eltern für die bedingungslose Unterstützung und Hilfe bei all meinen Vorhaben, die ich alleine nicht hätte bewältigen können. So habt ihr mir Kraft für meine Promotion gegeben. Ich
danke meinem Bruder für seine klugen Worte und Fragen, die mir mehr als einmal neue Motivation und Antrieb gegeben haben. Und ich danke Ulrich Enke, meinem Partner und Gefährten auf allen Wegen des Lebens. Ich danke ihm für die Pausen, die ich dank ihm machen
konnte und für das Ziel, das ich stets vor Augen hatte und habe. Ich DANKE euch!
I N H AL T S Ü B E R S I C H T
1
Einleitung ...........................................................................................................1
2
Theoretische Einführung ..................................................................................3
2.1
Das Gedächtnis ........................................................................................3
2.1.1
2.2
2.1.1.1
Die zeitliche Aufteilung des Gedächtnisses ..............................................................3
2.1.1.2
Die inhaltliche Aufteilung des Gedächtnisses ...........................................................4
2.1.2
Gedächtnisphasen ............................................................................................ 5
2.1.3
Gedächtnisstrukturen ........................................................................................ 7
2.1.4
Das emotionale Gedächtnis .............................................................................. 9
Stress .....................................................................................................14
2.2.1
2.4
3
Stresskonzepte ............................................................................................... 14
2.2.1.1
Psychologisch orientierte Stresskonzepte ..............................................................14
2.2.1.2
Biologisch orientierte Stresskonzepte .....................................................................16
2.2.2
2.3
Gedächtnistheorien ........................................................................................... 3
Die physiologische Stressreaktion .................................................................. 19
2.2.2.1
Das sympathische Nervensystem...........................................................................20
2.2.2.2
Die Hypothalamus-Hypophysen-Nebennierenrinden-Achse...................................20
2.2.3
Stressoren ....................................................................................................... 23
2.2.4
Cortisoleffekte auf das Gehirn ........................................................................ 26
Der Einfluss von Stress auf das Gedächtnis...........................................30
2.3.1
Stresseffekte auf die Enkodierung .................................................................. 31
2.3.2
Stresseffekte auf die Konsolidierung .............................................................. 35
Herleitung der Fragestellung ..................................................................41
Studie 1: Associations between endogenous cortisol levels and memory
in young women: influence of encoding instructions ..................................45
4
Studie 2: Post-learning psychosocial stress enhances consolidation of
neutral stimuli ..................................................................................................55
5
Studie 3: The stressed student: Influence of written exams and oral
presentations on salivary cortisol concentrations in university students .65
6
Diskussion und Ausblick ................................................................................87
6.1
Zusammenfassung der Studien..............................................................87
6.2
Diskussion der Ergebnisse .....................................................................89
6.2.1
6.2.1.1
Die hormonelle Stressreaktion ........................................................................ 89
Geschlechtsunterschiede........................................................................................91
6.2.2
Die Zusammenhänge zwischen Cortisol, Stress und freier Abrufaufgabe ..... 93
6.2.3
Die Cortisoleffekte auf hippocampusunabhängige Gedächtnisleistungen ..... 97
6.2.4
Der Einfluss des Geschlechts auf die Gedächtnisleistung ............................. 98
6.3
Kritische Betrachtung der Studien ..........................................................99
6.4
Ausblick ................................................................................................101
Literaturverzeichnis...............................................................................................104
Abkürzungsverzeichnis .............................................................................................I
Abbildungsverzeichnis .............................................................................................II
Tabellenverzeichnis..................................................................................................III
Curriculum Vitae ...................................................................................................... IV
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
1
1
E I N LE I T U N G
Der menschliche Organismus zeichnet sich durch die Fähigkeit aus adaptiv auf Veränderungen und Bedrohungen zu reagieren, um so ein bestmögliches Funktionsniveau sicherzustellen. In seiner Umwelt trifft jeder Mensch auf verschiedenste Einflüsse, die dieses optimale Funktionsniveau gefährden. Stress ist einer dieser Einflussfaktoren, der sowohl im Alltag, als auch im wissenschaftlichen Bereich viel Aufmerksamkeit erhalten hat. Neben Effekten auf den Organismus, nimmt Stress auch Einfluss auf verschiedene kognitive Prozesse und Funktionen. So beeinflusst er auch
das Gedächtnis. Da sich das Gedächtnis durch verschiedene Systeme, Strukturen,
Phasen und Funktionen definiert, stellt der Einfluss von Stress auf die Gedächtnisleistung keinen einfachen und eindeutigen Prozess dar. Vielmehr wird der Zusammenhang zwischen Stress und den damit einhergehenden Veränderungen im hormonellen Haushalt durch mehrere Faktoren moduliert. Da sich der Zusammenhang
somit als sehr komplex darstellt, steht die experimentelle Forschung vor der Herausforderung die Bedingungen und Mechanismen der Stresseffekt auf das Gedächtnis
zu identifizieren und zu beschreiben.
Zu diesem Zweck wurde die vorliegende Arbeit durchgeführt. Die für die vorliegende
Promotionsarbeit durchgeführten Studien beschäftigen sich zum einen mit dem Einfluss von Stress und Stresshormonen auf das emotionale Gedächtnis. Dazu wurde
eine erste Studie durchgeführt, in der die Zusammenhänge zwischen basalen Cortisolspiegeln auf die Gedächtnisleistung für emotional erregende und neutrale Bilder
betrachtet wurde. Zudem wurde der Einfluss von Enkodierungsstrategien auf diese
Zusammenhänge untersucht. In dieser Studie zeigte sich ein positiver Zusammenhang zwischen basalen Cortisolspiegeln und der Gedächtnisleistung für emotional
erregende Bilder in einem 24 Stunden verzögerten freien Gedächtnisabruf. Dieser
Zusammenhang zeigte sich allerdings nur für eine intentionale Enkodierung.
In der zweiten Studie wurde darauf aufbauen untersucht, wie sich ein psychosozialer
Stressor, der nach der Enkodierung der Bilder eingesetzt wurde, auf die Konsolidierung der Bilder auswirkt. Zusätzlich wurde der Einfluss des Geschlechts der Versuchspersonen betrachtet. Hier zeigte sich ein positiver Effekt des Stressors auf die
Konsolidierung der neutralen Bilder, auf die emotional erregenden positiven und negativen Bilder zeigte sich kein Effekt. Bei einer für die Geschlechter getrennten Ana-
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
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lyse zeite sich, dass der Effekt nur bei den Männern zu beobachten war. Für beide
Geschlechter zeigte sich jedoch ein positiver korrelativer Zusammenhang zwischen
der Cortisolantwort und der Gedächtnisleistung für neutrale Bilder. Für die negativen
Bilder zeigte sich hier ein Trend für die Gesamtstichprobe.
Die dritte Studie wurde durchgeführt, um die hormonelle Stressreaktion bei naturlistischen Stressoren außerhalb des Laborkontextes zu untersuchen. Hier wurden zwei
universitäte Stresssituationen betrachtet, einmal eine schriftliche Klausur und zum
anderen eine Referatssituation. Zusätzlich wurde für die schriftliche Klausur beobachtet, ob eine antizipatorische Stressreaktion zu beobachten ist. Es zeigte sich für
die schriftliche Klausur, dass einen Tag vor der Prüfung bereits erhöhte Cortisolwerte
zu finden sind, jedoch nur bei Probanden, die die Prüfung bereits durchlaufen haben.
Am Prüfungstag selber zeigten sich höhere Cortisolwerte vor der Prüfung, als an einem Kontrolltag. Nach der Prüfung fand sich kein Unterschied zur Kontrollsituation.
Die Referatssituation führte zu einer signifikanten Cortisolausschüttung, die während
des Referats weiter zunahm.
Die vorliegende Arbeit zeigt so zum einen Effekte von Stress und Cortisol auf die
Gedächtnisleistung und zum anderen die unterschiedliche Stressreaktion auf verschiedene naturalistische Stressoren.
Für ein besseres Verständnis der Fragestellung wird im ersten Teil der Arbeit der
theoretische Hintergrund dargestellt. Daran schließen sich die drei durchgeführten
Untersuchungen an. Abschließend werden die Studien diskutuert und ein Ausblick
für folgende Studien gegeben.
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
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3
THEORETISCHE EINFÜHRUNG
2.1
Das Gedächtnis
Das menschliche Gedächtnis zeichnet sich durch die Fähigkeit aus, Informationen über einen langen Zeitraum zu speichern, zu integrieren und im richtigen Moment zum Abruf zur
Verfügung zu stellen. Zahlreiche Forschungsbemühungen haben das Gedächtnis in den Fokus des Interesses genommen, um Aufbau, Strukturen und Prozesse, die mit dem Gedächtnis in Verbindung stehen, offenzulegen. Daraus haben sich Erkenntnisse zu Funktion und
Struktur ergeben, die im folgenden Abschnitt der Arbeit dargestellt werden sollen. Zunächst
werden zwei Ansätze zur theoretischen Einteilung des Gedächtnisses, daran anschließend
die Phasen des Gedächtnisses erläutert und abschließend die mit dem Gedächtnis assoziierten Strukturen vorgestellt.
2.1.1
Gedächtnistheorien
Die hier vorgestellten Gedächtnistheorien teilen das Gedächtnis in verschiedene Speicher
ein und unterscheiden sich dabei in Bezug auf die Art der Einteilung. Neben der zeitlichen
Einteilung des Gedächtnisses kann das Gedächtnis auch nach inhaltlichen Aspekten eingeteilt werden.
2.1.1.1 Die zeitliche Aufteilung des Gedächtnisses
Ein Vertreter der zeitlichen Einteilung des Gedächtnisses ist die Theorie von Atkinson&Shiffrin (1968). Nach dieser Theorie lässt sich das Gedächtnis in drei Speicher einteilen, den sensorischen Speicher, das Kurzzeitgedächtnis und das Langzeitgedächtnis.
Der sensorische Speicher stellt denjenigen Speicher dar, in dem die Informationen flüchtig
gehalten werden. Informationen aus den Sinnesorganen werden für wenige Sekunden, abhängig von der Sinnesmodalität, im sensorischen Speicher behalten und zerfallen nach dieser kurzen Zeit. Nur Informationen, die genügend Aufmerksamkeit erhalten, gelangen weiter
in das Kurzzeitgedächtnis (KZG).
Im KZG werden die neu eingetroffenen Informationen mit Informationen aus dem Langzeitgedächtnis (LZG) verknüpft. Informationen im KZG werden 20-30 Sekunden gespeichert,
sofern sie nicht aktiv aufrechterhalten werden. Eine aktive Wiederholung der Informationen
führt zu einer längeren Speicherdauer. Neben der zeitlichen Begrenzung ist auch die Kapazität des KZG auf 7±2 Items begrenzt (Miller, 1994). Ein Item beschreibt dabei eine Informati-
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
4
onseinheit, die aus mehreren zusammengefassten Einzelinformationen bestehen kann. So
können z.B. einzelne Ziffern zu größeren Zahlen zusammengefasst werden, um die Kapazität des KZG optimaler auszunutzen.
Im Langzeitgedächtnis (LZG) schließlich werden diejenigen Informationen gespeichert, die
durch Elaboration in die bereits vorhandenen Gedächtnisstrukturen integriert wurden. Das
LZG unterliegt im Gegensatz zum sensorischen Speicher und KZG keinen zeitlichen und kapazitätsbedingten Begrenzungen. Vor hier werden relevante Informationen zur Nutzung ins
KZG übertragen.
Diese zeitliche Einteilung des Gedächtnisses beschreibt verschiedene, aufeinander aufbauende und interagierende Gedächtnissysteme. Eine zweite Alternative zur Einteilung des Gedächtnisses besteht in der Aufteilung des LZG nach inhaltlichen Aspekten.
2.1.1.2 Die inhaltliche Aufteilung des Gedächtnisses
Die inhaltliche Aufteilung des Gedächtnisses geht auf das Modell von Tulving (1995) zurück.
Hiernach lässt sich das LZG in Systeme aufteilen, die sich inhaltlich unterscheiden. Hierbei
werden das deklarative und das non-deklarative Gedächtnis unterschieden. Diese beiden
Systeme lassen sich wiederum in weitere Subsysteme unterteilen. Das deklarative Gedächtnis, welches bewusste Informationen beinhaltet, umfasst das semantische und das deklarative Gedächtnis. Das semantische Gedächtnis wird auch als Wissenssystem beschrieben, da
es Informationen umfasst, die sich auf Fakten und Wissen über die Welt beziehen. Dieses
Wissen ist unabhängig vom Kontext des Erlernens. Im Gegensatz dazu beinhaltet das deklarative Gedächtnis kontextabhängiges Episodenwissen. Hier werden Informationen zur eigenen Person abgespeichert, die eng mit dem Ort und der Zeit des Lernens verbunden sind.
Neben dem deklarativen Gedächtnis, in dem Informationen bewusst verarbeitet werden, postuliert Tulving (1995) auch ein non-deklaratives System, in dem Informationen ohne
Bewusstsein verarbeitet werden. Dieses non-deklarative Gedächtnis umfasst Priming und
das prozedurale Gedächtnis. Im prozeduralen Gedächtnis werden Informationen über
motorische Abläufe gespeichert. Diese Abläufe sind automatisiert und laufen in der Regel
unbewusst ab, sind aber auch bewusstseinsfähig. Priming schließlich beschreibt den
Umstand, dass eine zuvor verarbeitete Information die Wahrscheinlich erhöht auf den
Empfang derselben bzw. auf einer mit ihr verknüpften Information schneller zu reagieren.
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
5
Die beiden hier vorgestellten Gedächtnistheorien unterscheiden sich bezüglich ihrer Betrachtungsweise des Gedächtnisses. Während die zeitliche Einteilung das Gedächtnis und die
Gedächtnisbildung in ihren zeitlichen Verläufen beschreibt, betrachtet die inhaltliche Einteilung die Informationen, die im LZG gespeichert werden. Zeitliche und inhaltliche Aufteilung
stehen daher nicht in Konkurrenz zu einander, sondern stellen sich ergänzende Betrachtungsweisen dar. Die zeitliche und inhaltliche Einteilung des Gedächtnisses sind in Abbildung 1 veranschaulicht.
Abbildung 1: Schematische Einteilung des Gedächtnisses nach zeitlichen und inhaltlichen Aspekten. Nach zeitlichen Aspekten lässt sich
das Gedächtnis in den sensorischen Speicher, das KZG und das LZG einteilen. Das LZG widerrum kann nach inhaltlichen Aspekten in
das deklarative Gedächtnis mit den Subsystemen semantisches und deklaratives Gedächtnis sowie das non-deklarative Gedächtnis mit
den Subsystemen prozedurales Gedächtnis und Priming unterteilt werden.
2.1.2
Gedächtnisphasen
Aus der Darstellung der Gedächtnistheorien wurde bereits deutlich, dass es sich bei dem
Gedächtnis nicht um ein allgemeines, unspezifisches Konstrukt handelt, sondern vielmehr
um einen Überbegriff für verschiedene Subkonstrukte. Für das Langzeitgedächtnis lassen
sich unabhängig von den verschiedenen Subsystemen drei Phasen des Gedächtnisses unterscheiden, die Enkodierung, die Konsolidierung und der Abruf (Lupien und McEwen, 1997).
Der Gedächtnisprozess beginnt mit der Enkodierung der Informationen. Enkodierung bezeichnet hierbei die erste Aufnahme und Verarbeitung der neuen Informationen. In laborexperimentellen Untersuchungen stellt diese Phase die Lernphase dar, die entweder intentional
oder implizit verläuft. Bei einer intentionalen Enkodierung sind sich die Versuchspersonen
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darüber bewusst, dass die zu lernenden Informationen zu einem späteren Zeitpunkt abgefragt werden. Bei einer impliziten Enkodierung sind sich die Versuchspersonen über eine folgende Gedächtnistestung nicht bewusst und speichern die neuen Informationen daher nicht
willentlich für einen späteren Abruf ab. Eine Schwierigkeit hierbei besteht darin sicherzustellen, dass den Probanden die Absicht der Gedächtnistestung verborgen bleibt und sie tatsächlich keine gedächtnisfördernden Strategien anwenden. Aus diesem Grund werden häufig Instruktionen verwendet, bei denen den Probanden andere Ziele der Studien vermittelt
werden (Beckner, Tucker, Delville, Mohr, 2006; Cahill, Gorski, Le, 2003; Payne, Jackson,
Hoscheidt, Ryan, Jacobs, Nadel, 2007).
An die Enkodierung der neuen Informationen schließt sich die Konsolidierung an. In dieser
Phase werden die Informationen gefestigt, mit bereits vorhandenen Strukturen verknüpft und
in diese integriert. Je nachdem, wann in laborexperimentellen Gedächtnisstudien der Abruf
der neu zu erlernenden Informationen stattfindet, ist die Konsolidierung unterschiedlich weit
vorangeschritten. Die Messung der Gedächtnisleistung kann dabei zu unterschiedlichen
Zeitpunkten durchgeführt werden, angefangen von Testungen unmittelbar im Anschluss an
die Enkodierung (Wolf, Schommer, Hellhammer, McEwen, Kirschbaum, 2001) über Gedächtnistest Stunden bis wenige Tage (Buchanan, Karafin, Adolphs, 2003) nach der Enkodierung bis hin zu Wochen (Payne et al., 2007).
Die dritte Phase des Gedächtnisses ist schließlich der Abruf der neu erlernten und konsolidierten Informationen. In laborexperimentellen Studien stellt dies den Gedächtnistest dar.
Dabei existieren verschiedene Aufgaben zur Messung der Gedächtnisleistung. Neben freien
Abrufaufgaben, bei denen die Versuchspersonen ohne Hinweise die Stimuli abrufen sollen,
werden Aufgaben eingesetzt, bei denen die Versuchspersonen aus verschiedenen Antwortmöglichkeiten die richtige Alternative auswählen sollen (mulitple-choice-Aufgaben), Abrufhinweise erhalten (cued-recall-Aufgaben) oder die während der Enkodierung präsentierten
Stimuli wiedererkennen sollen (Rekognitionsaufgaben). Diese Aufgaben stellen unterschiedliche Anforderungen an die Probanden und sind mit unterschiedlichen Strukturen assoziiert
(Aggleton und Brown, 2006). Während der freie Abruf eine hippocampusabhängige Gedächtnisaufgabe darstellt und vergleichsweise schwierig ist, da keinerlei Hinweise und Hilfen
gegeben sind, stellen cued-recall-, Rekognitions- und multiple-choice-Aufgaben hippocampusunabhängige Aufgaben dar, die im Vergleich zum freien Abruf und auf Grund der Hinweisreize leichter zu lösen sind. Je nach Fragestellung sind also unterschiedliche Enkodierungsinstruktionen, Konsolidierungsintervalle und Abrufaufgaben notwendig, um valide Informationen sicherstellen zu können.
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
7
Im Zusammenhang mit dem Abruf gespeicherter Informationen wird das Konzept der Rekonsolidierung diskutiert (Dudai, 2006; Nader, Schafe, LeDoux, 2000). Informationen scheinen
bei ihrem Abruf und der damit einhergehenden Reaktivierung in einen erneuten labilen Zustand zu gelangen, in dem sie für Veränderungen anfällig werden. Informationen werden
somit nicht nur einmal während der Enkodierung verarbeitet und unveränderlich abgespeichert, sondern bei jeder Reaktivierung erneut konsolidiert und den veränderten Umweltbedingungen angepasst. Der Prozess der Rekonsolidierug konnte dabei für verschiedene Gedächtnissysteme und bei unterschiedlichen Aufgaben gezeigt werden. Trotz dieser weitläufigen Befunde scheint Rekonsolidierung nicht, wie die Konsolidierung der Stimuli, zwingend
stattzufinden und stellt damit nicht eine erneute Konsolidierung der Stimuli, sondern einen
neuen und andersartigen Prozess dar, durch den die bereits gespeicherten und reaktivierten
Informationen verändert werden können, aber nicht zwangsläufig verändert werden müssen.
Das Konzept der Rekonsolidierung stellt einen stark diskutierten und umstrittenen Prozess
dar, über den bis dato keine einheitliche Auffassung existiert. Nichtsdestotrotz muss die
Möglichkeit einer durch den Abruf verursachten Veränderung der Informationen beachtet
werden, da diese Überlegung für experimentelle Forschung eine große Bedeutung hat. . Eine häufig eingesetzte Methode im Rahmen von Gedächtnisstudien ist eine Kombination aus
einer direkter Abrufaufgabe im Anschluss an die Enkodierung und einer verzögerter Abrufaufgabe in zeitlichem Abstand zu der Enkodierung (Elzinga, Bakker, Bremner, 2005; Kuhlmann, Kirschbaum, Wolf, 2005). Durch den Einsatz zweier Abrufaufgaben und der Reaktivierung durch den sofortigen Abruf entsteht so die Möglichkeit einer Veränderung der ursprünglichen Gedächtnisspuren. Die Möglichkeit der Rekonsolidierung muss also in der experimentellen Gedächtnisforschung weiter verfolgt werden, um Einflüsse auf die Ergebnisse zu verhindern und verschiedene Studien vergleichbar zu machen.
In diesem Abschnitt der Arbeit wurden nach verschiedenen Gedächtnistheorien die drei Phasend es Gedächtnisses und deren Bedeutung für die experimentelle Gedächtnisforschung
dargestellt. Im Folgenden Kapitel sollen nun die mit dem Gedächtnis assoziierten Strukturen
und Prozesse dargestellt werden. Anschließend wird auf die Besonderheit des emotionalen
Gedächtnisses eingegangen
2.1.3
Gedächtnisstrukturen
An der Bildung des Gedächtnisses sind verschiedene interagierende Systeme beteiligt, die
im Folgenden dargestellt werden sollen. Dabei wird zum einen auf die am Gedächtnis betei-
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
8
ligten Strukturen, aber auch auf grundlegende Prozesse der Gedächtnisbildung eingegangen.
Von den mit dem Gedächtnis assoziierten Gehirnstrukturen hat der Hippocampus am meisten Aufmerksamkeit erhalten. Er stellt diejenige Gedächtnisstruktur dar, die besonders eng
mit dem deklarativen Gedächtnis assoziiert ist und eine besondere Bedeutung für diese Gedächtnisprozesse hat. Die Bedeutung dieser Gehirnstruktur wurde bereits 1957 (Scoville und
Milner, 1957) erkannt, nachdem der Patient H.M. nach einer bilateralen Lobektomie des medialen Temporallappens eine schwerwiegende anterograde Amnesie erlitt. Sowohl human-,
als auch tierexperimentelle Studien konnten die Bedeutung des medialen Temporallappens
für das Gedächtnis weiter spezifizieren. Dabei zeigte sich, dass eine auf den Hippocampus
beschränkte Läsion bereits zu Gedächtnisdefiziten führt, was die Bedeutung anderer mediotemporaler Strukturen für das Gedächtnis einschränkt (z.B.: Zola-Morgan und Squire, 1986).
Der Hippocampus scheint allerdings nicht für alle Gedächtnissysteme gleich wichtig, sondern
speziell für das deklarative Gedächtnis von Bedeutung zu sein. Bei einer Schädigung des
Hippocampus zeigen sich Einschränkungen im expliziten Gedächtnis, wohingegen andere
Gedächtnisformen wie Priming, Konditionierung oder das prozedurale Gedächtnis nicht beeinträchtigt sind (Squire, 1992).
Zur Erfassung der Gedächtnisleistung existieren verschiedene Aufgaben (siehe Kapitel
1.1.2). Diese Aufgaben sind mit unterschiedlichen Gedächtnisleistungen assoziiert, da sie
unterschiedliche Gedächtnissysteme und Strukturen beanspruchen. Während Rekollektionsaufgaben, also Abrufaufgaben, bei denen sich die Probanden explizit an die Stimuli erinnern müssen, wie z.B. freie Abrufaufgaben, mit dem Hippocampus assoziiert werden, können Rekognitionsaufgaben auf zwei Arten gelöst werden. Auch hier können explizite Erinnerungsleistungen vorliegen, wenn die Probanden die Stimuli wiedererkennen und sich bewusst an sie erinnern. Eine zweite Alternative ist das Wiedererkennen auf Grund von Vertrautheit. Die Probanden erinnern sich in diesem Fall nicht bewusst an das Item, sondern erkennen es auf Grund eines Gefühls der Bekanntheit (Wissen, dass sie es bereits gesehen
haben, ohne sich explizit daran zu erinnern) wieder. Mit diesen Wiedererkennensleistungen
ist nicht der Hippocampus, sondern der perirhinale Cortex assoziiert (Aggleton und Brown,
2006) .Somit wird deutlich, dass den verschiedenen Gedächtnisleistungen unterschiedliche
Strukturen zu Grunde liegen, was diese für unterschiedliche Einflussfaktoren zugänglich
macht.
Ein Mechanismus, welcher der Gedächtnisbildung zu Grunde liegt ist die synaptische Plastizität. Werden Neurone aktiviert, so kann es zu Veränderung ihrer Effizienz kommen. Lang-
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
9
zeitpotenzierung (LTP) ist eine Form der synaptischen Plastizität, die als grundlegend für die
Gedächtnisbildung angesehen wird. LTP stellt dabei eine schnelle und lang anhaltende Form
synaptischer Plastizität dar (Bliss und Gardner-Medwin, 1973; Gustafsson und Wigstrom,
1988) und beschreibt die Fähigkeit von Neuronen auf Reizungen mit einer verstärkten und
zeitlich längeren Aktivierung zu reagieren und so ihre Effizienz zu vergrößern (Lynch, 2004).
LTP tritt dann auf, wenn mehrere Synapsen gleichzeitig in kooperativer Weise aktiviert werden und bleibt auf diese aktivierten Zellen beschränkt. So verstärkt LTP die Bildung von Verbindungen zwischen Synapsen, wodurch neue Assoziationen erzeugt werden (Squire, 1992).
Der Hippocampus ist eine Struktur, in der LTP besonders leicht auslösbar ist, was deren Bedeutung für die Gedächtnisbildung weiter unterstreicht (Lynch, 2004; Thompson, 2005). Der
Hippocampus unterstützt somit die Gedächtnisbildung, idem er die Formung neuer Assoziationen zwischen Stimuli und so die Bildung neuer Episoden ermöglicht (Squire, 1992).
Neben der LTP stellt die Neurogenese, die Entstehung neuer Neurone im erwachsenen Gehirn, eine weitere gedächtnisrelevante Funktion dar. Da der Gyrus dentatus des Hippocampus eine der Strukturen ist, in denen auch im erwachsenen Gehirn noch neue Zellen entstehen (Altman und Das, 1965; Dayer, Ford, Cleaver, Yassaee, Cameron, 2003) wird eine Assoziation mit Gedächtnisfunktionen angenommen (Barnea und Nottebohm, 1994). Zum einen zeigten sich Assoziationen zwischen der Anzahl neuer Neurone und der Leistung in hippocampusabhängigen Gedächtnisaufgaben (Gould, Tanapat, Hastings, Shors, 1999). So
konnten hippocampusabhängige Lernaufgaben wie Spurenkonditionierung oder räumliche
Lernaufgaben die Anzahl neuer Zellen steigern (Gould, Beylin, Tanapat, Reeves, Shors,
1999; Lemaire, Koehl, Le, Abrous, 2000). Zudem konnten verschiedene Studien zeigen,
dass eine Entfernung neuer Neurone die Leistung in hippocampusabhängigen Lernaufgaben
verschlechtert (Madsen, Kristjansen, Bolwig, Wortwein, 2003; Raber, Fan, Matsumori, Liu,
Weinstein, Fike, Liu, 2004; Raber, Rola, LeFevour, Morhardt, Curley, Mizumatsu, VandenBerg, Fike, 2004; Shors, Miesegaes, Beylin, Zhao, Rydel, Gould, 2001; Shors, Townsend,
Zhao, Kozorovitskiy, Gould, 2002; Snyder, Hong, McDonald, Wojtowicz, 2005).
Der Hippocampus stellt den Ausführungen folgend eine wichtige Struktur für das Gedächtnis
dar. Allerdings ist seine Bedeutung auf das deklarative Gedächtnis beschränkt und ist in diesem Zusammenhang vor allem für emotional ungefärbte neutrale Informationen relevant. Auf
das emotionale Gedächtnis wird im nächsten Abschnitt eingegangen.
2.1.4
Das emotionale Gedächtnis
Emotionale Reize stellen eine besondere Form von Gedächtnisinhalten dar, da sie häufig
besser erinnert werden, als neutrale Reize (LaBar und Cabeza, 2006). Dieser “emotional en-
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
10
hancement effect“ konnte für eine Vielzahl von laborexperimentellen Stimuli wie Filmclips,
Wörter oder Bilder gefunden werden (Hamann, 2001). Diese Befunde deuten darauf hin,
dass emotionale Stimuli in besonderer Weise verarbeitet werden.
Bei der Verarbeitung emotionaler Reize muss zwischen den Dimensionen Arousal und Valenz unterschieden werden. Während die Verarbeitung der Valenz der Stimuli (positiv vs. negativ vs. neutral) vorwiegend im prefrontalen Cortex stattfindet, wird die Dimension Arousal
(erregend vs. nicht-erregend) in der Amygdala verarbeitet. Von dieser Struktur wird angenommen, dass sie maßgeblich für den „emotional enhancement effect“ verantwortlich ist
(Kensinger und Corkin, 2004; LaBar und Cabeza, 2006).
Evidenz für diese Annahme, dass die Amygdala eine bedeutende Rolle bei der Verarbeitung
emotionaler Reize einnimmt, stammt von bildgebenden Verfahren, die eine verstärkte Aktivität der Amygdala bei der Enkodierung emotionaler Stimuli zeigen konnten. Die Stärke der
Amygdalaaktivität korrelierte dabei mit der der Gedächtnisleistung für diese Bilder (Cahill,
Haier, Fallon, Alkire, Tang, Keator, Wu, McGaugh, 1996; Canli, Zhao, Brewer, Gabrieli, Cahill, 2000; Hamann, Ely, Grafton, Kilts, 1999). Weitere Studien berichteten in diesem Zusammenhang von Geschlechtsunterschieden. Während Frauen eine Assoziation zwischen
verbesserter Gedächtnisleistung und linkslateralisierter Aktivierung der Amygdala bei der
Enkodierung emotionaler Stimuli zeigen, findet sich bei Männern dieser Zusammenhang mit
einer rechtsseiten Aktivierung (Cahill, Haier, White, Fallon, Kilpatrick, Lawrence, Potkin, Alkire, 2001; Cahill, Uncapher, Kilpatrick, Alkire, Turner, 2004; Canli, Desmond, Zhao, Gabrieli,
2002).
Zusätzlich konnte demonstriert werden, dass eine sympathische Aktivierung grundlegend für
den „emotional enhancement effect“ ist. Adrenalin aktiviert bei der Verarbeitung emotional
erregender Stimuli noradrenerge Mechanismen im basolateralen Kern der Amygdala und
ermöglicht so eine verstärkte Verarbeitung emotional erregender Stimuli. Die Blockierung
zentraler beta-adrenerger Rezeptoren vor der Enkodierung neutraler und emotionaler Stimuli
durch die Verwendung eines Rezeptorantagonisten (Propanolol) hebt den „emotional enhancement effect“ auf, so dass keine Unterschiede zwischen neutralen und emotional erregenden Stimuli auftreten (Cahill, Prins, Weber, McGaugh, 1994; van Stegeren, Goekoop, Everaerd, Scheltens, Barkhof, Kuijer, Rombouts, 2005). Im Gegensatz dazu verbessert die Verabreichung eines beta-adrenergen Rezeptoragonisten das Gedächtnis für emotional erregende Reize (Cahill und Alkire, 2003; O'Carroll, Drysdale, Cahill, Shajahan, Ebmeier, 1999).
Für diese beta-adrenerg vermittelten Effekte wird der Amygdala eine entscheidende Rolle
zugesprochen, da sich bei einer Verabreichung von Propanolol gleichzeitig mit den Gedächtniseffekten eine reduzierte Aktivierung der Amygdala während der Enkodierung emotionaler Items zeigte (Strange und Dolan, 2004; van Stegeren et al., 2005).
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
11
Für die gedächtnismodulierenden Effekte von Emotionalität wird eine Interaktion zwischen
Amygdala und Hippocampus angenommen. So konnten Strange und Dolan (2004) mit Hilfe
von funktioneller Magnetresonanztomographie zeigen, dass die erfolgreiche Enkodierung
emotional erregender Items mit einer Aktivierung der Amygdala einhergeht. Beim Abruf dieser Items zeigte sich auch eine im Vergleich zu neutralen Items verstärkte Aktivierung des
Hippocampus. Der beta-adrenerge Rezepterantagonist Propanolol führte während der Enkodierung zu einem Ausbleiben der verstärkten Aktivierungen von Amygdala und Hippocampus
(Strange und Dolan, 2004).
Aufgrund der Befunde wird postuliert, dass die Amygdala die Bildung des LZG für emotional
erregende Stimuli durch eine Modulation der hippocampalen Aktivität verbessert (Cahill und
McGaugh, 1998; McGaugh, Cahill, Roozendaal, 1996; Packard und Teather, 1998; Phelps,
2004). Eine Interaktion zwischen Amygdala und Hippocampus scheint damit grundlegend für
die Effekte auf das Gedächtnis für emotional erregende Reize zu sein.
Betrachtet man den „emotional enhancement effect“ allerdings genauer, so stellt sich heraus,
dass nicht alle Elemente eines emotional erregenden Stimuli von der Emotionalität profitieren. Vielmehr scheint es bei emotional erregenden Stimuli zu einer Aufmerksamkeitsverengung („attentional narrowing“) zu kommen, die die Aufmerksamkeit einer Person auf die
zentralen Inhalte („gist“) des Reizes lenkt und die peripheren Details („details“) vernachlässigt. Nach der Easterbrook-Hypothese (Easterbrook, 1959) verursacht eine physiologische
Erregung eine Reduzierung des Aufmerksamkeitbereichs und eine verringerte Sensitivität für
Informationen, die sich in einer Verengung der Aufmerksamkeit auf zentrale Informationen
äußert. Dies führt bei emotional erregenden Items, die mit physiologischer Erregung einhergehen, zu einer schlechteren Gedächtnisleistung für periphere Details und einer besseren
Gedächtnisleistung für zentrale Informationen dieser Stimuli (Burke, Heuer, Reisberg, 1992;
Heuer und Reisberg, 1990). Für diesen Effekt ist, ebenso wie für den allgemeineren „emotional enhancement effect“, die Amygdala entscheidend. So untersuchten Adolphs et al. (2001)
die Bedeutung der Amygdala für Gist und Detail Informationen bei Patienten mit und ohne
Amygdalaschädigung. Die Autoren konnten zeigen, dass eine bilaterale Schädigung der Amygdala zu einem reduzierten Gedächtnis für Gist und gleichzeitig zu einer verbesserten
Gedächtnisleistung für die Detail Informationen von emotional erregenden Stimuli führte. Die
bei gesunden Personen beobachtete Aufmerksamkeitsverengung war bei Probanden mit
Amygdalaschädigung nicht vorhanden. In einer weiteren Studie konnten Buchanan et al.
(2003) die zu Grunde liegenden Prozesse auf Ebene der Amygdala weiter spezifizieren. Sie
zeigten, dass eine Verabreichung von Benzodiazepinen, welche durch eine Erleichterung der
Aktivität von GABAA-Rezeptoren die episodische Langzeitgedächtnisleistung verschlechtern,
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
12
auch die Gedächtnisleistung für Gist Informationen beeinflussen. Die Verabreichung der
Benzodiazepine führte zu einer Verschlechterung der Gedächtnisleistung für Gist Informationen von emotional erregenden Stimuli, wohingegen Detail Informationen nur gering beeinflusst wurden. Aus diesen Ergebnissen lässt sich ableiten, dass auf Ebene der Amygdala die
Aktivität der GABA-Rezeptoren einen entscheidenden Einfluss auf die Gedächtnisleistung für
emotional erregende Stimuli nimmt.
Auch in Bezug auf die Gedächtnisleistung für Gist und Detail Information zeigen sich Geschlechtsunterschiede. Hier konnten Studien demonstrieren, dass Männer bei emotional erregenden Stimuli im Vergleich zu neutralen Stimuli eine verbesserte Gedächtnisleistung für
zentrale Gist Informationen zeigen, wohingegen dies bei Frauen nicht zu beobachten war.
Dieser Geschlechtsunterschied lag jedoch in dieser Studie nicht im biologischen Geschlecht,
sondern vielmehr in den Geschlechterrollen, die die Versuchspersonen einnahmen (Cahill,
Gorski, Belcher, Huynh, 2004). Es wird angenommen, dass dieser Unterschied auf die Lateralisationsunterschiede zurückgeht. Während die Amygdala der rechten Hemisphäre Gist
Informationen verarbeitet und bei Männern bei der Enkodierung emotional erregender Informationen stärker aktiviert ist, ist die Amygdala der linken Hemisphäre an der Verarbeitung
der Detail Informationen beteiligt und bei Frauen stärker mit der Enkodierung emotional erregender Stimuli assoziiert (Cahill, 2003). Damit übereinstimmend konnten Cahill et al. (2003)
zeigen, dass die Blockade der beta-adrenergen Rezeptoren der Amygdala bei Männern zu
einer verschlechterten Gedächtnisleistung für zentrale Informationen, nicht aber für Detail
Informationen emotional erregender Stimuli führte, wohingegen bei Frauen die Gedächtnisleistung für Detailinformationen durch den beta-adrenergen Rezeptorantagonisten verschlechtert wurde, nicht aber für zentrale Gist Informationen.
In Bezug auf die Gedächtnisleistung zeigen sich demnach Geschlechtsunterschiede, die zu
gegenteiligen Effektmustern führen. Das Geschlecht der Versuchsperson muss daher immer
berücksichtigt werden, wenn die Effekte von Emotionalität auf die Gedächtnisleistung untersucht werden sollen.
In diesem Abschnitt der Arbeit wurde das Gedächtnis näher betrachtet. Dabei wurden zunächst zwei theoretische Ansätze vorgestellt und im Anschluss auf die dem Gedächtnis zu
Grunde liegenden Strukturen und Prozesse eingegangen, die in Abbildung 2 dargestellt sind.
Es wurde dargestellt, dass an der Verarbeitung neutraler und emotional erregender Stimuli
unterschiedliche Gehirnstrukturen beteiligt sind, die in interaktiver Weise das Gedächtnis beeinflussen. Während der Hippocampus vorwiegend in die Verarbeitung neutraler Informationen involviert ist, geschieht die Verarbeitung emotional erregender Informationen über eine
Interaktion zwischen Hippocampus und Amygdala. Die Amygdala scheint dabei auch zur
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
13
Aufmerksamkeitseinschränkung dazu beizutragen, so dass die Aufmerksamkeit von irrelevanten Detailinformationen abgezogen und auf relevante zentrale Informationen gelenkt
wird. In diesem Zusammenhang wurden auch Geschlechtsunterschiede beobachtet. Das folgende Kapitel der Arbeit beschäftigt sich nun mit Stress.
Abbildung 2: Die mit dem Gedächtnis assoziierten Hirngebiet. (aus: Markowitsch, 2002)
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
2.2
14
Stress
“Everybody knows what stress is and nobody knows what it is” (Selye, 1973). Dieses Zitat
von Hans Selye verdeutlicht treffend die Schwierigkeiten, die mit dem Begriff „Stress“ verbunden sind. Obwohl der Stressbegriff auch im Alltag weit verbreitet und sehr geläufig ist,
fällt eine klare und eindeutige Definition des Konzepts schwer. Entsprechend kommentierten
McEwen und Wingfield (2003), das Problem mit dem Wort Stress sei, dass es zu viele Bedeutungen habe. Während im allgemeinen Sprachgebrauch der Begriff Stress häufig gleichbedeutend für Situationen und Reaktionen verwendet wird (McEwen, 2000), herrscht im wissenschaftlichen Sprachgebrauch eine klare Trennung zwischen Auslösern und Reaktionen.
Der Begriff „Stress“ bezeichnet im wissenschaftlichen Sprachgebrauch den resultierenden
Zustand bzw. die Reaktion des Organismus, wohingegen die stressauslösenden Faktoren
mit dem Begriff „Stressor“ bezeichnet werden (McEwen und Wingfield, 2003). Im Folgenden
sollen deshalb die Begriffe entsprechend dieser Bedeutung verwendet werden.
Zur Definition des Begriffs „Stress“ existieren verschiedene Konzepte, die im Folgenden exemplarisch dargestellt werden. Im Anschluss wird die Physiologie der körperlichen Stressreaktion näher betrachtet, sowie Auswirkungen von Stress auf Funktionen und Strukturen des
Gehirns beschrieben. Abschließend werden in diesem Kapitel stressauslösende Faktoren
von Laborstressoren vorgestellt.
2.2.1
Stresskonzepte
Der erste Abschnitt des Kapitels soll der Darstellung verschiedener Stresskonzepte dienen
und die Unterschiedlichkeit der theoretischen Ansätze veranschaulichen. Die hier exemplarisch dargestellten Stresskonzepte lassen sich in zwei Kategorien unterteilen. Zunächst werden psychologisch orientierte Konzepte anhand des transaktionalen Stresskonzepts dargestellt. Eine zweite Kategorie der Stresskonzepte stellen die biologisch orientierten Stresskonzepte dar, die im Gegensatz zu den psychologischen Konzepten den Fokus auf die körperliche Stressreaktion legen. Hierbei werden reaktionsorientierte Stresskonzepte sowie das
Konzept der Homöostase vorgestellt.
2.2.1.1 Psychologisch orientierte Stresskonzepte
Psychologisch orientierte Stresskonzepte betrachten Stress in Abhängigkeit von individuellen
und stimulusspezifischen Aspekten. Anders als die biologischen Stresskonzepte betrachten
sie dabei das Konzept Stress unabhängig von physiologischen Reaktionen. Das transaktio-
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
15
nale Stresskonzept stellt ein Beispiel für psychologisch orientierte Stresskonzepte dar, da es
die Bedeutung von individueller Wahrnehmung, Bewertung und Bewältigung betont.
Das transaktionale Stresskonzept
Dieses psychologisch orientierte Stresskonzept von Lazarus (Lazarus und Folkman, 1984)
geht davon aus, dass einer Wahrnehmung von Stress eine subjektive Bewertung der Situation vorangeht. Das Auftreten eines potenziellen Stressors führt also nicht automatisch zu einem Stresserleben. Vielmehr werden diejenigen Reize als stressauslösend wahrgenommen,
die in einer internen Bewertung als potenziell bedrohlich und relevant eingeschätzt werden.
Die Interaktion zwischen Reiz und psychologischer Bewertung führt somit zu individuell unterschiedlichen Einschätzungen der Situation. Nur wenn diese Einschätzung negativ ausfällt
und die Anforderungen der Situation die subjektiv wahrgenommenen Ressourcen überschreiten kommt es zu einem Stressempfinden.
Aus diesen Überlegungen heraus entwickelte Lazarus das transaktionale Stresskonzept,
wonach Stress das Resultat interner Bewertungsprozesse ist und damit eine Transaktion
zwischen Reiz und Umwelt darstellt (Lazarus und Folkman, 1984). Die Bewertung einer Situation geschieht auf zwei Wegen. Zum einen findet eine primäre Bewertung der Situation
statt. Hierbei wird der wahrgenommene Reiz entsprechend seiner Relevanz eingeschätzt.
Reize werden entweder als positiv, irrelevant oder potenziell gefährlich eingestuft, wobei nur
potenziell gefährliche Reize relevant sind. In diesem Fall findet eine Sekundärbewertung
statt, in der das Individuum seine subjektiv wahrgenommenen Ressourcen zur Bewältigung
der Situation abschätzt. Fällt diese Bewertung negativ aus, kommt es zu einem Stresserleben. Dieses Stresserleben führt zu einer Suche nach neuen Bewältigungsstrategien (Coping). Diese neuen Bewältigungsstrategien beeinflussen die Interaktion zwischen Person
und Situation, womit eine neue Bewertung der Situation notwendig wird. Sobald der Vergleich zwischen Primär- und Sekundärbewertung, also zwischen Situation und Bewältigungsressourcen nicht mehr negativ ausfällt, endet dieser Kreislauf.
Das transaktionale Stresskonzept nach Lazarus (Lazarus und Folkman, 1984) postuliert folglich individuelle Unterschiede bei der Einschätzung von Stressoren. Nur wenn Primär- und
Sekundärbewertung entsprechend ausfallen, wird ein Ereignis als stressauslösend wahrgenommen. Diese Überlegung ist auch für die laborexperimentelle Stressforschung von Bedeutung, da dem transaktionalen Stresskonzept folgend nicht davon ausgegangen werden kann,
dass jeder eingesetzte Stressor zu einem subjektiven Stresserleben führt.
Obwohl die psychologisch orientierten Stresskonzepte die körperliche Stressreaktion als einen wichtigen Aspekt nicht betrachten, machen sie deutlich, dass Stress eine wichtige psy-
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
16
chologische Facette hat und kein rein biologisches Phänomen ist. Vielmehr entsteht Stress
als psychische Reaktion auf bestimmte Reize, die vom Individuum als gefährdend und ressourcenüberlastend wahrgenommen werden. Im Folgenden werden nun biologisch orientierte Stresskonzepte vorgestellt.
2.2.1.2 Biologisch orientierte Stresskonzepte
Biologisch orientierte Stresskonzepte betrachten Stress aus der physiologischen Perspektive. Bei diesen Konzepten liegt der Fokus auf der körperlichen Komponente. Hierbei können
zwei Ansätze unterschieden werden. Dies sind zum einem die reaktionsorientieren Stresskonzepte und zum anderen das Konzept zur Homöostase, welches ein neueres Modell darstellt.
Reaktionsorientierte Stresskonzepte
Die reaktionsorientierten Stresskonzepte definieren Stress nicht durch das Vorhandensein
eines Stressors, sondern allein durch die körperliche Stressreaktion. Von Stress spricht man
in diesem Zusammenhang ausschließlich, wenn der Organismus eine körperliche Stressreaktion zeigt.
Einer der ersten Vertreter dieses Ansatzes war Walter Cannon (1914), der bei seinen Untersuchungen zu Stress den Fokus auf die sympathische Aktivierung und die damit einhergehende Ausschüttung von Adrenalin und Noradrenalin legte. Das Ziel der Stressreaktion nach
Cannon ist die Bereitstellung von Energie zur Initiierung einer adäquaten Reaktion. Dabei
kann der Organismus die bereitgestellte Energie nutzen, um zu kämpfen, oder um zu fliehen
(die sogenannte Fight-or-Flight-Antwort).
Ein weiterer Vertreter der biologisch orientierten Stresskonzepte ist die Stresstheorie nach
Hans Selye (Selye und Fortier, 1950). Anders als Cannon (1914) legte Selye den Fokus jedoch nicht auf das sympathische Nervensystem, sondern auf die Aktivierung der Hypothalamus-Hypophysen-Nebennierenrinden-Achse (HHNA).
Selye postuliert die Stressreaktion des Organismus als allgemeines Adaptationssyndrom
(Selye und Fortier, 1950). Aus dieser Bezeichnung wird deutlich, dass die physiologische
Stressantwort zwei Hauptmerkmale aufweist.
Zum einen postuliert Selye die Stressreaktion als allgemein und unspezifisch, das heißt als
unabhängig von der Art des Stressors. Diese Schlussfolgerung zog er aus tierexperimentel-
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
17
len Studien, in denen die Versuchstiere auf verschiedenste Arten von Stressoren mit denselben und identischen Reaktionen antwortet, nämlich der verstärkten Aktivierung der HHNA.
Das zweite Merkmal der Stressreaktion nach Selye ist ihre adaptive Natur. Die körperliche
Stressreaktion wird mit dem Ziel initiiert Energiereserven zu mobilisieren und so einen Widerstand gegen den Stressor zu ermöglichen. Gemäß diesem Modell durchläuft der Organismus dabei drei Phasen. Nach einer ersten Alarmreaktion auf den Stressor, in der es zu
kurzfristigen und reversiblen Organ- und Funktionsveränderungen kommt, gerät der Organismus in eine Widerstandsphase. Diese Phase zeichnet sich durch eine Rückkehr zu normalisierten Körperfunktionen aus, in der kaum noch Veränderungen der Organe zu erkennen
sind und der Organismus erfolgreich Widerstand gegen den Stressor leistet. Hält die Stressbelastung jedoch an, kommt es zur Erschöpfungsphase, in der die Widerstandsenergie des
Organismus abnimmt und es zu vergleichbaren Reaktionen und Veränderungen wie in der
Alarmphase kommt. Diese Veränderungen der Organe führen in der dritten Phase jedoch zu
irreversiblen Organschädigungen wie z.B. eine Vergrößerung der Nebennieren, eine Atrophie der lymphatischen Organe oder Geschwürbildung im Magen-Darm-Trakt. Diese irreversiblen Organschädigungen können letztendlich zum Tode führen (Pritzel, Brand, Markowitsch, 2003).
Trotz der unterschiedlichen Fokussierung auf verschiedene körperliche Aspekte der Stressreaktion, verbindet die beiden genannten Vertreter der reaktionsorientierten Stresskonzepte
die Tatsache, dass die Stressreaktion als unspezifisch postuliert wird. Sowohl Cannon, als
auch Selye arbeiteten dabei rein tierexperimentell, so dass die Befunde nicht ohne weiteres
auf den Menschen übertragen werden können. Obwohl sowohl Selye, als auch Cannon bereits die Wichtigkeit psychologischer Aspekte von Stress betonten, nutzen sie vorwiegend
physische Stressoren und spezifizierten die Bedeutung psychologischer Aspekte nicht weiter. Im Rahmen der biologisch orientierten Stresskonzepte stellt das Konzept der Homöostase einen Brückenschlag zwischen rein psychologischen und rein biologischen Stresskonzepten her.
Das Konzept der Homöostase
Während die oben dargestellten biologisch orientierten Stresskonzepte hauptsächlich physische Stressore wie Hitze, Lärm oder Bewegungseinschränkung betrachtet haben, geht das
Konzept der Homöostase von McEwen darüber hinaus (McEwen, 1998; McEwen und Wingfield, 2003). In diesem Konzept wird Stress als ein Ereignis definiert, das als bedrohlich
wahrgenommen wird und das eine physiologische Stressreaktion hervorruft (McEwen und
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
18
Wingfield, 2003). Damit bildet dieses Konzept einen Konsens zwischen rein psychologisch
und rein biologisch orientierten Konzepten.
In Übereinstimmung mit den psychologisch orientierten Stresskonzepten misst McEwen individuellen Unterschieden in der Stressreaktion eine große Bedeutung zu. Diese Unterschiede
haben zwei Ursachen. Zum einen hängt die körperliche Reaktion auf einen Stressor von der
individuellen Interpretation und Einschätzung ab. Nur Reize, die als Bedrohung wahrgenommen werden führen zu physiologischen und verhaltensbezogenen Reaktionen. Eine
zweite Ursache für individuelle Unterschiede wird in der Körperverfassung gesehen. Körperliche Faktoren, wie zum Beispiel die allgemeine physische Verfassung oder auch Diabetes
oder starkes Übergewicht können die Reaktion auf einen Stressor und dessen Folgen beeinflussen (McEwen, 1998).
McEwen (McEwen und Wingfield, 2003) unterscheidet zwischen psychischen Stressoren, die
keine direkte körperliche Bedrohung darstellen und physischen Stressoren, die die Homöostase bedrohen und den Organismus in einen Zustand der Allostase versetzen.
Der Begriff der Homöostase beschreibt in diesem Zusammenhang einen Zustand des Organismus, in dem er sich im Gleichgewicht befindet. Dieses Gleichgewicht bezieht sich auf die
Aktivität der lebenswichtigen Funktionen wie z.B. pH-Wert, Körpertemperatur oder Sauerstoffgehalt des Bluts zur Versorgung der Organe. Die Aktivität dieser lebenswichtigen Funktionen bewegt sich in einem eng begrenzten Funktionsbereich, wobei der Organismus bestrebt ist Schwankungen zu vermeiden.
Um die Homöostase aufrechterhalten zu können nutzt der Körper Systeme, die flexibel auf
Veränderungen und Anforderungen reagieren können, wie z.B. Veränderungen im Blutdruck
während des Aufstehens oder auch die Aktivierung der physiologischen Stressantwort in
Reaktion auf einen Stressor. Die Aktivität dieser Systeme wird als Allostase bezeichnet.
Schwankungen in der Aktivität dieser Systeme stellen also adaptive Reaktionen zur Sicherstellung des optimalen Funktionsniveaus der lebenswichtigen Funktionen dar.
Allostase ist dementsprechend für den Organismus von großem Nutzen, um Bedrohungen
bewältigen zu können. Der Nutzen dieser Reaktion ist allerdings mit Kosten für den Organismus verbunden. Die negativen Folgen einer anhaltenden Reaktion werden dementsprechend als allostatische Last bezeichnet (McEwen, 1998).
Allostatische Last kann aus drei unterschiedlichen, sich unter Umständen gegenseitig bedingenden Ursachen resultieren. Eine Ursache allostatischer Last kann anhaltender Stress sein.
Hierbei hält die Stressreaktion an oder wird in hoher Frequenz aktiviert. Dadurch verliert die
Stressreaktion ihren adaptiven Charakter und hat negative Folgen für den Organismus.
Eine zweite Ursache allostatischer Last ist eine Fehlregulierung Stressantwort in Form einer
chronischen Aktivierung und ausbleibenden Beendigung. Als dritte Ursache lässt sich eine
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
19
Fehlregulation der Stressreaktion in Form einer abgestumpften Reaktion aufführen. Der Organismus initiiert im Falle einer Bedrohung die physiologische Stressantwort nicht oder zu
schwach und kann somit nicht adäquat auf den Stressor reagieren (McEwen, 1998).
McEwen (McEwen und Wingfield, 2003) führt zusätzlich zu dem Begriff der allostatischen
Last noch den Begriff der allostatischen Überladung an, die sich durch schwerwiegende
krankhafte Veränderungen und Funktionsbeeinträchtigungen auszeichnet. Allostatische Überladung lässt sich in zwei Formen unterteilen. Während sich Typ 1 der allostatischen Überladung aufgrund physischer Stressoren entwickelt, die dazu führen, dass der Körper mehr
Energie verbraucht, als er aufnehmen kann und dadurch eine anhaltende Stressreaktion
zeigt, rufen psychische Stressoren Typ 2 der allostatischen Überladung hervor. Hierbei
kommt es zu keiner Energieunterversorgung, da weiterhin ausreichend oder mehr Energie
als benötigt aufgenommen wird. Die Ursache sind durch die soziale Struktur bedingte psychische Stressoren, die eine andauernde Stressreaktion zur Folge haben und so den Organismus auf Dauer ernsthaft schädigen können (McEwen und Wingfield, 2003).
Das Konzept der Homöostase betrachtet Stress als mögliches Resultat psychischer und
physischer Stressoren. Dabei unterscheidet es zwischen adaptiven und maladaptiven Folgen
der Reaktion und bietet ein Modell zur Entstehung dieser Folgen. Da es biologische und
psychologische Aspekte verbindet, stellt es ein umfassendes Stresskonzept dar.
2.2.2
Die physiologische Stressreaktion
Nachdem im vorangegangen Abschnitt verschiedene Stresskonzepte dargestellt wurden, soll
in diesem Abschnitt näher auf die bereits erwähnte physiologische Stressreaktion eingegangen werden. Dafür wird zunächst die Stressreaktion dargestellt und im Anschluss näher auf
das primäre und für die vorliegende Arbeit relevante Stresshormon Cortisol eingegangen.
Die körperliche Stressreaktion wird in Situationen initiiert in denen der Organismus einen
stressauslösenden Reiz wahrnimmt, um diese Bedrohung zu bewältigen. Somit ist die körperliche Stressreaktion ein Beispiel für Allostase, um die Homöostase aufrecht zu erhalten
(de Kloet, Joels, Holsboer, 2005). Diese Reaktion ist durch die Aktivierung zweier Systeme
gekennzeichnet. Zum einen reagiert das sympathische Nervensystem (SNS) mit einer verstärkten Aktivität, zum anderen kommt es unter Stress zu einer Aktivierung der Hypothalamus-Hypophysen-Nebennierenrinden-Achse (HHNA). Im Folgenden werden die beiden Systeme näher dargestellt.
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
2.2.2.1
20
Das sympathische Nervensystem
Die Aktivierung des sympathischen Nervensystems stellt eine erste, schnelle Reaktion des
Organismus auf einen wahrgenommenen Stressor dar. Sie dient vornehmlich dazu Energiereserven für eine schnelle Handlungsbereitschaft zur Verfügung zu stellen. Walter Cannon
(1914) bezeichnete diese Reaktion des Organismus dementsprechend als Notfallreaktion,
die den Körper in einen „Fight-or-Flight“ Zustand versetzt. Das Ziel dieser Notfallreaktion ist
eine adäquate Reaktion auf den Stressor.
Die aufgrund der sympathischen Aktivierung von der Nebennierenmark ausgeschütteten Katecholamine Adrenalin und Noradrenalin können die Blut-Hirn-Schranke zwar nicht passieren, aktivieren jedoch den Vagusnerv und führen so zu einer verstärkten Ausschüttung von
Noradrenalin aus Synapsen den zentralen Nervensystems (de Kloet et al., 2005). Dies geschieht über Projektionen des Vagusnerv in den Kern des Tractus Soletarius (NTS) sowie
den Lokus Coeruleus (Roosevelt, Smith, Clough, Jensen, Browning, 2006). Der NTS wiederum projiziert über noradrenerge Zellgruppen zum einen direkt und zum anderen indirekt über
den Lokus Coeruleus in die Amygdala, wodurch dort eine verstärkte Ausschüttung von Noradrenalin initiiert wird (Roozendaal, Okuda, de Quervain, McGaugh, 2006a; van Stegeren,
2009).
Die Aktivierung des SNS hat eine gesteigerte Blutzirkulation zur Folge, die dazu dient das
Herz, die Muskeln und das Gehirn mit mehr Sauerstoff und Glukose zu versorgen. Als Folge
kommt es zu den bekannten Stresssymptomen wie beschleunigter Herzschlag oder verstärktes Schwitzen.
2.2.2.2
Die Hypothalamus-Hypophysen-Nebennierenrinden-Achse
Während die Aktivierung des sympathischen Nervensystems eine schnelle und handlungsorientierte Reaktion darstellt, handelt es sich bei dem zweiten System, der HypothalamusHypophysen-Nebennierenrinden-Achse (HHNA), um ein relativ gesehen langsamer agierendes System.
Nimmt der Organismus eine Bedrohung der Homöostase wahr, wird die HHNA aktiviert. Dies
geschieht durch stressorspezifische Projektionen in den Hypothalamus (Jacobson, 2005).
Physische Stressoren projizieren dabei über die entsprechenden somatosensorischen, viscerosensorischen oder osmosensorischen afferenten Pfade in den Hirnstamm oder das
Diencephalon von wo aus die Signale den Hypothalamus erreichen (Herman, Figueiredo,
Mueller, Ulrich-Lai, Ostrander, Choi, Cullinan, 2003). Psychische Stressoren scheinen im
Gegensatz dazu eher im prefrontalen Cortex verarbeitet zu werden, von wo aus die Signale
den Hypothalamus erreichen (Herman, Prewitt, Cullinan, 1996).
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
21
Dieser reagiert auf die eintreffenden Signale mit einer Ausschüttung der Neuropeptide Vasopressin und Corticotrophin Releasing Hormon (CRH) aus dem paraventriculären Nucleus.
Durch das Blutpfortensystem gelangt CRH in die Hypophyse und stimuliert dort die Ausschüttung von Adrenocorticotrophin (ACTH). Über das periphere Blutsystem gelangt ACTH
schließlich in die Nebennierenrinde und führt dort zu einer verstärkten Ausschüttung von
Glucocorticoiden (GCs; Cortisol beim Menschen sowie Corticosteron bei Nagetieren;
Charney, 2004; de Kloet et al., 2005).
Eine adäquate Stressreaktion umfasst neben der Initiierung der Reaktion auch die angemessene Beendigung dieser Aktivität, sobald ausreichend Glucocorticoide ausgeschüttet sind.
Um diese adäquate Regulierung der HHNA zu gewährleisten, wird ihre Aktivität über ein negatives Feedbacksystem gesteuert. Ansteigende Cortisolkonzentrationen beeinflussen dabei
die Hypophyse und den Hypothalamus sowie den Hippocampus. Cortisol inhibiert die Ausschüttung von CRH aus dem Hypothalamus sowie die Ausschüttung von ACTH aus der Hypophyse (Jacobson, 2005). Zusätzliches negatives Feedback wird über ACTH selbst vermittelt, so dass erhöhte Konzentrationen die Ausschüttung von CRH aus dem Hypothalamus
hemmen (Lupien und Lepage, 2001).
Die Aktivität der HHNA stellt ein komplexes System dar, dessen Funktion von verschiedenen
Faktoren beeinflusst wird. Als Einflussfaktoren werden verschiedene Variablen diskutiert, unter anderem das Alter der Versuchspersonen, die Tageszeit, Schwangerschaft, Rauchen,
Koffein und Alkohol (Kudielka, Hellhammer, Wust, 2009). Besondere Aufmerksamkeit hat
dabei das Geschlecht der Versuchspersonen erhalten, da sich in einer Vielzahl von Studien
Geschlechtsunterschiede bei der Cortisolantwort auf Stressoren zeigten (Kudielka und
Kirschbaum, 2005). Dabei wurden häufig stärkere Reaktionen bei Männern, als bei Frauen
beobachtet (Earle, Linden, Weinberg, 1999; Kirschbaum, Wust, Hellhammer, 1992; Kumsta,
Entringer, Koper, van Rossum, Hellhammer, Wust, 2007; Lovallo, Farag, Vincent, Thomas,
Wilson, 2006; Seeman, Singer, Wilkinson, McEwen, 2001; Stroud, Salovey, Epel, 2002).
Diese Unterschiede zeigen sich allerdings nur bei einer Cortisolbestimmung über den Speichel, in dem das freie und ungebundene Cortisol zu finden ist und nicht bei einer Cortisolbestimmung über das Blutplasma (Kirschbaum, Kudielka, Gaab, Schommer, Hellhammer,
1999). Obwohl diese Geschlechtsunterschiede in einer Vielzahl von Studien berichtet wurden (Kajantie und Phillips, 2006; Kudielka und Kirschbaum, 2005; Otte, Hart, Neylan, Marmar, Yaffe, Mohr, 2005), existieren auch Studien, die diese Unterschiede nicht berichten
(Kelly, Tyrka, Anderson, Price, Carpenter, 2008; van Stegeren, Wolf, Kindt, 2008; Wolf et al.,
2001). Neben diesen generellen Geschlechtsunterschieden zeigt sich zudem ein starker Einfluss von Geschlechtshormonen auf die Cortisolantwort. So scheinen sowohl die Cortisolantwort bei Frauen als auch die Geschlechtsunterschiede von der aktuellen Zyklusphase
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
22
abzuhängen. Frauen in der Lutealphase zeigen dabei eine mit Männern vergleichbare Cortisolantwort auf einen psychosozialen Stressor, wohingegen die Cortisolausschüttung bei
Frauen in der Follikularphase und bei Frauen, die orale Kontrazeptiva verwenden deutlich
geringer ausfällt (Kirschbaum et al., 1999; Rohleder, Schommer, Hellhammer, Engel, Kirschbaum, 2001; Rohleder, Wolf, Piel, Kirschbaum, 2003; Wolf et al., 2001). Als ursächlich für
diese Unterschiede in der Cortisolstressantwort wird das Korticosteroid-bindende Globulin
(CBG) angesehen, da die im Blut zirkulierenden Steroid-bindenden Globuline durch syntetische Östradiolkomponenten verändert werden (Wiegratz, Kutschera, Lee, Moore, Mellinger,
Winkler, Kuhl, 2003). Somit wird deutlich, dass das Geschlecht sowie Geschlechtshormone
einen bedeutenden Einfluss auf die Aktivität der HHNA nehmen und in experimentellen Studien als Einflussfaktoren mit berücksichtigt werden müssen.
Die verstärkte Ausschüttung des primären Stresshormons Cortisol kennzeichnet das Endprodukt der physiologischen Stressantwort. Bei der physiologischen Stressantwort handelt
es sich allerdings nicht um eine Reaktion, die ausschließlich im Falle eines wahrgenommenen Stressors aktiviert wird und anschließend wieder vollständig beendet wird, sondern vielmehr um eine ereignisabhängige Verstärkung der basalen Aktivität der HHNA. Die basale
Ausschüttung von Cortisol unter normalen, nicht-stressigen Bedingungen geschieht nicht
kontinuierlich, sondern in mehreren Phasen über den Tag verteilt. Während einer Sekretionsphase zeigt die Nebennierenrinde eine starke Aktivität, die nach der Beendigung der
Phase wieder von Inaktivität abgelöst wird (Van Cauter, 1990).
Die Ausschüttung von Cortisol unterliegt einem circadianen Rhythmus, wodurch die Cortisollevel über den Tag hinweg variieren. Die höchsten Cortisolkonzentrationen sind am frühen
Morgen zu beobachten, während am Abend die geringsten Konzentrationen zu finden sind
(Jacobson, 2005; Kirschbaum und Hellhammer, 1989). Während des Tages zeigen sich Änderungen in Amplitude und Frequenz der Cortisolausschüttung, wobei der circadiane
Rhythmus auf Änderungen der Frequenz zurückzuführen ist. Während der Sekretionsphasen
am Morgen wird dabei häufiger Cortisol ausgeschüttet, als während der Sekretionsphasen
am Abend (Herbert, Goodyer, Grossman, Hastings, de Kloet, Lightman, Lupien, Roozendaal,
Seckl, 2006).
Der Organismus initiiert im Falle eines wahrgenommenen Stressors eine Stressreaktion, die
mit vielfältigen Veränderungen des Hormonhaushalts einhergeht. Die physiologische Stressreaktion stellt somit eine komplexe und aufeinander abgestimmte Reaktion dar, deren
Gleichgewicht für die optimale Funktionsfähigkeit notwendig ist. Störungen oder Fehlfunktionen haben hohe Kosten für den Organismus und stellen somit eine allostatische Last dar.
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
23
Ursachen für eine auftretende allostatische Last können, wie in Kapitel 1.1.2 dargestellt
wurde entweder ein andauernder Stressor, die Unfähigkeit des Organismus zur Beendigung
der Stressreaktion oder eine inadäquate Initiierung der Stressreaktion sein. Während die ersten beiden Ursachen zu dauerhaft erhöhten Cortisolspiegeln führen, hat eine inadäquate Initiierung der Stressreaktion niedrige Cortisolspiel zur Folge. Ist dies der Fall, werden diejenigen Systeme, wie z.B. das Immunsystem, die unter normalen Umständen während der
Stressreaktion durch Cortisol reguliert werden, nicht adäquat gesteuert (McEwen, 1998).
2.2.3
Stressoren
Nachdem im vorangegangenen Abschnitt die physiologische Stressreaktion näher betrachtet
wurde, soll im folgenden Abschnitt der Frage nachgegangen werden, welche Stressoren sich
im Labor und außerhalb des experimentellen Laborsettings als zuverlässige stressinduzierende Situationen herausgestellt haben und durch welche Faktoren sich diese Ereignisse
auszeichnen. Diese Frage ist zum einen für die experimentelle Forschung von Interesse, da
im Labor eine Vielzahl von Stressoren eingesetzt wird. Zum anderen stellt sich die Frage, in
wie weit die im Labor eingesetzten Stressoren denjenigen Stressoren ähneln, die außerhalb
des Labors im menschlichen Alltag zu finden sind. Im Folgenden sollen daher zunächst diejenigen Faktoren dargestellt werden, die sich im Labor als besonders geeignet herausgestellt
haben, um eine Stressreaktion hervorzurufen. Anschließend wird auf Stressoren außerhalb
des Laborkontextes eingegangen.
In laborexperimentellen Studien werden verschiedene Stressoren eingesetzt. Diese Stressoren wurden bezüglich der Faktoren analysiert, die mit einer Stressreaktion einhergehen. Eine
erste vergleichende Betrachtung verschiedener psychischer Stressoren im human- und tierexperimentellen Bereich nahm Mason (1968) vor. Dabei beschrieb er drei Faktoren, die eine
verstärkte Stressantwort hervorrufen. Zum einen stellte sich der Faktor „Neuheit der Situation“ als bedeutsam für die Initiierung der Stressreaktion heraus. Situationen, die von Probanden oder Experimentaltieren als unvorhersagbar erlebt werden, führen zu einer verstärkten
Aktivität der HHNA. Als dritten Faktor neben der „Neuheit der Situation“ und der „Unvorhersagbarkeit“ nennt Mason die „persönliche Involviertheit“ der Probanden (Mason, 1968).
Eine vergleichende Analyse von verschiedener Laborstressoren im humanexperimentellen
Bereich nahmen Dickerson und Kemeny (2004) vor. Aus dieser Analyse entwickelten sie ein
Modell, das dem Faktor „Bedrohung des sozialen Selbst“ eine besondere Bedeutung beimisst.
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
24
Der Kern des Modells geht davon aus, dass der Mensch als soziales Wesen danach strebt
sein soziales Selbst zu erhalten. Das soziale Selbst eines Menschen definiert seine Stellung
und Wertschätzung in der Gesellschaft. Es beinhaltet Fähigkeiten und Eigenschaften, die
einem Individuum durch die Bewertung durch andere Mitglieder der Gesellschaft zugeschrieben werden. Eine positive Bewertung der Fähigkeiten und Eigenschaften ist mit Wertschätzung und sozialem Status verbunden. Eine negative Bewertung der für die Gesellschaft
relevanten Eigenschaften geht mit einer Reduzierung dieser Wertschätzung und sozialen
Stellung einher. Die Erhaltung des sozialen Selbst stellt somit ein zentrales Ziel dar, das vergleichbar mit der Erhaltung der physischen Unversehrtheit ist. Situationen, in denen das Individuum seine Eigenschaften und Fähigkeiten zeigen muss und offenkundig bewertet wird,
stellen eine Bedrohung des sozialen Selbst dar. Diese Bedrohung des sozialen Selbst aktiviert ein System, das danach strebt diese Bedrohung zu bewältigen und angemessene psychische, physische und verhaltensbezogene Reaktionen zu initiieren. Zu diesem System gehört auch die Aktivierung der HHNA als adaptive Reaktion zur Reduzierung oder Bewältigung der Bedrohung.
Neben der Bedrohung des sozialen Selbst führen die Autoren mit der Unkontrollierbarkeit der
Situation einen weiteren Faktor an, die eine Situation zu einem stressauslösenden Ereignis
werden lässt. Dieser Faktor verstärkt die wahrgenommene Bedrohung des sozialen Selbst.
In Situationen, in denen das Verhalten der Person keine Auswirkung auf den Verlauf hat wird
die Bedrohung verstärkt wahrgenommen. Da das Verhalten der Person keinen Einfluss auf
den Verlauf oder den Ausgang der Situation hat, nimmt die Bedrohung des sozialen Selbst
zu und eine verstärkte Aktivierung der HHNA findet statt.
In der genannten Metaanalyse untersuchten Dickerson und Kemeny (2004) 208 Laborstudien, die psychische Stressoren eingesetzt haben. Die Stressoren wurden dabei in 5 Kategorien eingeteilt. Neben Lärmexposition, Filmen, freien Redesituationen und kognitiven Aufgaben wurden Stressoren betrachtet, die eine Kombination aus freier Redesituation und kognitiver Aufgabe darstellten. Alle Stressoren führten zu einer Aktivierung der HHNA. Entsprechend des Modells fanden sich aber die stärksten Stressreaktionen bei denjenigen Stressoren, die aus einer Kombination aus freier Redesituation und kognitiver Aufgabe vor einem
Gremium bestanden. Diese Stressoren stellen motivierte Leistungsaufgaben dar, bei denen
der Proband von anderen Personen bewertet wird. Dadurch nimmt der Proband eine Bedrohung des sozialen Selbst wahr. Durch diese Kombination der Faktoren werden diese Stressoren besonders effektiv zur Initiierung einer physiologischen Stressreaktion im Laborkontext.
Ein Beispiel für solch einen effektiven Stressor stellt der Trier Sozial Stress Test (TSST,
Kirschbaum, Pirke, Hellhammer, 1993) dar. Bei diesem Stressor handelt es sich um eine
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
25
Kombination aus freier Redesituation und kognitiver Aufgabe. Der Proband erhält die Aufgabe in einem fiktiven Vorstellungsgespräch eine fünfminütige freie Rede über seine positiven
Eigenschaften zu halten und anschließend eine mathematische Aufgabe zu lösen. Dabei
wird seine Leistung von einem Gremium bewertet. Dieses Gremium agiert in einer neutralen
Weise und vermeidet positive soziale Interaktion. In dieser Situation nimmt der Proband eine
Bedrohung des sozialen Selbst wahr, da er persönliche Eigenschaften und Fähigkeiten präsentiert, die bewertet werden. Da sich das Gremium unerwartet distanziert verhält und der
Proband mit seinem Verhalten die Reaktion des Gremiums nicht beeinflussen kann, nimmt
der Proband zusätzlich eine Unkontrollierbarkeit der Situation wahr. Durch diese Kombination stellt der TSST einen sehr effektiven Stressor in laborexperimentalen Situationen dar.
Außerhalb des experimentellen Laborsettings, in denen Stresssituationen künstlich geschaffen werden, existiert eine Vielzahl an potenziellen Stressoren. Neben beruflichen, persönlichen und psychosozialen Stressauslösern ist prinzipiell jede Situation, die die Homöostase
einer Person gefährdet ein potenzieller Stressor. Um Aussagen über die Stressreaktion auf
naturalistische Stressoren, also Stressoren außerhalb des Laborsettings, treffen zu können,
werden Situationen untersucht, die für eine Vielzahl an Menschen stressauslösend sein können. Dazu gehören z.B. Turniersituationen (Rohleder, Beulen, Chen, Wolf, Kirschbaum,
2007), Seefahrten (Liberzon, Abelson, King, Liberzon, 2008), Überforderung im Beruf
(Schlotz, Hellhammer, Schulz, Stone, 2004) oder Prüfungssituationen (Stowell, 2003). Letztere wurden häufig in Studien untersucht, um die physiologische Stressreaktion auf einen
naturalistischen Stressor zu beobachten. Prüfungssituationen bieten sich für diese Untersuchungen an, da die Probanden in solchen Situationen persönlich involviert sind und eine hohe Motivation mitbringen die Prüfung zu bestehen. In den meisten Fällen haben Prüfungen
eine direkte oder indirekte Auswirkung auf die berufliche Zukunft der Person und die Ergebnisse der Prüfungen sind auch im sozialen Bezugsraum relevant. Je nach Bedeutung und Art
der Prüfung stellt sie eine Bedrohung des sozialen Selbst dar, da relevantes Wissen von einer Person abgefragt und bewertet wird. Diese Bewertung ist für eine Vielzahl an sozialen
Kontakten zugänglich, da über Benotungen sowohl in der Schule, als auch im universitären
Kontext gesprochen wird. Da vor einer Prüfung die Prüfungsaufgaben oder –fragen nicht bekannt sind, sind Prüfungssituationen in gewissem Maße auch unvorhersagbar, obwohl sich
die Person auf das zu prüfende Thema vorbereitet. Prüfungssituationen weisen also die selben Faktoren auf, die auch bei Laborstressoren effektiv sind. Bedrohung des sozialen Selbst,
Unvorhersagbarkeit/Unkontrollierbarkeit und persönliche Involviertheit machen auch Prüfungssituationen zu stressinduzierenden Ereignissen.
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
26
Die Ergebnisse aus Prüfungsstudien zeigen allerdings unterschiedliche Ergebnisse. Während einige Autoren von erhöhten Cortisolspiegeln berichten (Herbert, Moore, de la Riva,
Watts, 1986; Lacey, Zaharia, Griffiths, Ravindran, Merali, Anisman, 2000; Loft, Thomas,
Petrie, Booth, Miles, Vedhara, 2007; Lovallo, Pincomb, Edwards, Brackett, Wilson, 1986;
Schoofs, Hartmann, Wolf, 2008), zeigen andere Studien reduzierte Cortisolspiegel oder keine Veränderung (Spangler, 1997). Diese uneinheitlichen Befunde lassen darauf schließen,
dass sich die untersuchten Prüfungssituationen teilweise stark von einander unterscheiden
(Stowell, 2003). So wurden schriftliche (Gaab, Sonderegger, Scherrer, Ehlert, 2006; Ng, Koh,
Mok, Chia, Lim, 2003) und mündliche Prüfungen (Schoofs et al., 2008), einzelne Prüfungen
(Frankenhaeuser, von Wright, Collins, von Wright, Sedvall, Swahn, 1978) und Prüfungsphasen
(Loft
et
al.,
2007),Immatrikulations-
(Frankenhaeuser
et
al.,
1978)
und
Abschlussprüfungen (Zeller, Handschin, Gyr, Martina, Battegay, 2004) untersucht. Diese
Prüfungen unterscheiden sich nicht nur durch das jeweilige Setting, sondern auch durch das
Ausmaß der stressauslösenden Faktoren. Während z.B. in mündlichen Prüfungen die Bedrohung des sozialen Selbst als groß anzunehmen ist, scheint sie in schriftlichen Prüfungen,
die sich durch ihre Anonymität auszeichnen, geringer zu sein. Es bleibt allerdings offen, welchen Einfluss die im Laborkontext identifizierten Faktoren bei naturalistischen Stressoren
haben, da diese Faktoren bisher noch nicht gezielt untersucht wurden.
Zusammenfassend lässt sich sagen, dass sowohl im Labor, als auch außerhalb des Labors
verschiedenste stressaulösende Situationen existieren, die sich jedoch in ihrer Effektivität
unterscheiden. Während für Laborstressoren die kritischen Faktoren bereits definiert werden
konnten, sind für Stressoren außerhalb des Laborsettings diese Faktoren bisher nicht systematisch untersucht wurden. In wie weit die Befunde aus laborexperimentellen Stressstudien
auf den Alltag übertragbar sind, bleibt daher noch offen.
2.2.4
Cortisoleffekte auf das Gehirn
Unabhängig von der Art des Stressors übt das primäre Stresshormon und Endprodukt der
Stressreaktion, Cortisol, vielfältige Effekte auf den Organismus aus. Aufgrund seiner Lipidlöslichkeit hat Cortisol, im Gegensatz zu den Katecholaminen Adrenalin und Noradrenalin,
die Eigenschaft die Blut-Hirnschanke uneingeschränkt passieren zu können und nimmt so
direkt Einfluss auf Strukturen und Prozesse im Gehirn. Im Gehirn selber finden sich zwei unterschiedliche Rezeptorarten für Cortisol, die sich hinsichtlich ihrer Affinität für Cortisol und
ihrer Verbreitung im Gehirn unterscheiden lassen (de Kloet, Vreugdenhil, Oitzl, Joels, 1998;
Herbert et al., 2006). Während sich der Mineralokorticoidrezeptor (MR oder Typ I-Rezeptor)
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
27
durch eine hohe Affinität für Cortisol auszeichnet und bereits durch geringe Mengen an Cortisol aktiviert wird, weist der Glucocorticoidrezeptor (GR oder Typ II-Rezeptor) eine etwa
10fach geringere Affinität für Cortisol auf (Arriza, Simerly, Swanson, Evans, 1988). Dieser
Rezeptor wird erst durch hohe Cortisolkonzentrationen aktiviert, z.B. bei einer verstärkten
Ausschüttung von Cortisol bei Stress oder auch während des circadianen Peaks von Cortisol. Im Gegensatz dazu zeigen die MRs eine Sättigung bereits während der basalen Aktivität
der HHNA (de Kloet et al., 1998; Herbert et al., 2006).
Die Rezeptoren sind weit über das Gehirn verteilt, wobei sie sich deutlich in ihrer Verbreitung
unterscheiden (Herbert et al., 2006). Die größte Dichte an GRs findet sich im Nucleus paraventricularis des Hypothalamus sowie in Neuronen des limbischen Systems. Limbische Neurone weisen ebenfalls eine große Anzahl an MRs auf. MRs und GRs finden sich auch vermehrt in Pyramidenzellen des Hippocampus. Hiervon ausgenommen werden muss die CA3
Schicht, dort lassen sich kaum GRs aufweisen. Beide Rezeptorarten befinden sich auch im
Gyrus dentatus, dem Nucleus Amygdaloidis und dem lateralem Septum (de Kloet et al.,
2005). Insgesamt lässt sich festhalten, dass GRs weit im Gehirn verbreitet sind, wohingegen
die Verbreitung von MRs deutlich eingeschränkter ist. Im limbischen System lassen sich beide Rezeptorarten in großer Menge finden, außerhalb des limbischen Systems ist die Verbreitung von MRs jedoch deutlich geringer (de Kloet et al., 1998).
Die hohe Konzentration von MRs und GRs im Hippocampus macht diese Formation, bestehend aus Gyrus dentatus, Ammonshorn und Subiculum, besonders anfällig für Cortisoleffekte. Dies ist von besonderer Bedeutung, da der Hippocampus eng mit Gedächtnisfunktionen
verknüpft ist (Lynch, 2004; Thompson, 2005). In diesem Zusammenhang sind zwei Funktionen des Hippocampus von besonderer Relevanz. Dies sind zum einen die Neurogenese und
zum anderen die Langzeitpotenzierung (LTP), die beide mit dem Gedächtnis assoziiert werden (siehe Kapitel 1.1.2).
So zeigte sich, dass Stress zu einer reduzierten Produktion neuer Neurone im Hippocampus
führt. Diese reduzierte Neurogenese wurde bei verschiedenen psychischen und physischen
Stressoren beobachtet (Kozorovitskiy und Gould, 2004; Malberg und Duman, 2003; Mirescu,
Peters, Gould, 2004; Tanapat, Hastings, Rydel, Galea, Gould, 2001). Neben der reduzierten
Neurogenese kommt es in Reaktion auf Stress zu einer erhöhten Atrophie der Dendriten der
Pyramidenzellen in der CA3-Region des Hippocampus (Magarinos, Orchinik, McEwen, 1998;
McKittrick, Magarinos, Blanchard, Blanchard, McEwen, Sakai, 2000). Die reduzierte Neurogenese und eine erhöhte Atrophie werden daher als Ursache der häufig mit chronischem
Stress einhergehenden beobachteten Reduzierung des Hippocampusvolumens betrachtet.
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
28
Ein Einfluss von Stress und Cortisol wurde ebenfalls auf die LTP im Hippocampus beobachtet. Dabei müssen jedoch kurzzeitige und langfristige Effekte unterschieden werden. Innerhalb weniger Minuten kommt es aufgrund gestiegener Cortisollevel in der CA1 Region des
Hippocampus zu einer erhöhten Frequenz der postsynaptischen Potenziale (Karst, Berger,
Turiault, Tronche, Schutz, Joels, 2005; Venero und Borrell, 1999). Zudem konnte demonstriert werden, dass Corticosterone die synaptische Plastizität in der CA1 Region erleichtert,
sofern die Verabreichung zeitlich nah und nicht länger als 30 Minuten vor der Induzierung
der LTP liegt (Wiegert, Joels, Krugers, 2006). Im Gegensatz zu diesen kurzzeitigen verstärkenden Effekten findet sich einige Stunden nach dem Stressor eine reduzierte LTP
(Diamond, Bennett, Fleshner, Rose, 1992; Kim und Diamond, 2002; Mesches, Fleshner,
Heman, Rose, Diamond, 1999; Pavlides, Ogawa, Kimura, McEwen, 1996; Wiegert, Pu, Shor,
Joels, Krugers, 2005).
Während Stress auf der einen Seite zu kurzfristiger Verstärkung von LTP und synaptischer
Erregung führt, zeigen sich im Anschluss an diese kurzfristigen Effekte langfristige Hemmungen der LTP und synaptischen Erregbarkeit. Während also die kurzfristigen Effekte eine
verbesserte Verarbeitung neu eingehender Informationen zur Folge haben, werden Informationen im Anschluss an die akute Stressphase weniger stark verarbeitet oder sogar gehemmt, so dass diejenigen Informationen aus der akuten Stressphase konsolidiert werden
können (Joels, Krugers, Karst, 2008).
Die adaptive Stressreaktion des Organismus dient einerseits der adäquaten Reaktion auf
einen Stressor. Diese adaptive Reaktion geht allerdings auch mit Kosten für den Organismus
einher. Während die Effekte auf die Funktionen und Strukturen des Gehirns bei akuten
Stressoren reversibel sind, kann eine chronische Stressbelastung hingegen zu bleibenden
Veränderungen einhergehen, die den Organismus in seiner Funktion schädigen (Wolf,
2006).
In diesem Abschnitt der Arbeit wurde das Thema Stress genauer betrachtet. Zur Definition
und Betrachtung von Stress existieren verschiedene Konzepte. Zum einen definiert das psychologisch orientierte Stresskonzept von Lazarus (Lazarus und Folkman, 1984) Stress als
Interaktion zwischen Person und Situation. Biologisch orientierte Stresskonzepte wie Cannon
(1914) und Selye (Selye und Fortier, 1950) sie vertreten, definieren Stress hingegen über die
Initiierung der körperlichen Stressreaktion. Das Konzept der Homöostase (McEwen, 1998;
McEwen und Wingfield, 2003) schließlich betrachtet Stress als Reaktion auf eine wahrgenommene Bedrohung dieser Homöostase. Weiterhin wurde in diesem Kapitel die physiologische Stressreaktion näher betrachtet und ihre zwei Komponenten, die Aktivierung des sym-
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
29
pathischen Nervensystems und der HHNA, sowie die Effekte von Stress auf Funktion und
Struktur des Gehirns dargestellt, wobei besonderes Interesse denjenigen Strukturen und
Funktionen galt, die auch für das Gedächtnis von Relevanz sind. Abschließend wurde eine
Betrachtung verschiedener stressauslösender Faktoren von Laborstressoren vorgenommen.
Im folgenden Abschnitt der Arbeit sollen nun die beiden Themen „Stress“ und „Gedächtnis“
verknüpfend betrachtet werden und Einflüsse von Stress auf das Gedächtnis dargestellt
werden.
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
2.3
30
Der Einfluss von Stress auf das Gedächtnis
Nachdem in den vorangegangenen Abschnitten das Gedächtnis und das Konzept Stress getrennt voneinander betrachtet wurden, geht das folgende Kapitel auf die Zusammenhänge
zwischen Stress und Gedächtnis ein. Dabei werden die Auswirkungen von Stress auf die
verschiedenen Gedächtnisphasen näher betrachtet.
Betrachtet man den Einfluss von Stress und Stresshormonen auf das Gedächtnis, so hängen
die gefundenen Effekte von der spezifischen Gedächtnisphase ab, die untersucht wird. Dabei sind drei Phasen zu unterscheiden. Die erste Wahrnehmung und Analyse eines Reizes
wird als Enkodierung bezeichnet. Dabei wird der Reiz aufgenommen und verarbeitet. Ein
Stressor oder pharmakologisch erhöhte GC-Level zu diesem Zeitpunkt beeinflussen also die
Enkodierung des neu zu lernenden Materials. Da sich an die Phase der Enkodierung jedoch
direkt die Konsolidierung des Reizmaterials anschließt, sind Effekte auf die Konsolidierung
bei derartigen Versuchsdesigns nicht auszuschließen. Bei der Konsolidierung der Information handelt es sich um die Festigung der Inhalte und Integration in bereits bestehende Strukturen. Ein Stressor oder pharmakologische Behandlung nach der Enkodierung des Lernmaterials beeinflusst somit die Phase der Konsolidierung. Um hierbei einen Effekt auf den Abruf
der Informationen, der dritten Phase des Gedächtnisprozesses, auszuschließen sollte der
Abruf der Informationen zeitlich so verzögert geschehen, dass die GC-Level wieder auf ein
Level gesunken sind, die mit den Leveln vor dem Stressor oder der pharmakologischen Behandlung vergleichbar sind (Baselinewert). Die Einflussmöglichkeiten von Stress und Cortisol
sind in Abbildung 3 veranschaulicht.
Abbildung 3: Einflussmöglichkeiten von Cortisol und Stress auf die verschiedenen Gedächtnisphasen. Stress/Cortisol vor der
Enkodierung übt Einflüsse auf die Enkodierung und Konsolidierung aus und bei zeitlicher Nähe auch auf den Abruf.
Stress/Cortisol nach der Enkodierung wirkt auf die Konsolidierung und bei zeitlicher Nähe auf den Abruf. Stress/Cortisol vor
dem Abruf wirkt auf die Phase des Gedächtnisabrufs.
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
31
Während sich die Forschung weitgehend einig darüber ist, dass Stress vorwiegend negative
Effekte auf den Abruf von Gedächtnisinhalten hat, ist die Befundlage für die Bedeutung von
Stress auf die Phasen der Enkodierung und Konsolidierung weniger eindeutig (Roozendaal
et al., 2006a; Wolf, 2008). Daher sollen im folgenden Kapitel die Befunde zum Einfluss von
Stress auf die Gedächtnisenkodierung und -konsolidierung dargestellt werden.
2.3.1
Stresseffekte auf die Enkodierung
Bei Untersuchungen zum Einfluss von Stress auf die Gedächtnisenkodierung, muss zwischen Stressoren unterschieden werden, die innerhalb des Lernkontextes stattfinden und
Stressoren, die außerhalb des Lernkontextes vor der Enkodierung stattfinden (Joels, Pu,
Wiegert, Oitzl, Krugers, 2006). Beiden Arten von Studien ist gemeinsam, dass die Enkodierung der Stimuli unter erhöhten GC-Leveln stattfindet. Allerdings können hierbei Einflüsse
auf die Konsolidierung nicht ausgeschlossen werden, da sich diese direkt an die Enkodierung anschließt und sich die Effekte der GCs auch auf diese Gedächtnisphase auswirken
können (Lupien und McEwen, 1997).
Untersuchungen zu Stress innerhalb des Lernkontextes werden zumeist tierexperimentell
durchgeführt. Dabei wird die Lernsituation für die Versuchstiere so variiert, dass sie mehr
oder weniger stressauslösend ist. Die Ergebnisse dieser Studien zeigen, dass eine stressvolle Lernsituation die Bildung des Gedächtnisses begünstigen kann.
So testeten Sandi et al. (1997) das räumliche Lernen von Ratten in einer Wasserlabyrinthaufgabe. Dabei fanden die Lerndurchgänge entweder in kaltem Wasser (19°C) oder in warmem Wasser (25°C) statt. Die Autoren fanden, dass das kalte Wasser bei den Ratten zu erhöhten Corticosteronspiegeln sowie einem schnelleren Erlernen und einer besseren Aufrechterhaltung der Lerninhalte führte, als das warme Wasser. Die zusätzliche Injektion von
Corticosteron direkt im Anschluss an die Lernepisoden führte in der Gruppe der Ratten, die
bei 25°C trainiert wurden zu einer verbesserten Gedächtnisleistung. Dieser Effekt zeigte sich
nicht bei Ratten, die in 19°C kalten Wasser trainiert wurden. In einer weiteren Studie konnten
die Autoren zeigen, dass dieser Effekt durch die Ausschüttung von GCs verursacht wird
(Akirav, Kozenicky, Tal, Sandi, Venero, Richter-Levin, 2004) Des weiteren konnten Conrad
et al. (Conrad, Lupien, McEwen, 1999) demonstrieren, dass die Stresseffekte außerhalb des
Lernkontextes auf das Gedächtnis durch die GR-Rezeptoren, nicht aber durch die MRRezeptoren moduliert werden.
Dass nicht nur pharmakologische Behandlung einen Einfluss auf die Gedächtnisleistung hat,
sondern auch Stress vor der Lernaufgabe zeigten Conrad et al. (2004). Männliche und weib-
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
32
liche Ratten wurden eine Stunde lang Immobilisationsstress („restraint stress“) unterzogen.
Zwei Stunden nach Beginn des Stressors wurden die Ratten in einer Wasserlabyrinthaufgabe trainiert. Vier Stunden nach der Lernaufgabe zeigte sich, dass der Stress die Gedächtnisleistung bei männlichen Ratten beeinträchtigte, bei weiblichen Ratten jedoch verbesserte,
wobei gezeigt werden konnte, dass die Zyklusphase bei weiblichen Ratten keinen Einfluss
hatte.
Diese tierexperimentellen Studien zeigen, dass pharmakologische Behandlung und Stress
die Gedächtnisleistung beeinflussen. Dabei wurde offensichtlich, dass die Effekte von verschiedenen Faktoren wie dem Geschlecht der Versuchstiere und der Dosis der pharmakologischen Behandlung abhängen.
Im Humanbereichen finden sich gemischte Effekte von Stress und Cortisol auf die Gedächtnisleitung für Stimuli, die unter erhöhten Cortisolspiegeln enkodiert werden.
Pharmakologische Studien zeigten auf der einen Seite negative Effekte auf die Gedächtnisleistung für neutrale Reize wie Objekte und Gesichter (Monk und Nelson, 2002) oder neutrale Wörter (Kuhlmann und Wolf, 2006b), auf der anderen Seite aber positive Effekte auf das
Langzeitgedächtnis für emotionale Bilder (Buchanan und Lovallo, 2001; Kuhlmann und Wolf,
2006b). Diese Befunde sind jedoch nicht immer zu beobachten. So zeigen weitere Studien
positive Effekte von Cortisol auf das Gedächtnis für sowohl emotionale, als auch neutrale
Reize, wobei diese Effekte eine umgekehrt U-förmige Beziehung zeigten und nur bei der
niedrigen Dosierung der Cortisolgabe zu beobachten waren (Abercrombie, Kalin, Thurow,
Rosenkranz, Davidson, 2003). Im Gegensatz zu diesen positiven Effekten vor allem auf
emotional erregendes Material zeigten sich auch negative Effekt von Cortisol auf die Gedächtnisleistung für emotional erregendes Material (Tops, van der Pompe, Baas, Mulder,
Den Boer, Meijman, Korf, 2003) bzw. die Details dieser Stimuli (Rimmele, Domes, Mathiak,
Hautzinger, 2003) und keine Effekte (Tops et al., 2003) oder positive Effekte auf die Details
(Rimmele et al., 2003) von neutralen Stimuli. Neben diesen uneinheitlichen Befunden existieren auch Studien, die keine Effekte von Cortisol auf die Gedächtnisleistung berichten konnten (Hsu, Garside, Massey, McAllister-Williams, 2003; Lupien, Gillin, Hauger, 1999).
Die Befunde pharmakologischer Studien berichten somit uneinheitliche Befunde für die Effekte von Cortisol auf die Enkodierung. Auch beim Einsatz von Stressoren vor der Enkodierung finden sich heterogene Befunde zu den Stresseffekten auf die Gedächtnisleistung.
Kirschbaum et al. (1996) verglichen die Effekte eines psychosozialen Stressors (TSST) mit
den Effekten von pharmakologisch verabreichtem Cortisol auf die Gedächtnisleistung. In der
ersten Studie wurden die Probanden zunächst dem Stressor oder der Kontrollbedingung un-
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
33
terzogen und lernten im Anschluss eine Wortliste. Das Gedächtnis für diese Wörter wurde in
einem direkten Abruftest 5 Minuten nach der Enkodierung getestet. In der zweiten Studie
wurde den Probanden 10 mg Cortisol oder Placebo verabreicht, bevor sie eine Stunde später die selbe Aufgabe bearbeiteten. Die Ergebnisse zeigen für beide Studien einen negativen
Einfluss auf die Gedächtnisleistung.
In einer weiteren Studie mit diesem Design, in der als Stressor ebenfalls der TSST eingesetzt wurde, zeigten sich starke Geschlechtsunterschiede für die Effekte von Stress auf die
Gedächtnisleistung (Wolf et al., 2001). In dieser Studie zeigte sich kein genereller Effekt des
Stressor, jedoch eine negative Korrelation zwischen der Cortisolantwort und der Gedächtnisleistung. Diese Korrelation wurde ausschließlich durch die starken Zusammenhänge bei
Männern getragen, wohingegen sich für Frauen keine Zusammenhänge zeigten.
Elzinga et al. (2005) testeten den Einfluss eines Stressors auf Wörter, die vor dem Stressor
und Wörter, die nach dem Stressor enkodiert wurden. Der Stressor in dieser Studie bestand
dabei aus kognitiven Aufgaben, die unter zwischenmenschlichen Druck gelöst werden mussten. Als Maße für die Gedächtnisleistung wurden ein direkter Abruftest und ein 24-stunden
verzögerter Abruftest eingesetzt. Die Autoren fanden, dass sich Stress und die damit einhergehenden Cortisolanstiege negativ auf das Langzeitgedächtnis für Informationen, die nach
dem Stressor enkodiert wurden auswirkte, nicht aber auf die Leistung in der direkten Abrufaufgabe. In dieser Studie wurde allerdings keine Kontrollgruppe untersucht, so dass alle
Probanden den psychosozialen Stressor durchliefen und die Stresseffekte auf die Enkodierung mit der Leistung für die Wörter verglichen wurde, die vor dem Stressor präsentiert wurden. Dieses Versuchsdesign lässt jedoch Fragen nach dem Einfluss des Stressors auf die
Konsolidierung der vorher präsentierten Wörter offen, so dass die Aussagekraft dieser Studie
eingeschränkt ist.
Eine weitere Studie, die den Einfluss eines psychosozialen Stressors auf die Gedächtnisenkodierung untersuchte, wurde von Domes et al. (2002) durchgeführt. Die Autoren setzten
eine modifizierte Version des Tier Social Stress Test (TSST; Kirschbaum et al., 1993) ein.
Dabei lösten die Probanden die verbale und arithmetische Aufgabe nicht vor einem Gremium, sondern vor einem Einwegspiegel. Das Gedächtnis für eine Wortliste wurde 5 Minuten
nach der Enkodierung getestet. Es zeigten sich in dieser Studie keine Unterschiede in der
Gedächtnisleistung zwischen Stress- und Kontrollgruppe. Allerdings konnten die Autoren
zeigen, dass unabhängig von der Experimentalgruppe Probanden mit hohen Cortisolanstiegen eine verbesserte Gedächtnisleistung aufwiesen, als Probanden mit niedrigen Cortisolanstiegen.
Einen anderen Befund berichten Jelicic et al. (2004). Die Autoren unterzogen Probanden
entweder dem TSST oder einer Kontrollbedingung und präsentierten im Anschluss eine Liste
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
34
mit positiven, negativen und neutralen Wörtern. Probanden der Stressgruppe zeigten eine
schlechtere Gedächtnisleistung für neutrales Material und gleichzeitig eine Verbesserung für
emotional erregendes Material. Da sich in dieser Studie kein Effekt des Stressors auf die
Cortisolspiegel fand, scheinen die Stresseffekte unabhängig von der Cortisolantwort auf den
Stressor zu sein.
Im Gegensatz zu dieser Studie zeigten Nater et al. (2007), dass die Cortisolantwort hauptverantwortlich für Stresseffekte auf das Gedächtnis zu sein scheint. In dieser Untersuchung
zeigte sich kein genereller Effekt des TSST auf die Gedächtnisleistung einer verbalen Lernaufgabe. Eine Unterteilung der Probanden in Probanden, die mit einer starken Cortisolausschüttung auf den Stressor reagieren („high Responder“) und Probanden, die mit einer
schwachen Cortisolausschüttung auf den Stressor („low Responder“) reagierten, ergab jedoch, dass „high Responder“ eine verbesserte Gedächtnisleistung zeigten, „low Responder“
hingegen nicht.
In Übereinstimmung mit den Ergebnissen von Nater et al. (2007) konnten Schwabe et al
(2008) nach einem modifizierten „Cold Pressure Test“ (CPS), bei dem Probanden die Hand
in Eiswasser halten, ein verbessertes Gedächtnis für neutrale und negative Wörter im Vergleich zu einer Kontrollgruppe zeigen. Ein Effekt auf positive Wörter zeigte sich nicht. Während die Verbesserung des Gedächtnisses für neutrale Items unabhängig von der Cortisolantwort der Probanden auftrat, zeigte sich, dass die positiven Stresseffekte auf die negativen Items abhängig von der Cortisolantwort waren und sich lediglich für „high Responder“
zeigten.
Im Gegensatz zu den positiven Befunden für neutrale Items, die von Nater et al. (2007) und
Schwabe (2008) berichtet wurden, zeigten Smeets et al. (2006) negative Effekte des TSST
auf die Gedächtnisleistung in einem 30 Minuten verzögerten Gedächtnistest für neutrale
Wörter. In dieser Studie zeigte sich kein Effekt auf emotional erregende positive und negative Wörter.
Entgegen dieser Befunde berichten Payne et al (2006) Effekte sowohl auf emotional neutrale, als auch auf emotional erregende Stimuli. Die Autoren setzten als Stressor eine modifizierte Version des TSST ein, bei dem die Versuchspersonen nicht vor einem Gremium, sondern vor einem Einwegspiegel die freie Rede halten mussten und verglichen die Leistung der
Probanden mit der Leistung einer Kontrollgruppe. In dieser Studie zeigte sich, dass Probanden der Stressgruppe ein beeinträchtigtes Gedächtnis für neutrale Informationen einer Diashow zeigten, wohingegen emotionale Informationen nicht beeinträchtigt waren. Frauen der
Stressgruppe zeigten eine Woche später sogar ein verbessertes Gedächtnis für emotionale
Informationen. Es zeigte sich also, dass psychosozialer Stress das Gedächtnis für neutrale
Reize verschlechtert, wohingegen das Gedächtnis für emotional erregende Reize erhalten
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
35
bzw. verbessert wird. Allerdings wurden in dieser Studie keine physiologischen Marker der
Stressreaktion erhoben, sondern lediglich subjektive Stressratings.
In einer weiteren Studie erhoben Payne et al. (2007) zusätzlich zu den subjektiven Stressratings auch die physiologische Stressantwort auf den modifizierten TSST in Form von Cortisol
und Alpha-Amylase. Auch in dieser Studie zeigte sich, dass Stress vor der Enkodierung einen negativen Effekt auf das Langzeitgedächtnis für neutrale Informationen der Diashow und
einen positiven Effekt das Langzeitgedächtnis für emotional erregende Inhalte ausübte.
Die Befunde zum Einfluss von Stress und erhöhten Cortisolspiegeln auf die Gedächtnisenkodierung zeigen unterschiede Ergebnisse. Allerdings finden viele Studien, die die Emotionalität der Reize als Faktor mit einbeziehen, dass emotional erregende Items vornehmlich positiv und neutrale Items nicht oder negativ beeinflusst werden.
2.3.2
Stresseffekte auf die Konsolidierung
Während die Befunde zum Einfluss von Stress und GCs auf die Enkodierung uneinheitlich
sind und sowohl positive, als auch negative Effekte zeigen, findet sich für die Konsolidierungsphase ein einheitlicheres Bild.
Tierexperimentelle Studien demonstrierten wiederholt, dass die Konsolidierungsphase von
erhöhten GC-Leveln profitieren kann. So führte eine Verabreichung von GCs direkt im Anschluss an eine Lernaufgabe zu einer Verbesserung des Gedächtnisses bei Ratten. Roozendaal
et
al.
(1999)
testeten
den
Einfluss
verschiedener
Dosen
eines
GC-
Rezeptoragonisten (3, 10 oder 30ng) auf das Vermeidungslernen bei Ratten. Die Ergebnisse
zeigen eine verlängerte Aufrechterhaltung der Vermeidungsreaktion bei Tieren, die mit dem
Agonisten behandelt wurden. Die Zusammenhänge waren hierbei dosisabhängig, da lediglich bei einer Dosierung von 3ng und 10ng Effekte zu beobachten waren, nicht aber bei
30ng. Eine Injektion eines beta-adrenergen-Rezeptorantagonisten in die basolaterale Amygdala 10 Minuten vor der Lernaufgabe führte dazu, dass die positiven Effekte auf die Konsolidierung verhindert wurden. Die Ergebnisse zeigen zum einen, dass die Erhöhung der GCLevel im Anschluss an eine Lernaufgabe das Gedächtnis für dieses Material im Sinne einer
umgekehrten U-Funktion verbessern kann und zum anderen, dass für diese Verbesserung
eine beta-adrenerge Aktivität der Amygdala notwendig ist.
Während Roozendaal et al. (1999) die Bedeutung der Dosis der pharmakologischen Behandlung demonstrierten, untersuchten Sandi und Rose (1994) die Bedeutung verschiedener Zeitintervalle, in denen Hühnerkücken Corticosteron verabreicht wurde. Den Versuchstie-
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
36
ren wurde entweder 15 Minuten vor dem Erlernen einer Vermeidungsreaktion, oder 5, 30,
60, 120, 180 oder 360 Minuten nach der Lernaufgabe Corticosteron injiziert. In einem Gedächtnistest 24 Stunden nach dem Training zeigte sich ein positiver Effekt von 1µg Corticosteron auf die Aufrechterhaltung der Vermeidungsreaktion, wenn es vor dem Training sowie 5, 30 und 60 Minuten nach dem Training injiziert wurde. Für die längeren Zeitintervalle
zeigte sich kein Effekt. Zusätzlich konnten die Autoren demonstrieren, dass der Effekt über
Glucocorticoidrezeptoren vermittelt wird.
Auch für die Effekte auf die Gedächtniskonsolidierung konnte im tierexperimentellen Bereich
der Einfluss von Stress auf das Gedächtnis demonstriert werden. Diamond et al. (1996) testeten den Einfluss von Stress auf eine hippocampusabhängige und eine hippocampusunabhängige Gedächtnisaufgabe bei Ratten. Dabei wurde ein Labyrinth mit 14 Armen verwendet,
in dem in 7 Armen Futter zu finden war und in den verbleibenden 7 Armen niemals Futter
war. Nachdem die Versuchstiere 4 Wochen lang gelernt hatten, in welchen Armen niemals
Futter und in einem einmal geleerten Arm in einem Durchgang nicht erneut Futter zu erwarten war, fand der Testdurchgang statt. Die Versuchstiere wurden, nachdem sie in drei von
den sieben gefüllten Armen Futter zu sich genommen hatten für vier Stunden einer unbekannten Umgebung ausgesetzt oder wurden nicht gestresst. Die gestressten Ratten zeigten
im anschließenden Gedächtnistest ein schlechteres Gedächtnis für die bereits geleerten Arme. Auf das Gedächtnis für die Arme, in denen niemals Futter war fand sich kein Effekt.
Daraus leiten die Autoren ab, dass Stress zu einer Beeinträchtigung der neu erlernten Informationen führte, das hippocampusunabhängige Referenzgedächtnis aber nicht beeinflusste.
Während pharmakologische Studien Cortisol vor der Enkodierung der Stimuli verabreichen,
werden bei Stressstudien sowohl Stressoren vor, als auch nach der Enkodierung eingesetzt.
Dementsprechend liegen im Humanbereich Stressstudien, aber keine pharmakologischen
Studien vor, die die Effekt von Cortisol nach der Enkodierung auf die Gedächtnisleistung
untersuchen. Andreano und Cahill (2006) konnten zeigen, dass der Zusammenhang zwischen stressinduzierten Cortisolleveln und Gedächtnisleistung eine umgekehrt U-förmige
Beziehung darstellt. Die Autoren teilten männliche und weibliche Probanden entweder einer
Kontrollbedingung oder dem CPS zu, nachdem sie eine neutrale Geschichte gelesen hatten.
Im Abruftest eine Woche später zeigte sich, dass Männer in der Stressgruppe ein besseres
Gedächtnis für die Geschichte zeigten, als die Kontrollgruppe. Für Frauen zeigte sich dieser
Effekt nicht. Für Männer der Stressgruppe zeigte sich zudem, dass sowohl hohe als auch
niedrige Cortisolanstiege mit einer schlechteren Gedächtnisleistung einhergingen, als mäßige Cortisolanstiege. Dieser Befund demonstriert somit eine umgekehrt U-förmige Beziehung.
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
37
Zudem zeigte sich in dieser Studie, dass die Effekte für Männer stärker waren, als für Frauen.
Um die häufig beobachteten nicht-signifikanten oder schwächeren Effekte bei Frauen näher
zu untersuchen, führten Andreano et al. (2008) eine Studie durch, bei der sie die Zusammenhänge zwischen Cortisol und Gedächtnisleistung bei Frauen in verschiedenen Zyklusphasen untersuchten. Die Frauen befanden sich entweder in der frühen Follikularphase, der
späten Folikularphase oder in der Mitte der Lutealphase. Nach der Präsentation einer Textgeschichte wurden die Probandinnen entweder dem CPS oder einer Kontrollbedingung unterzogen. Es zeigte sich weder ein genereller Effekt des Stressors auf die Gedächtnisleistung in einem Gedächtnistest eine Woche nach der Enkodierung, noch eine Interaktion mit
der Zyklusphase. Für die Zusammenhänge zwischen Cortisol und der Gedächtnisleistung
konnte jedoch gezeigt werden, dass positive korrelative Zusammenhänge nur in der Mitte
der Lutealphase, nicht aber in den anderen beiden Zyklusphasen zu beobachten waren.
Cahill, Gorski und Lee (2003) gingen der Frage nach, inwieweit emotionale Erregung einen
Einfluss auf die Konsolidierung hat. Dafür teilten sie die Probanden in eine Kontrollgruppe
und eine Stressgruppe, die den CPS nach dem Erlernen von emotionalen und neutralen Bildern durchführte. Die Probanden der Stressgruppe zeigten eine Woche später ein besseres
Gedächtnis als die Probanden der Kontrollgruppe. Diese Gedächtnisverbesserung beschränkte sich auf die emotionalen Bilder und zeigte sich nicht für die neutralen Bilder. Daraus schlossen die Autoren, dass emotionale Erregung zum Zeitpunkt der Enkodierung mit
stressinduzierten Cortisolleveln interagiert und so die Konsolidierung emotional erregender
Informationen verbessert.
Smeets, Otgaar, Candel und Wolf (2008) testeten ebenfalls den Einfluss des CPS auf das
Gedächtnis für neutrale und emotionale Wörter. Dabei verglichen sie die Effekte auf Enkodierung, Konsolidierung und Abruf, indem sie Probanden entweder vor der Enkodierung,
während der Konsolidierungsphase oder vor dem verzögerten Abruf 24 Stunden nach der
Enkodierung einer Wortliste mit neutralen und emotional erregenden Wörtern dem CPS unterzogen. Die Ergebnisse dieser Studie zeigen, dass Stress die Konsolidierung verbesserte,
den Abruf jedoch verschlechterte. Dieser Effekt zeigte sich besonders für das emotionale
Gedächtnismaterial. Zudem waren diese Effekte eng mit den stressinduzierten Cortisolleveln
sowie der sympathischen Aktivierung assoziiert.
Auch Studien, die psychischen Laborstress einsetzten, konnten Stresseffekte auf die Konsolidierung zeigen. Eine Studie, die den Einfluss eins psychischen Stressors auf die Konsolidierung untersuchte, stellt die Untersuchung von Beckner et al. (2006) dar. Die Autoren verglichen die Effekte von Stress auf die Konsolidierung und den Abruf von verbalen und visuellen
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
38
Informationen aus einem kurzen Film. Dafür wurden die Probanden entweder nach dem Betrachten des Films oder vor dem Abruf der Informationen gestresst. Als Stressor setzten die
Autoren eine antizipierte freie Redesituation ein, die jedoch nicht durchgeführt wurde. Stress
verbesserte die Konsolidierung von verbalen Informationen, hatte aber keinen Einfluss auf
den Abruf der Informationen. Zudem zeigte sich ein signifikanter Zusammenhang zwischen
den Cortisolleveln und dem Gedächtnis für verbale Informationen.
Abercrombie et al. (2006) gingen der Frage nach, inwieweit subjektive emotionale Erregung
der Versuchspersonen einen Einfluss auf die cortisolvermittelten Gedächtniseffekte hat. Dabei durchliefen Probanden nach der Enkodierung von neutralen und emotionalen Bildern eine modifizierte Version des TSST, bei der sie eine 15minütige freie Rede über ihr subjektives
Empfinden während der Bilderpräsentation halten sollten. Zusätzlich wurde der negative Affekt der Versuchspersonen mittels Fragebogen erfasst. Die Ergebnisse zeigten, dass der
Cortisolanstieg und der Anstieg der negativen Stimmung während des Stressors in Interaktion die Gedächtnisleistung in einem verzögerten Gedächtnistest zwei Tage später vorhersagten. Eine stärkere Cortisolausschüttung führte nur bei denjenigen Versuchspersonen zu einer besseren Gedächtnisleistung besonders für negative Bilder, die auch einen Anstieg der
negativen Stimmung berichteten.
Zusammenfassung
Die Darstellung der Befunde zum Einfluss von Stress und Cortisol vor und nach der Enkodierung zeigt vorwiegend positive Effekte auf die Konsolidierung, während die Effekte auf die
Enkodierung gemischter ausfallen. Hier stellt sich bei genauerer Betrachtung heraus, dass
das Gedächtnis für neutrales Material häufig negativ beeinflusst wird, wohingegen das Gedächtnis für emotional erregendes Material positiv beeinflusst wird. Auch für die Effekte auf
die Konsolidierung finden sich stärkere Effekte für emotional erregendes Material, als für
neutrales Material. Aus diesen Befunden leitet sich die Annahme ab, dass GCs und erregungsinduzierte noradrenerge Aktivität in der Amygdala in Interaktion das Gedächtnis für
emotional erregendes Material beeinflussen, wohingegen die Amygdala keine Rolle für die
Effekte auf neutrales Material spielt (Roozendaal, Barsegyan, Lee, 2008; Roozendaal et al.,
2006a; Wolf, 2008).
Zudem zeigten sich in verschiedenen Studien (Andreano et al., 2008; Andreano und Cahill,
2006; Wolf et al., 2001) Geschlechtsunterschiede für die Stresseffekte auf die Gedächtnisleistung. Diese Befunde sind nicht überraschend, wenn man bedenkt, dass sich sowohl für
die Gedächtnisleistung unabhängig von Stress (siehe Kapitel 1.1.3), als auch für die Stressantwort (siehe Kapitel 1.2.2.2) Geschlechtsunterschiede finden lassen. Diese Befunde verdeutlichen umso mehr die Notwendigkeit einer Berücksichtigung des Geschlechts als Ein-
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
39
flussfaktor auf potenzielle Zusammenhänge zwischen Stress und verschiedenen Gedächtnisphasen.
Diamond et al. (Diamond, Campbell, Park, Halonen, Zoladz, 2007) postulieren ein Modell,
welches die stärkeren Effekte von Stress auf emotional erregendes Material, und hier speziell die verbesserte Konsolidierung, mit LTP-Prozessen in Hippocampus und Amygdala erklärt. Während im Hippocampus die Dauer einer verstärkte LTP direkt im Anschluss an einen
Stressor zeitlich sehr gegrenzt ist und lediglich Sekunden bis Minuten andauert, bis es in einer zweiten Phase zu einer verminderten LTP kommt, dauert die Phase der verstärkten LTP
in der Amygdala länger an und umfasst Minuten bis möglicherweise Stunden. Aufgrund der
Interaktion zwischen Amygdala und Hippocampus bei der Verarbeitung emotional erregender Stimuli lassen sich die im Vergleich zu neutralen Stimuli verstärkten Konsolidierungseffekte für emotionale Reize erklären.
Der dritte Abschnitt der Arbeit beschäftigte sich mit den Effekten von Stress und erhöhten
GC-Leveln auf die Enkodierung und Konsolidierung von neutralen und emotional erregenden
Stimuli. Hierfür wurde ein Überblick über die aktuelle Befundlage laborexperimenteller Studien gegeben. Eine Übersicht über die hier besprochenen humanexperimentellen Stressstudien ist in Tabelle 1 dargestellt.
Das nun folgende Kapitel stellt die für die durchgeführten Untersuchungen relevanten Fragestellungen dar, die sich aus den vorliegenden Studien zu Stresseffekten auf die Gedächtnisbildung ergeben.
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
40
Tabelle 1: Zusammenfassung der Stressstudien im humanexperimentellen Bereich. (Erläuterung der Symbole: „–”
= negativer Stresseffekt, „+“ = positiver Stresseffekt, „+/-„ = kein Effekt)
Autoren
Stichprobe
Treatment
Abrufzeitpunkt
nach Enkodierung
Stimuli
Ergebnis
Enkodierung (Stress vor der Enkodierung)
Kirschbaum et al.
1996
♀5
♂8 (40)
TSST
(Cortisol)
Ca. 5 Minuten
Wortliste
-
Wolf et al. 2001
♀25
♂33
TSST
Ca. 5 Minuten
Wortliste
Negative Korrelation
bei Männern
Elzinga et al. 2005
♀16
Kognitive
Aufgabe
Direkt
24 Stunden
Wortliste
-
Domes et al. 2002
♀32
TSST
5 Minuten
Wortlisten
Jelicic et al. 2004
♀31
♂9
TSST
direkt
Wortliste
+ für emotional
- für neutral
Nater et al. 2007
♂20
TSST
Direkt
20 Minuten
Wortliste
Positive Korrelation
bei High-Respondern
♀48
♂48
CPT
Wortliste
Wortliste
+ für neutral, nur bei
Smeets et al. 2006
♀30
♂30
TSST
30 Minuten
Wortliste
- für neutral
+/- für emotional
Payne et al. 2006
♀64
♂53
TSST
Direkt
1 Woche
Bilder in einer
Diashow
- für neutral
+ für emotional bei
Frauen
Payne et al. 2007
♀44
♂32
TSST
1 Woche
Bilder in einer
Diashow
- für neutral
Smeets et al. 2008
♀84
♂6
CPT
24 Stunden
Wortliste
Schwabe
2008
et
al.
Positive Korrelation
High-Respondern
+/- für positiv
+ für emotional
+/-
Konsolidierung (Stress nach der Enkodierung)
1 Woche
Neutrale
schichte
Ge-
- bei Männern
Andreano & Cahill
2006
♀47
♂39
CPT
Andreano et al.
2008
♀64
CPT
1 Woche
Textgeschichte
Cahill et al. 2003
♀/♂ 59
CPT
1 Woche
Bilder
+ für emotional
+/- für neutral
Smeets et al. 2008
♀84
♂6
CPT
24 Stunden
Wörter
+ für emotional
Beckner et al. 2006
♀101
♂56
Antizipierte freie
Redesituation
48 Stunden
Film
Abercrombie et al.
2006
♂34
TSST
48 Stunden
Bilder
umgekehrte UFunktion
Positive Korrelation
nur in der Lutealphase
+
+ für emotional
Abhängig von Stimmungsreaktion
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
2.4
41
Herleitung der Fragestellung
Zahlreiche Studien haben sich bisher mit der Stressreaktion und ihrer Bedeutung für das
Gedächtnis beschäftigt. Für den Bereich der Gedächtnisbildung sind die Befunde bisher uneinheitlich. Die Arbeiten der vorliegenden Promotionsarbeit hatten daher zum Ziel die Zusammenhänge zwischen Stress, Cortisol und der Gedächtniskonsolidierung zu untersuchen
und weitere Einflussfaktoren auf diese Zusammenhänge zu betrachten. Darüber hinaus sollte die Bedeutung laborexperimenteller Untersuchungen für Alltagssituationen betrachtet
werden. In einer ersten Studie wurde daher der Zusammenhang zwischen basalen Cortisolspiegeln und der Gedächtnisleistung untersucht. In der zweiten Studie wurde darauf aufbauend untersucht welchen Einfluss psychosozialer Stress auf die Gedächtniskonsolidierung
hat. In der dritten Studie schließlich wurde betrachtet, welche Situationen außerhalb des Laborkontextes Stressreaktionen auslösen und durch welche Faktoren sie sich auszeichnen.
Dabei wurde in einer ersten Studie zunächst der Frage nachgegangen, welchen Einfluss basale, natürlich zirkulierende Cortisolspiegel und interindividuelle Unterschiede in den Cortisolspiegeln auf das Gedächtnis haben. Zusätzlich wurde untersucht, welchen Einfluss die
Emotionalität des Reizmaterials auf diese Zusammenhänge hat. Der Fragestellung, welchen
Einfluss basale Cortisolspiegel auf das Gedächtnis haben, sind bisher nur wenige Studien
nachgegangen. Den Einfluss von basalen Cortisolspiegeln auf die selektive Aufmerksamkeit
für negative und neutrale Gesichter untersuchten van Honk et al. (2003) in einer StroopAufgabe, bei der die Probanden die Farbe nennen sollten, in der die Gesichter dargestellt
waren. In dieser Studie zeigte sich, dass Probanden mit höheren basalen Cortisolspiegeln
schneller die Farbe der negativen Gesichter nannten, als Probanden mit niedrigen Cortisolspiegeln. Dieser Befund deutet darauf hin, dass Probanden mit hohen basalen Cortisolspiegeln die Aufmerksamkeit von den negativen Gesichtern abwendeten und so eine
schnellere Benennung der Farbe stattfinden konnte. Cortisol scheint also die Aufmerksamkeit für negative Gesichter zu modulieren. Den Zusammenhang zwischen basalen Cortisolspiegeln und dem räumlichen Gedächtnis für emotionale und neutrale Gesichter untersuchten Putman et al. (2004) in einem direkten und einem verzögerten Gedächtnistest 20
Minuten nach der Enkodierung. Die Autoren fanden ein besseres Gedächtnis für emotionale
Gesichter im verzögerten Gedächtnistest bei Probanden mit höheren basalen Cortisolspiegeln. In dieser Studie hatte Cortisol demnach einen positiven und förderlichen Effekt auf die
Gedächtnisbildung. Die beiden genannten Studien setzten als Reizmaterial Gesichter ein.
Der Einfluss von basalen Cortisolspiegeln auf das Gedächtnis für komplexe Reize ist bislang
noch nicht untersucht worden. Aus diesem Grund wurden in der ersten Studie neutrale und
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
42
emotional erregende Bilder als Reizmaterial eingesetzt, die jeweils von einem gesprochenen
Satz begleitet wurden und die auf diese Weise komplexe Episoden bilden (Buchanan, Denburg, Tranel, Adolphs, 2001; Buchanan et al., 2003). Als zusätzlicher Faktor wurde zudem
die Enkodierungsstrategie der Probanden manipuliert. In experimentellen Studien zum Einfluss von Cortisol auf das Gedächtnis, wurden bisher entweder explizite (Kirschbaum et al.,
1996; Kuhlmann, Piel, Wolf, 2005; Wolf et al., 2001) oder implizite (Beckner et al., 2006; Buchanan und Lovallo, 2001; Cahill, 2003; Payne et al., 2007) Gedächtnistests eingesetzt. Die
Probanden lernten dabei das Reizmaterial entweder in dem Wissen, dass es darauf folgend
einen Gedächtnistest geben würde (intentionales Lernen) oder die Probanden wurden nicht
über den folgenden Gedächtnistest informiert (implizites Lernen). Bisher wurde die Bedeutung der Enkodierungsstrategien für die Stresseffekte noch nicht untersucht, so dass deren
Einfluss nicht bekannt ist. Aus diesem Grund befasste sich die erste Studie der Arbeit mit
dem Einfluss basaler Cortisolspiegel auf das Gedächtnis für emotional erregende und neutrale Reize und erfasste zudem mögliche Einflüsse der Enkodierungsstrategie.
Aus den Befunden laborexperimenteller Studien, die vorwiegend positive Effekte erhöhter
Cortisolspiegel auf die Enkodierung und Konsolidierung von emotional erregendem Reizmaterial und keine bzw. negative Effekte auf neutrales Material finden (Buchanan und Lovallo,
2001; Cahill et al., 2003; Kuhlmann und Wolf, 2006b; Payne et al., 2007) wurde abgeleitet,
dass sich dieser Zusammenhang auch bei basalen Cortisolspiegeln zeigen sollte.
Für die erste Studie wurde ein positiver Zusammenhang zwischen der Höhe der basalen
Cortisolspiegeln und der Gedächtnisleistung für emotional erregende Stimuli, nicht aber für
neutrale Stimuli erwartet.
Die zweite Studie beschäftigte sich anschließend mit dem Effekt eines psychosozialen
Stressors auf die Konsolidierung von neutralen und emotional erregenden Stimuli. Als Reizmaterial wurden dabei dieselben Bilder mit Begleitsätzen verwendet, wie in Studie 1
(Buchanan et al., 2001; Buchanan et al., 2003). In Studie 2 wurde den Probanden zunächst
das Reizmaterial präsentiert, bevor sie im Anschluss daran entweder den psychosozialen
Stressor oder die Kontrollbedingung durchliefen. Als Stressor wurde wie in Studie 2 der
TSST verwendet. Humanexperimentelle Stressstudien, die den Einfluss von Stress auf die
Konsolidierung untersuchten, haben als Stressoren entweder den „Cold Pressure Test“
(CPS) eingesetzt, einen physischen Stressor bei dem die Probanden die Hand in Eiswasser
halten (Andreano und Cahill, 2006; Cahill et al., 2003; Smeets et al., 2008) oder eine antizipierte freie Redesituation verwendet (Beckner et al., 2006). In dieser Studie wurde den Probanden angekündigt, dass sie vor einer Gruppe von anderen Versuchspersonen eine freie
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
43
Rede halten würden, diese freie Rede wurde allerdings nicht durchgeführt. Die Befunde dieser Studien zeigen einen positiven Effekt von Stress auf die Konsolidierung und eine damit
einhergehende verbesserte Gedächtnisleistung. Da der Effekt eines psychosozialen Stressors bisher dementsprechend noch nicht untersucht wurde, beschäftigt sich die dritte Studie
daher mit dem Einfluss eines durchgeführten psychosozialen Stressors auf die Konsolidierung von neutralen und emotionalen Reizen.
Aufgrund der Befunde bisheriger Studien wurde ein positiver Effekt des Stressors auf die
Gedächtnisleistung 24 Stunden nach der Enkodierung erwartet (Andreano und Cahill, 2006;
Beckner et al., 2006; Cahill et al., 2003; Smeets et al., 2008). Dieser Effekt sollte sich verstärkt für emotional erregte Items zeigen und bei neutralen Items weniger stark oder gar
nicht ausgeprägt sein (Cahill et al., 2003; Smeets et al., 2008).
Studie 2 wurden mit Frauen und Männern durchgeführt. Es wurden gemischte Stichproben
verwendet, um zusätzlich den Einfluss des Geschlechts der Probanden auf die Zusammenhänge zwischen Stress und Gedächtnisbildung zu untersuchen. Aus laborexperimentellen
Studien ist bekannt, dass Frauen und Männer mit unterschiedlich starken physiologischen
Reaktionen auf Stressexpositionen antworten. Dabei zeigen Männer häufig eine stärkere
Reaktion als Frauen (Kirschbaum et al., 1999; Kirschbaum et al., 1992; Stroud et al., 2002).
Dieser Befund ist jedoch nicht unumstritten, da auch Befunde vorliegen, die keinen Unterschied zwischen der Stressreaktion bei Männern und Frauen zeigen (Kelly et al., 2008). Zudem zeigte sich in verschiedenen Studien, dass Männer deutlichere Stresseffekte auf das
Gedächtnis aufweisen, als Frauen (Andreano und Cahill, 2006; Cahill, 2003; Wolf et al.,
2001). Daher wurde in den Studien 2 zusätzlich der Faktor Geschlecht betrachtet.
Es wurde erwartet, dass die Befunde für Männer stärker ausgeprägt sind, als für Frauen.
Die dritte Studie der vorliegenden Promotionsarbeit beschäftigte sich mit Stressoren außerhalb des Laborkontextes. Dabei wurde der Frage nachgegangen, welche Situationen im Alltag Stress verursachen und zu einer physiologischen Stressantwort führen. Aus laborexperimentellen Untersuchungen sind verschiedene Faktoren bekannt, die im Labor signifikante
Stressreaktionen bei Versuchspersonen auslösen. In einer Metaanalyse (Dickerson und Kemeny, 2004) zeigte sich, dass die Bedrohung des sozialen Selbst ein wichtiger Faktor ist. In
Laborsituationen in denen dieser Faktor in Kombination mit der Unkontrollierbarkeit der Situation zu signifikant stärkeren Stressreaktionen führte, als Laborsituationen, in denen diese
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
44
Faktoren nicht existierten. Die dritte Studie ging darauf aufbauend der Frage nach, ob diese
Faktoren auch außerhalb von laborexperimentellen Settings Stressreaktionen auslösen, welche Faktoren also bei naturalistischen Stressoren wirken. Im Bereich der naturalistischen
Stressoren bieten sich Prüfungssituationen als Stresssituationen an und eine Vielzahl an
Studien hat die Stressreaktion in Prüfungssituationen beobachtet (Stowell, 2003). Dabei
zeigten sich allerdings gemischte Befunde. Während einige Studien erhöhte Cortisolspiegel
in Reaktion auf eine Prüfungssituation berichteten (Herbert et al., 1986; Lacey et al., 2000;
Loft et al., 2007; Lovallo et al., 1986; Schoofs et al., 2008), fanden andere Studien reduzierte
Cortisolspiegel (Spangler, 1997) . Diese Studien haben allerdings sehr unterschiedliche Prüfungssituationen, wie schriftliche (Gaab et al., 2006; Ng, Koh, Chia, 2003) oder mündliche
(Herbert et al., 1986; Lacey et al., 2000; Schoofs et al., 2008) Prüfungen, einzelne
(Frankenhaeuser et al., 1978) oder Prüfungsphasen (Loft et al., 2007), Matrikulationsprüfungen (Frankenhaeuser et al., 1978) oder Abschlussprüfungen an der Universität (Zeller et al.,
2004) untersucht. Eine mögliche Ursache für die uneinheitlichen Befunde könnte daher sein,
dass sich die verschiedenen Prüfungssituationen stark voneinander unterscheiden. Hierbei
ist eine Vielzahl von Faktoren denkbar. Aus dem Bereich der Laborstressoren sind die Faktoren Bedrohung des sozialen Selbst, Unkontrollierbarkeit und persönliche Involviertheit bekannt. Es ist denkbar, dass auch bei naturalistischen Stressoren diese Faktoren einen starken Einfluss auf die Stressreaktion haben. Daher könnten sich die heterogenen Befunde der
Prüfungsstudien mit Unterschieden in der Stärke der Bedrohung des sozialen Selbst sowie
der Unkontrollierbarkeit der Situation erklären lassen. Um den Einfluss dieser Faktoren näher
zu betrachten, wurden in der dritten Studie zum einen eine schriftliche Prüfungssituation und
zum anderen eine Referatssituation untersucht. Diese beiden Situationen sollten sich in Bezug auf die Stärke der sozialen Bedrohung und der Unkontrollierbarkeit unterscheiden.
Es wurde erwartet, dass die Referatssituation zu einer starken Stressreaktion führen, die anonymere schriftliche Prüfungssituation jedoch eine weniger starke Reaktion auslösen sollte.
Zudem wurde für die schriftliche Prüfung eine antizipatorische Stressreaktion erwartet, die
sich in erhöhten Cortisolspiegeln an dem Tag vor der Prüfung zeigen sollte.
Studie 1
2
STUDIE 1: ASSOCIATIONS
45
BET WEEN ENDOGENOUS CORTISOL LEVELS AND M EM ORY IN Y OUNG WOM EN: INFLUENCE OF ENCODING INST RUCT IONS
Studie 1:
Associations between endogenous cortisol levels and emotional memory: influence of encoding instructions
Diana Preuß, Daniela Schoofs, Oliver T. Wolf
Stress, 2008; iFirst: 1–9
Associations between endogenous cortisol levels and emotional
memory in young women: Influence of encoding instructions
DIANA PREUß, DANIELA SCHOOFS, & OLIVER T. WOLF
Department of Cognitive Psychology, Ruhr-University Bochum, Bochum, Germany
Downloaded By: [Wolf, Oliver T.] At: 10:36 13 November 2008
(Received 26 May 2008; revised 1 August 2008; accepted 2 October 2008)
Abstract
The stress hormone cortisol is known to influence memory. Elevated cortisol levels as a consequence of stress or as a
consequence of cortisol administration have been repeatedly shown to enhance encoding and consolidation of (emotional)
memory. Whether similar associations exist between basal cortisol levels and emotional memory remains to be established.
The present study therefore evaluated if resting cortisol levels are correlated with memory for emotionally arousing and neutral
pictures in a sample of young healthy females (n ¼ 56). A second aim of the study was to explore if the relationship between
basal cortisol levels and memory might be modulated by encoding instructions (intentional vs. incidental encoding).
A significant positive correlation between basal salivary cortisol levels and memory for emotionally arousing pictures in a 24 h
delayed free recall test was found. Further analyses revealed that this association only occurred in the group receiving
intentional encoding instructions. Results indicate that basal cortisol levels, similarly to stress induced cortisol levels, are
associated with emotional memory formation. Moreover this effect seems to be modulated by encoding instructions,
suggesting a role of focussed attention or arousal induced by testing in this relationship.
Keywords: Arousal, cortisol, emotional memory, emotional enhancement effect, encoding instructions, salivary samples
Introduction
In response to stress the hypothalamic-pituitaryadrenal axis is activated which leads to an increased
secretion of cortisol (McEwen 2000; Sapolsky et al.
2000). Studies investigating the influence of elevated
cortisol levels on memory have found enhancing as
well as impairing effects (Wolf 2008). For example
increased cortisol secretion, either in response to
stress or after pharmacological cortisol administration, impairs memory retrieval (de Quervain et al.
1998; Kuhlmann and Wolf 2005; Kuhlmann et al.
2005a; Buchanan et al. 2006). In contrast (emotional)
memory encoding and consolidation appears to be
enhanced. Several studies have found beneficial effects
of elevated cortisol levels at times of encoding or
consolidation (Cahill et al. 2003; Andreano and Cahill
2006; Beckner et al. 2006; Kuhlmann and Wolf
2006b; Payne et al. 2007). This enhancing effect of
cortisol on memory was often more pronounced for
emotional arousing material (Buchanan and Lovallo
2001; Cahill et al. 2003; Kuhlmann and Wolf 2006b;
Payne et al. 2006, 2007; Smeets et al. 2006). Cortisol
thus appears to potentiate the emotional enhancement
effect (LaBar and Cabeza 2006). Studies in rodents
have revealed that glucocorticoids interact with
arousal-induced noradrenergic activation in the
amygdala, thereby strengthening memory consolidation in the adjacent hippocampus (Roozendaal et al.
2006a).
Cortisol levels not only increase in response to stress,
but also show a strong circadian rhythm, characterized
by a continuous decline over the course of the day
(Kirschbaum and Hellhammer 1989). In addition, the
interindividual variance in endogenous cortisol levels is
substantial. In contrast to the experimental studies
summarized above, studies that examine the
relationship between basal cortisol levels and emotional
memory in young healthy subjects are rare to date and
have not shown consistent results (van Honk et al.
Correspondence: O. T. Wolf, Department of Cognitive Psychology, Ruhr-University Bochum, Universitätsstr. 150, D-44780 Bochum,
Germany. Tel: 49 234 32 22670. Fax: 49 234 32 14308. E-mail: [email protected]
ISSN 1025-3890 print/ISSN 1607-8888 online q 2008 Informa USA, Inc.
DOI: 10.1080/10253890802524592
Downloaded By: [Wolf, Oliver T.] At: 10:36 13 November 2008
2
D. Preuß et al.
2003; Putman et al. 2004). The question of whether
cortisol and arousal interact not only in cases of stress or
pharmaco-induced cortisol elevations, but also under
resting conditions remains unanswered.
The current study therefore was conducted to test
the associations between emotional memory and basal
salivary cortisol levels. Previous research has shown
enhancing effects of elevated cortisol levels on
encoding and consolidation especially for emotional
arousing items (Buchanan and Lovallo 2001; Cahill
et al. 2003; Kuhlmann and Wolf 2006b; Payne et al.
2007). Therefore a positive correlation was expected
between cortisol level and emotional memory.
Previous studies on the topic of cortisol and
emotional memory have used either incidental (Buchanan and Lovallo 2001; Cahill et al. 2003; Beckner et al.
2006; Payne et al. 2007) or intentional (Kirschbaum
et al. 1996; Wolf et al. 2001; Kuhlmann and Wolf 2005;
Kuhlmann et al. 2005b) encoding instructions.
Differences in encoding instructions might lead to
differences in attention or to altered task-induced
arousal as a consequence of an increased motivation to
remember the items. In addition, different brain
regions might be involved in incidental vs. intentional
encoding (Grady et al. 1998; Bernstein et al. 2002;
Stark and Okado 2003). Whether the associations
between cortisol levels and memory might differ
between incidental and intentional encoding instructions was a second exploratory aim of the study.
Materials and method
Sixty young female subjects aged between 19 and 35
years (23.7 ^ 0.44 years; mean ^ SEM) participated
in this study. Four participants were excluded because
of an insufficient amount of saliva for cortisol
measurement. No information about the use of
hormonal contraceptives or the stage of the natural
menstrual cycle was collected. All participants were
recruited from the university campus and written
informed consent was collected from each subject.
The study was approved by the national ethic
committee of the German Psychological Association
(Deutsche Gesellschaft für Psychologie).
Participants were tested individually on two consecutive days 24 h apart. Testing took place between
9 am and 4.30 pm Fifty five percent of the subjects were
tested before 12 pm. On the first day participants filled
out a mood questionnaire (for description see below).
Afterwards the memory material was presented.
Participants were randomly assigned to one of the
two encoding conditions. One-half of the participants
were told to memorize the pictures and narratives as
well as possible (intentional encoding), whereas the
other half was not instructed to memorize (incidental
encoding). Additionally, subjects under both conditions were informed that we were interested in their
physiological reaction to the stimuli and that they
therefore should empathise strongly to the individual
scenes. Immediately after watching the pictures,
participants filled out the mood questionnaire again.
On the second day the memory tests occurred, which
were unexpected for the participants in the incidental
encoding condition, and were expected for the
participants who received the intentional encoding
instruction. After completing the memory tests on the
second day, participants were asked to rate the stimuli
on a 5-point Likert scale for emotional arousal. For
arousal, 1 refers to the less arousing picture and 5 to
the most arousing picture.
Stimuli
The stimuli and memory tests used in the present study
were developed and validated in previous studies
(Buchanan et al. 2001, 2003). The stimuli consisted
of 5 positive (e.g. two happy girls eating ice-cream),
5 negative (e.g. a diseased child from Africa with
bandages and cannulae) and 5 neutral (e.g. people
leaving or entering a building) pictures, which were
presented in a fixed order for 10 s each on a computer
screen. Several of the pictures were chosen from the
International Affective Picture System (IAPS; Lang
et al. 1997) and the rest were drawn from print media
sources. Each picture was accompanied by a single
narrative sentence presented via ear-phones which
consisted of information that was not obvious in the
picture. For example, the picture with the little girls
eating ice-cream was accompanied by a sentence in
which the girls’ names and the special kind of ice-cream
they liked were mentioned.
Based on the finding that amygdala activity is linked
to emotional arousal rather than valence (Kensinger
2004), and based on previous stress/cortisol studies
indicating that emotional arousal rather than valence
determines the strength of the cortisol effects (Buchanan and Lovallo 2001; Cahill et al. 2003; Kuhlmann
and Wolf 2006b; Payne et al. 2006, 2007; Smeets et al.
2006), the two emotional valence categories (positive
and negative pictures) were combined and data
averaged, thereby creating a single category of
emotionally arousing items.
Memory tasks
The memory tests took place 24 h after the encoding
session. Firstly, the participants performed a free-recall
test, for which they were told that they would have
5 min to write down everything they could remember
from the pictures and narratives. In addition to the
verbal instruction, participants received this instruction
in written form at the top of the answer sheet. Answers
were evaluated by two independent judges, who were
blind to the group membership of the subjects.
The agreement between the two raters was evaluated
with an intra-class correlation for the total free recall
Downloaded By: [Wolf, Oliver T.] At: 10:36 13 November 2008
Cortisol and emotional memory
score. The intra-class correlation coefficient was high
(ricc ¼ 0.912, p , 0.001) indicating good reliability.
Therefore, the average score of the two raters was used.
Participants scored 2 points, if the information they
wrote down could be associated clearly to one of the
pictures and was correct in details. One point was given
for information that could be associated clearly to one
of the pictures but consisted of some incorrect details.
If the information was completely incorrect or could
not be linked to one picture, participants got 0 points.
In total the participants could score a maximum of
30 points.
The second test was a four-alternative multiplechoice test with six questions for each stimulus, which
asked for information from pictures and narratives.
In this task, every correct answer scored one point, so
that a total of 90 points was possible. This test also
allowed differentiating between memory for gist and
for detail information. Gist is defined as “information
which could not be changed or excluded without
changing the basic story line” (Heuer and Reisberg
1990). According to Buchanan et al. (2003), 47 of the
questions referred to gist information and 37 to detail
information. The remaining six items could not be
categorized clearly and were thus not included in the
gist analysis (Buchanan et al. 2003). Here again every
correct answer scored one point, so that 47 points for
the gist items and 37 points for detail items were
achievable. In order to allow comparisons between
memory for gist and memory for detail memory
performance was expressed in percentages.
Questionnaires
As an indicator of mood the “Positive and Negative
Affective Scale” (PANAS, Watson et al. 1988) was
used. The questionnaire consists of 20 adjectives, which
are summarized into one scale for positive and one scale
for negative affect. For each adjective participants had
to mark on a five point Likert scale, how far the
adjective described their actual state. Sums of the scale
marks were made by addition of the answers to the
respective items (resulting in a minimum sum of 10 per
scale). Participants filled out the questionnaire twice,
once before presentation of the stimuli and for the
second time after the presentation.
Saliva sample
Saliva was collected using Salivette collection devices
(Sarstedt, Nümbrecht, Germany). Cortisol concentrations were measured using an immunoassay (IBL,
Hamburg, Germany). Inter- and intra assay variations
were below 15%. Two samples were taken, one before
presentation of the stimuli and the second one
immediately after presentation was completed
(approximately 5 min after the first saliva sample).
Two samples were taken in order to obtain a more
reliable and valid basal cortisol measure. Testing and
3
thus salivary sampling was spread over the day
(ranging from 9 am to 4:30 pm).
Statistical analysis
Data were analyzed with Spearman t-tests or ANOVAs
for repeated measurements and post hoc adjusted paired
t-tests. Greenhouse-Geisser corrected p values were
used when indicated. Because cortisol measures did not
show a normal distribution, data were log 10 transformed to approximate them to a Gaussian distribution.
After transformation all data were normally distributed.
Results
Arousal ratings
The data of the arousal ratings for the pictures that were
made after completion of the memory tests on the
second day were analyzed using ANOVA with the
within subject factor arousal (arousing vs. neutral
items) and the between subject factor encoding
condition (incidental vs. intentional encoding). A
significant main effect of arousal was detected
[F(1,54) ¼ 148.041, p , 0.001]. No main effect for
encoding condition was detected [F(1,54) ¼ 2.240,
p ¼ 0.140]. The interaction with encoding condition
did not reach significance [F(1,54) ¼ 0.458,
p ¼ 0.501]. Participants rated the arousing items with
values of 3.80 (^0.06) and the neutral items as 2.55
(^0.09); post hoc t-tests showed that this difference was
significant [t(55) ¼ 212.211, p , 0.001].
Influence of arousal and encoding condition on memory
retrieval
An ANOVA with the within subject factor arousal
(arousing vs. neutral items) and the between subject
factor encoding condition (incidental vs. intentional
encoding) was conducted for each memory test
separately. There was a significant main effect of arousal
for the free recall test [F(1,54) ¼ 71.784, p , 0.001]
and the multiple choice test [F(1,54) ¼ 16.996,
p , 0.001]. Analyses did not show main effects of
encoding condition [free recall: F(1,54) ¼ 0.009,
p ¼ 0.925; multiple choice: F(1,54) ¼ 0.617,
p ¼ 0.435] or interaction effects between arousal and
encoding condition [free recall: F(1,54) ¼ 1.616,
p ¼ 0.209; multiple choice: F(1,54) ¼ 0.002,
p ¼ 0.961]. To investigate the significant main effect of
arousal further, we conducted paired t-tests for both
memory tests. In both tests, neutral items were recalled
significantly less than arousing items [free recall:
t(55) ¼ 2 8.386, p , 0.001; multiple choice:
t(55) ¼ 24.165, p , 0.001]. Results are displayed in
Figure 1(a),(b) respectively.
Additionally an ANOVA with the within subject
factors gist (gist vs. detail), arousal (arousing vs. neutral
items) and the between subject factor encoding
condition (incidental vs. intentional encoding) was
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4
D. Preuß et al.
Figure 1. Mean memory scores for arousing and neutral items in the free recall test (a), the multiple choice test (b) and for gist and detail
analysis of the multiple choice test (c). All comparisons are with paired t-tests. Participants reached a higher memory score for arousing items
compared to neutral ones in the free recall test (**p , 0.001) and in the multiple choice test (**p , 0.001). Participants reached higher
memory scores (expressed in percentages) for arousing (**p , 0.001) and neutral (*p , 0.05) gist information than for detail information.
For the gist of the stimuli the participants remembered more emotional than neutral information (**p , 0.001). Values are mean ^ SEM.
conducted. Results revealed a main effect for arousal
[F(1,54) ¼ 22.044, p , 0.001] and gist [F(1,54) ¼
66.819, p , 0.001] and a significant interaction effect
between arousal and gist [F(1,54) ¼ 18.005, p , 0.05].
No
main
effect
of
encoding
condition
[F(1,54) ¼ 0.770, p ¼ 0.384] was detected and none
of the possible interactions with this factor were
significant (all p . 0.20). Post hoc t-tests showed that
participants remembered more gist than detail information for emotionally arousing [t(55) ¼ 11.983,
p , 0.001] and neutral items [t(55) ¼ 2.426,
p , 0.05]. In addition for the gist of the stimuli
participants remembered more emotional than neutral
information [t(55) ¼ 29.971, p , 0.001] while no
such effect was observed for details [t(55) ¼ 20.647,
p ¼ 0.521]. Results are displayed in Figure 1(c).
Salivary cortisol
Salivary cortisol concentrations decreased slightly but
significantly between the two sampling points from
7.02 (^ 0.54) to 5.83 (^ 0.44) nmol/l [t(55) ¼ 4.033,
p , 0.001]; the t-test was conducted with logtransformed data. In order to create a single measure
indicative of the basal cortisol levels during the
memory task the average of the two measures was
taken. For nine participants, only one of the two saliva
samples contained enough fluid for the analysis.
In those cases, the available measure of the participant
was used as the best estimator. Mean cortisol levels
were 6.43 ^ 0.47 nmol/l.
Associations between cortisol and emotional memory
Analysis for the entire sample. Bivariate Pearsons’s
correlations between the mean salivary cortisol
concentration and the memory scores revealed a
significant positive correlation between cortisol
concentration and memory for arousing items in the
free recall task (r ¼ 0.295, p , 0.05). A smaller and nonsignificant correlation emerged for the neutral items
(r ¼ 0.122, p ¼ 0.372). The scatter plots are presented
in Figure 2. For the multiple choice test no significant
correlation was observed (arousing items r ¼ 20.054,
p ¼ 0.693; neutral items r ¼ 0.163, p ¼ 0.231).
Because of the well-known circadian rhythm of
cortisol secretion (Kirschbaum and Hellhammer
1989), we additionally conducted a partial correlation
analysis which controlled for time of day. This analysis
ascertained that the association between salivary
cortisol concentration and emotional memory was
not secondary to an unspecific effect of the circadian
rhythm. The correlation coefficient between salivary
cortisol concentration and free recall of arousing items
became only slightly smaller when time of day was
partialed out (r ¼ 0.263, p ¼ 0.052).
Fisher’s z-test indicated that the correlations
between arousing items and cortisol concentration
Cortisol and emotional memory
5
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Figure 2. Scatter plots for the correlations between log transformed salivary cortisol concentration data and memory performance in the free
recall test (n ¼ 56) for (a) emotionally arousing items (r ¼ 0.295; p , 0.05), (b) neutral items, not significant (r ¼ 0.112, p ¼ 0.372).
differed significantly from the correlation between
neutral items and cortisol concentration. This was
true for the correlations without (z ¼ 0.375, p , 0.05)
and with the control for time of day (z ¼ 0.382,
p , 0.05).
Influence of encoding condition
To evaluate whether intentional vs. incidental encoding influenced the observed associations between
cortisol and emotional memory Pearson’s correlations
were conducted for the intentional and incidental
group separately. Results revealed significant correlations between salivary cortisol concentration and
memory for the arousing items only in the intentional
encoding group (see Table I and Figure 3). A similar
significant correlation was obtained when time of day
was controlled for. In contrast, no association was
observed between cortisol concentration and memory in
the incidental encoding group (see Table I and Figure 3).
Additionally Fisher z-values were calculated to
evaluate if the strength of the correlation differed
between the intentional and incidental encoding
group. The correlations between arousing items and
cortisol concentration did significantly differ between
the two groups (r ¼ 0.533, p , 0.01). The significant
difference remained when controlling for time of day
(z ¼ 0.626, p , 0.01).
Exploratory analysis
Finally, for the significant correlation between
emotional memory and cortisol concentration within
the intentional learning group the potential influence
of two modulating factors were explored, namely time
of day and gist vs. details.
Influence of time of day
Previous work has suggested that the effects of stress
or cortisol treatment might differ depending on the
time of day (morning vs. afternoon; Het et al. 2005;
Maheu et al. 2005). So far our analysis had revealed
that the associations between cortisol and emotional
memory persisted, when time of day was controlled
for. In order to investigate this issue further, we
conducted two separate correlations for those subjects
from the intentional encoding group who were tested
in the morning and those subjects who were tested in
the afternoon. In the morning, the correlation was
r ¼ 0.542, n ¼ 16, p , 0.05. In the afternoon, the
correlation was still sizable but non-significant
r ¼ 0.385, n ¼ 11, p ¼ 0.242.
Table I. Correlations between basal salivary cortisol concentrations and memory for arousing and neutral items, computed separately for the
intentional and incidental encoding group.
Cortisol
Memory for arousing items
Intentional encoding (n ¼ 27)
Incidental encoding (n ¼ 29)
Memory for neutral items
Intentional encoding (n ¼ 27)
Incidental encoding (n ¼ 29)
Without time of day as a covariate
With time of day as a covariate
r ¼ 0.482
p , 0.05
r ¼ 20.007
p ¼ 0.969
r ¼ 0.485
p , 0.05
r ¼ 20.096
p ¼ 0.626
r ¼ 0.339
p ¼ 0.083
r ¼ 20.223
p ¼ 0.245
r ¼ 0.313
p ¼ 0.120
r ¼ 20.199
p ¼ 0.310
Results are presented with and without time of day as a covariate.
6
D. Preuß et al.
Figure 3. Scatter plots for the correlations between log transformed cortisol data and memory performance in the free recall test for
emotionally arousing items in a: the intentional encoding group, significant (r ¼ 0.482, n ¼ 27, p , 0.05), b: the incidental encoding group,
not significant (r ¼ 20.007, n ¼ 29, p ¼ 0.969).
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Gist vs. details
In the incidental encoding group cortisol concentration was correlated with emotional memory when
tested with free recall, but not when tested with cued
recall (see above). To investigate whether in the cued
recall test cortisol level might be specifically related to
memory for gist or details a bivariate Pearson’s
correlation was conducted between cortisol concentration and memory scores for arousing gist and
details. However, the correlation did not reach
significance for gists (r ¼ 0.159, n ¼ 27, p ¼ 0.429)
or for details (r ¼ 0.141, n ¼ 27, p ¼ 0.484).
Associations between mood and cortisol
To assess changes in mood an ANOVA with the inner
subject factors time (pre- vs. post-measurement) and the
between subject factor encoding condition (incidental
vs. intentional encoding) was conducted for each of the
two scales separately. For positive mood there was a
significant main effect of time [F(1,54) ¼ 96.529,
p , 0.001]. No main effect of encoding condition
[F(1,54) ¼ 0.246, p ¼ 0.622] and no interaction effect
between time and encoding condition [F(1,54) ¼
1.215, p ¼ 0.275] was detected. For negative mood
again a significant main effect of time occurred
[F(1,54) ¼ 17.123, p , 0.001]. No main effect of
encoding condition [F(1,54) ¼ 0.937, p ¼ 0.337] and
no interaction effect between time and encoding
condition [F(1,54) ¼ 2.954, p ¼ 0.091] was detected.
Post hoc t-tests revealed that participants reported an
increase in negative mood [t(55) ¼ 24.009, p , 0.001]
and a decrease in positive mood [t(55) ¼ 9.851,
p , 0.001] after the slide presentation.
To investigate possible associations between
emotional reactivity and basal cortisol levels bivariate
Pearson’s correlation were conducted. To examine the
influence of changes in mood as a reaction to the stimuli,
we computed a delta value for negative emotional
reactivity (negative mood after presentation—negative
mood before presentation of the stimuli) and positiveemotional reactivity (positive mood after presentation—
positive mood before presentation of the stimuli).
No significant correlations were found between
subject’s mood changes and average cortisol levels
( p . 0.05).
Discussion
The present study was conducted to evaluate the
relationship between basal salivary cortisol concentrations and memory for emotional arousing and
neutral pictures. A second aim of the study was to
evaluate possible influences of encoding strategies on
this effect.
The results revealed a positive relationship between
basal cortisol levels and memory for arousing items in
the free recall test. Subjects with higher endogenous
cortisol levels during the encoding of emotional
arousing material showed superior memory for these
items 24 h later. This finding fits the assumption that
arousal and cortisol interact to modulate memory
(Roozendaal 2002; Wolf 2008).
Our finding is in line with previous human studies
which found that stress prior to encoding (Payne et al.
2007) or directly after encoding (Cahill et al. 2003;
Andreano and Cahill 2006) leads to enhanced
emotional memory consolidation. Similarly, pharmacological studies found enhanced emotional memory
after cortisol treatment (Buchanan and Lovallo 2001;
Kuhlmann and Wolf 2006b). The current results also
fit well to a study by Putman et al. (2004), who
observed that higher endogenous cortisol levels were
associated with better memory for emotional faces
tested 20 min after encoding. Our observations
indicate that these facilitating effects of cortisol on
encoding/consolidation can also be observed for basal
cortisol levels in a 24 h recall paradigm. The present
finding of a positive correlation between basal cortisol
levels and memory for arousing items expands findings
from stress studies to situations of endogenous
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Cortisol and emotional memory
cortisol fluctuations. Studies in rodents have revealed
that glucocorticoids interact with noradrenergic
activation in the amygdala to enhance memory
consolidation (Roozendaal et al. 2006b). In support
of these findings is a recent human neuroimaging
study which observed that participants with higher
endogenous cortisol levels showed a stronger
amygdala response to emotionally arousing slides
(van Stegeren et al. 2007). A similar scenario might
underlie our present results.
A second aim of the study was to evaluate if the
relationships between basal salivary cortisol levels and
emotional memory differ depending on the encoding
strategies that were used. This analysis indicated that
only participants with explicit encoding instruction
(intentional encoding) showed a positive correlation
between cortisol level and emotional memory. Thus
the results discussed above were exclusively driven by
this group. No association between cortisol and
emotional memory was observed in the incidental
encoding group and the correlations differed significantly between the two conditions.
Previous studies investigating the effects of stress on
emotional memory encoding or consolidation have
used intentional (Kirschbaum et al. 1996; Wolf et al.
2001) as well as incidental (Cahill et al. 2003; Beckner
et al. 2006) encoding instructions. Similarly previous
pharmacological studies used intentional (Kuhlmann
and Wolf 2005; Kuhlmann et al. 2005a) as well as
incidental (Buchanan and Lovallo 2001) instructions.
Our study looking at basal cortisol levels suggest that
cortisol influences emotional memory encoding/
consolidation only in situations of intended learning
and directed attention. Emotional items are known to
enhance activation of the amygdala (Cahill et al. 1996;
Hamann et al. 1999) and influences of cortisol rely on
its interaction with noradrenergic activation in the
basolateral amygdala (Cahill and McGaugh 1996;
Roozendaal et al. 2006a). Recent neuroimaging
evidence suggests that attention and emotional arousal
sometimes interact in an additive fashion (Vuilleumier
et al. 2001). Our findings might suggest that basal
cortisol levels can only modulate memory when both
factors (emotional arousal and attention) are present.
Another reason for the finding of an enhanced
emotional memory in participants with higher basal
cortisol levels and intentional encoding might be the
enhanced testing induced arousal associated with the
announced memory test. In a previous study, we
observed that a non-arousing test situation abolished
the effects of cortisol treatment on memory (Kuhlmann and Wolf 2006a). The effects on memory were
only observed in test situations that induced arousal.
This result was highly similar to observations made in
rodents (Okuda et al. 2004). Test-induced arousal
therefore seems to be a prerequisite for cortisol to
influence memory, at least in pharmacological studies
and possibly also in studies investigating associations
7
between basal cortisol levels and memory.
The incidental encoding group might have lacked
the necessary test-induced arousal. The present
results therefore suggest that heightened attention
and/or test-induced arousal might strengthen the
relationship between basal cortisol levels and emotional memory formation.
Cortisol is known to have a strong circadian rhythm
which is characterized by a continuous decline over the
course of the day in humans. It is therefore important to
note that the correlation between cortisol and
emotional memory persisted when time of day was
controlled for. Some experimental stress studies
(Maheu et al. 2005) and some pharmacological studies
(Het et al. 2005) suggest that the effects of cortisol
might vary depending on the time of day. Negative
effects might occur in the morning, when basal cortisol
levels are already relatively high. These effects might
reflect an inverted U-shaped dose response curve
between cortisol and memory. Indeed an inverted
U-shaped relationship has been observed in some
pharmacological studies (Lupien et al. 1999; Abercrombie et al. 2003; Domes et al. 2005) and a recent
stress study (Andreano and Cahill 2006), but results are
far from consistent. Our study suggests that at least for
basal cortisol levels the relationship between cortisol
and emotional memory formation appears to be linear.
In our study, we only found (within the intentional
encoding group) significant associations between
cortisol and free recall performance, but not between
cortisol and a multiple choice cued recall task. This is
in line with several previous studies (de Quervain et al.
2003; Kuhlmann et al. 2005b; Kuhlmann and Wolf
2006b).
Within the cued recall condition cortisol was neither
related to emotional memory for gist nor for details.
Studies in patients with amygdala lesions suggest that
the amygdala is especially important for the gist
memory of an emotional episode (Adolphs et al.
2005). Based on this clinical finding one could have
hypothesized that cortisol is related to the gist of the
emotional material. In the current study, we did not find
any association between cortisol and cued recall in
general, suggesting that this measure, at least in this
specific task, is not sensitive to cortisol effects. Moreover
cued recall memory for emotional gist was evidently
good, which might have reduced the possibility to find
associations with the cortisol measure.
There are several limitations of the current study
which need to be considered. First of all, we cannot
differentiate associations with emotional memory
encoding from associations with emotional memory
consolidation. The use of an immediate retrieval test
similar to Kuhlmann and Wolf (2006b) would have
allowed distinction of immediate from delayed effects.
However, since we were interested in differentiating
between intentional and incidental encoding, two
separate repeated retrieval tests were not feasible.
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8
D. Preuß et al.
Based on our previous findings (Kuhlmann and Wolf
2006b) and those of others (Cahill et al. 2003), we
speculate that the association is driven by an effect of
cortisol on emotional memory consolidation, but this
remains to be firmly established.
Secondly, the present study included only a female
sample. Conclusions from this study therefore cannot
be extended to males. Some previous studies have
reported sex differences for the relationship between
cortisol and memory (Wolf et al. 2001; Cahill 2003;
Andreano and Cahill 2006) and between cortisol and
emotional learning (Jackson et al. 2006; Stark et al.
2006; Zorawski et al. 2006). Therefore it still has to be
shown whether basal cortisol levels also relate to
emotional long-term memory in males.
A third limitation of the study is the fact that we did
not collect information about the menstrual cycle
phase or use of oral contraceptives. There are reports
suggesting that associations between cortisol and
memory might only occur at a specific menstrual cycle
phase (Andreano et al. 2008). Moreover, oral contraceptives appear to lead to a reduced sensitivity to
cortisol, at least when it is given pharmacologically
(Kuhlmann and Wolf 2005). Future studies are
needed in order to explore the potential impact of
sex steroids on the association between endogenous
cortisol levels and emotional memory.
A fourth restriction to the present study is the fact
that we did not use psychophysiological measures of
arousal. It would have been important to test whether
or not the intentional and incidental encoding
instructions were associated with different levels of
physiological arousal.
In sum we report a positive correlation between basal
cortisol levels and memory for arousing items in a
sample of healthy women. Interestingly this association
was only apparent in those subjects who had received
explicit encoding instructions. Thus, focused attention
or a stronger test-induced arousal might be a
prerequisite for the occurrence of beneficial cortisol
effects on emotional memory, at least when tested
under resting (non-stress) conditions. Our findings
illustrate that cortisol is related to emotional memory
not only under circumstances of stress or pharmacological glucocorticoid treatment, but also in situations
when cortisol levels vary within the basal range.
Acknowledgements
This study was supported by a grant from the German
Research Foundation (DFG WO 733/7-1). We wish to
thank Tony Buchanan (Department of Psychology
Saint Louis University) for providing us with the
emotional memory task used in this study.
Declaration of interest: The authors report no
conflicts of interest. The authors alone are responsible
for the content and writing of the paper.
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Studie 2
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ST UDIE 2: POST -LEARNING PSY CHO SOCI AL ST RESS ENHANCES CONSOL IDAT ION OF NEUT RAL ST IMULI
Studie 2:
Post-learning psychosocial stress enhances consolidation
of neutral stimuli
Diana Preuß, Oliver T. Wolf
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Neurobiology of Learning and Memory 92 (2009) 318–326
Contents lists available at ScienceDirect
Neurobiology of Learning and Memory
journal homepage: www.elsevier.com/locate/ynlme
Post-learning psychosocial stress enhances consolidation of neutral stimuli
Diana Preuß, Oliver T. Wolf *
Department of Cognitive Psychology, Ruhr-University Bochum, Universitatsstr. 150, D-44780 Bochum, Germany
a r t i c l e
i n f o
Article history:
Received 23 October 2008
Revised 23 February 2009
Accepted 26 March 2009
Available online 10 April 2009
Keywords:
Psychosocial stress
Salivary cortisol
Salivary alpha-amylase
Memory
Arousal
Consolidation
Sex differences
a b s t r a c t
Post-learning stress has been reported to enhance memory consolidation in humans. This effect was
observed in studies using physical stressors or an anticipatory speech task. In the present study 58
participants (28 females and 30 males) were exposed to a psychosocial stressor (Trier Social Stress
Test) or a control condition following the presentation of neutral and emotionally arousing positive
and negative pictures, which were accompanied by a brief narrative. The stressor induced a significant
neuroendocrine stress response in men and women. In a 24 h delayed free recall test the stress group
showed an enhanced memory for neutral but not for emotionally arousing positive and negative
items. Additionally, a significant correlation between the cortisol stress response and memory for neutral items was evident. Thus, in contrast to previous studies, post-learning stress primarily enhanced
consolidation of neutral material. Several theoretical and methodological explanations for the
observed effects are discussed.
Ó 2009 Elsevier Inc. All rights reserved.
1. Introduction
We know from everyday experiences that stressful events are
well remembered and experimental laboratory research has shown
that stress influences memory (Wolf, 2008). The modulatory effects of stress on memory are caused by the release of stress hormones. The activation of the sympathetic nervous system (SNS)
in response to stress results in a release of catecholamines. Additionally, the hypothalamic-pituitary (HPA) axis is activated, which
results in the release of glucocorticoids (GCs; de Kloet, Joels, &
Holsboer, 2005).
The effects of stress on memory depend on the particular memory phase influenced by stress (Roozendaal, Okuda, de Quervain, &
McGaugh, 2006; Wolf, 2008). Additionally, it became apparent that
stress differs depending on whether it is related to the learning situation or is outside the learning context (Joels, Pu, Wiegert, Oitzl, &
Krugers, 2006). Increasing the stressfulness of a learning episode
was found to enhance memory in rodents (Akirav et al., 2004; Akirav, Sandi, & Richter-Levin, 2001; Sandi, Loscertales, & Guaza,
1997). Akirav et al. (2004) for example observed that rats performed better in a spatial task (Morris Water Maze) when the situation was so designed as to be more stressful (colder water
temperature). The authors could demonstrate that this memory
enhancement was due to the release of corticosterone. Similarly,
glucocorticoids injected immediately after acquisition (post-learn-
* Corresponding author. Fax: +49 (0)234 32 14308.
E-mail address: [email protected] (O.T. Wolf).
1074-7427/$ - see front matter Ó 2009 Elsevier Inc. All rights reserved.
doi:10.1016/j.nlm.2009.03.009
ing) and thereby influencing memory consolidation were found to
enhance consolidation of newly learned material (Roozendaal, de
Quervain, Ferry, Setlow, & McGaugh, 2001; Roozendaal, Nguyen,
Power, & McGaugh, 1999).
The empirical picture becomes more complex when stressor
and learning task are not directly associated and the stressor is detached from the learning episode. This is the case when the animal
receives foot shocks or is exposed to a predator before or after
learning a maze task (e.g. Park, Zoladz, Conrad, Fleshner, & Diamond, 2008).
Similarly, in human studies, the stressor (e.g. cold water immersion or a public speech) is typically unrelated to the memory tests
conducted (e.g. Beckner, Tucker, Delville, & Mohr, 2006; Cahill,
Gorski, & Le, 2003; Wolf, Schommer, Hellhammer, McEwen, & Kirschbaum, 2001). When reviewing previous human studies using
this approach pre-learning and post-learning stress exposure need
to be differentiated.
With respect to pre-learning stress, enhancing as well as impairing effects have been observed. The direction of the effects appears to
depend on several variables. The delay between stress exposure and
the learning episode (Diamond, Campbell, Park, Halonen, & Zoladz,
2007) and the delay between initial learning and recall (immediate
vs. delayed recall; Elzinga, Bakker, & Bremner, 2005) have turned
out to be important variables. Moreover the emotionality of the
learning material has been reported to influence the outcome in that,
although pre-learning stress impaired neutral memory, it often enhanced emotional memory (Jelici, Geraerts, Merckelbach, & Guerrieri, 2004; Payne, Jackson, Hoscheidt, Ryan, Jacobs, et al., 2007;
Schwabe, Bohringer, Chatterjee, & Schachinger, 2008).
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D. Preuß, O.T. Wolf / Neurobiology of Learning and Memory 92 (2009) 318–326
For post-learning stress exposure, the empirical picture is more
homogenous and reveals mostly enhancing effects. Several human
studies observed that immediate post-learning stress either with
the cold pressure test (CPT; Andreano & Cahill, 2006; Cahill et al.,
2003; Smeets, Otgaar, Candel, Wolf, 2008) or with an anticipatory
speech stressor (Beckner et al., 2006) led to enhanced memory consolidation. In those studies which used negative as well as neutral
learning material, the effect was only found for the emotionally
arousing negative items (Cahill et al., 2003; Smeets, Otgaar, Candel,
& Wolf, 2008). In line with these stress studies we recently reported that basal cortisol levels were specifically associated with
enhanced memory for emotional items (Preuss, Schoofs, Wolf, &
emotional memory: influence of encoding instructions. Stress, in
press). However, the beneficial effects of post-learning stress on
memory consolidation have also been reported in studies where
only neutral learning material was employed (Andreano & Cahill,
2006; Beckner et al., 2006).
An impact of sex on the relationship between stress and memory has been reported in previous research. One aspect is that the
HPA stress response to performance based laboratory stressors is
influenced by sex. Men often show a more salient response than
women (Kirschbaum, Kudielka, Gaab, Schommer, & Hellhammer,
1999; Kirschbaum, Wust, & Hellhammer, 1992; Stroud, Salovey,
& Epel, 2002) but contrary results have also been reported (Kelly,
Tyrka, Anderson, Price, & Carpenter, 2008). Additionally there are
not only sex differences in the HPA reactivity to psychosocial
stress but also sex differences for the influence of stress on memory or emotional learning. The effects of GCs here were repeatedly found to be more pronounced for men than for women
(Andreano & Cahill, 2006; Cahill, 2003; Jackson, Payne, Nadel, &
Jacobs, 2006; Stark, Wolf, Tabbert, Kagerer, Zimmermann, et al.,
2006; Wolf et al., 2001; Zorawski, Blanding, Kuhn, & LaBar,
2006). Possible sex differences should therefore be considered
when exploring the influence of stress on memory (Cahill,
2006; Wolf, 2008).
Building up on recent findings in the field the present study
was conducted to further clarify the influence of stress on consolidation. Existing studies evaluating the influence of stress on consolidation processes have either used a physical stressor
(Andreano & Cahill, 2006; Cahill et al., 2003; Smeets et al.,
2008) or an anticipatory speech stressor where the speech itself
had not to be performed (Beckner et al., 2006). To date, no experiment has systematically assessed the influence of the Trier Social
Stress Test (TSST, Kirschbaum, Pirke, & Hellhammer, 1993) on
memory consolidation. This stressor typically leads to a more pronounced cortisol stress response compared to the CPS or anticipatory speech stressors used in previous consolidation studies
(Beckner et al., 2006; Cahill et al., 2003; Kirschbaum et al.,
1993; Kuhlmann, Piel, & Wolf, 2005; van Stegeren, Wolf, & Kindt,
2008). In addition it has a stronger ‘cognitive load’, since the subjects have to deliver a speech and work on a mathematical task.
The aim of the present study was to evaluate the effects of
post-learning stress on memory consolidation. Based on previous
observations, as summarized above, the factors emotional arousal
of the learning material as well as sex of the participants was taken into account.
2. Materials and methods
319
excluded and the data of 58 participants (28 female, 30 male)
was analyzed. Women were between the age of 19 and 28
(mean age 23.68 ± 0.45). Men were between the age of 20 and
29 (mean age 23.53 ± 0.48). Mean body mass index for the
men was 24.12 (±0.45) and for the women 21.56 (±0.49). Participants were excluded if they reported any use of medicaments
that could have influenced the hormonal stress response (e.g.
antibiotics, and antihistamines). Women were free of hormonal
contraception. All participants were recruited at the university
campus and written informed consent was collected from each
subject. The study was approved by the national ethic committee of the German Psychological Association (Deutsche Gesellschaft für Psychologie).
2.2. Materials
2.2.1. Stimuli
The stimuli and memory tests used in the present study were
developed and validated by Buchanan, Karafin, and Adolphs
(2003). The material, recently translated by our group, had been
used in a first study testing the associations between basal cortisol
levels and emotional memory (Preuss et al., in press). The stimuli
consisted of five positive (e.g. two happy girls eating ice-cream),
five negative (e.g. a diseased child from Africa with bandages and
cannulae) and five neutral (e.g. people leaving or entering a building) pictures, each presented in a random order for a duration of
10 sec on a computer screen. Several of these pictures were chosen
from the International Affective Picture System (IAPS; Lang, Bradley, & Cuthbert, 1997) and the remaining drawn from print media
sources. Each picture was accompanied by a single narrative sentence which consisted information that was not obvious in the picture. For example the picture with the little girls eating ice-cream
was accompanied by a sentence in which the girls’ names and the
special kind of ice-cream they preferred being mentioned.
2.2.2. Memory tasks
Participants solved several written memory tests.
2.2.3. Immediate recall test
The immediate free recall test took place immediately after
the presentation of the pictures. Participants were asked to write
down everything they remembered from the pictures and narratives. Time was restricted to 5 min. Answers were evaluated by
two independent judges. Differences in test scores were discussed and were solved by a third judge. A participant received
three points, if the information noted could be clearly associated
to one of the pictures and was correct in details. Two points
were given for information that could be clearly associated to
one of the pictures but consisted of some wrong details. If the
information was completely wrong or could not be linked to
one picture, participants got one point. A total of 45 points could
be achieved.
2.2.4. Delayed recall test
On the second day, 24 h after presentation of the pictures, the
delayed free recall test was conducted. Again, participants were given 5 min to write down everything they remembered from the
pictures and narratives. Answers were evaluated in the same manner as in the immediate recall test.
2.1. Participants
Participants were 30 healthy men and 30 healthy free cycling
women. Women were tested during the whole menstrual cycle
except menses. Two outliers with data above or below 2, 5 standard deviations in immediate memory recall scores had to be
2.2.5. Multiple choice test
This task consisted of six questions asking for information pertaining to pictures and narratives for each stimulus. In this task
every correct answer scored a point, so that a total of 90 points
was possible.
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D. Preuß, O.T. Wolf / Neurobiology of Learning and Memory 92 (2009) 318–326
2.2.6. Memory for gist and detail
The multiple choice test also permits a differentiation between
memory for gist and detail information. Gist is defined as ‘‘an information which could not be changed or excluded without changing
the basic story line” (Heuer & Reisberg, 1990). According to Buchanan et al. (2003) 47 questions referred to gist information and 37 to
detail information. The remaining six items could not be categorized clearly and were thus not included in the gist analysis (Buchanan et al., 2003). Here again every correct answer scored one
point, so that 47 points for the gist items and 37 points for detail
items were achievable. In order to allow comparisons between
memory for gist and memory for detail memory performance
was expressed in percentages.
2.2.7. Mood assessment
2.2.7.1. Positive and negative affective schedule (PANAS; Watson,
Clark, and Tellegen, 1988). This questionnaire consists of ten items
for negative and ten items for positive mood. For the present study,
only the negative mood scale was used. Participants filled out the
PANAS three times, the first time before the presentation of the
pictures, the second time after the stress or control condition and
for the third time at the beginning of the memory tests on the second day.
2.2.8. Stressor and control condition
In the present study a psychosocial stressor, the Trier Social
Stress Test (TSST; Kirschbaum et al., 1993), was used. This stress
protocol consisted of a video-taped oral presentation and an arithmetic task before a panel (one woman and one man) whose attitude was very reserved. This psychosocial stressor, with a total
duration of 15 min, reliably elicits a response of the HPA and SNS
(Dickerson & Kemeny, 2004; Kuhlmann et al., 2005). The nonstressful control condition also consists of an oral presentation
and an arithmetic task but participants did not perform in front
of an audience and were not video-taped. The control condition
therefore lacks the stressful components of the TSST and did not
elicit a cortisol stress response (Dickerson & Kemeny, 2004; Kuhlmann et al., 2005).
2.2.9. Saliva samples
Saliva was collected using Salivette collection devices (Sarstedt,
Nümbrecht, Germany). Totally, seven saliva samples were collected, five on the first day and two on the second day. Cortisol
(Kirschbaum & Hellhammer, 1989) and Alpha-Amylase (sAA) as a
measure of SNS activity (Chatterton, Vogelsong, Lu, Ellman, & Hudgens, 1996; Rohleder, Nater, Wolf, Ehlert, & Kirschbaum, 2004; van
Stegeren, Rohleder, Everaerd, & Wolf, 2006) were assessed.
2.3. Procedure
The experimental protocol is illustrated in Fig. 1. Participants
were tested on 2 days 24 h apart. The testing started between
2 p.m. and 4 p.m. After arrival on the first day, participants filled
out the PANAS for the first time (PANAS pre-treatment). Subsequently, the first saliva sample was collected (base 1), followed
by presentation of the pictures and narratives. Participants then
solved the immediate recall test and collected the second saliva
sample (base 2) after finishing the test. This was followed by the
TSST or the control condition. Only after entering the TSST or control condition room were participants aware of whether or not
they would be part of the stress or control condition. Afterwards
the third saliva sample was collected (+01) and subjects filled
out the PANAS for the second time (PANAS post-treatment). Then
the fourth saliva sample was assessed (+10). The last saliva sample
(+25) on the first day was collected 25 min after the respective
treatment. Participants were debriefed about the TSST at the end
of the first day. On the next day, 24 h after the encoding of the pictures on the first day, participants returned to the laboratory and
the first saliva sample (pre) was collected before they filled out
the PANAS for the third time (PANAS day 2). Subsequently, they
solved the memory tests and the last saliva sample (post; approximately 45 min after the first saliva sample) was collected.
2.4. Statistical analyzes
Data were analyzed with t-tests or ANOVAs for repeated measurements and post-hoc paired t-tests. Greenhouse–Geisser corrected p values were used when indicated. Cortisol baseline
levels were normally distributed. Because saliva alpha-amylase
baseline measure did not show a normal distribution, data were
log 10 transformed to approximate them to Gaussian distribution.
After transformation all data were normally distributed.
3. Results
3.1. Cortisol response
The cortisol responses to the TSST for the entire sample, as well
as for women and men separately, are displayed in Fig. 2. To analyze the cortisol response an ANOVA with the inner subject factor
time (base 1 vs. base 2 vs. +01 vs. +10 vs. +25) and the between
subject factors stress (TSST vs. control condition) and sex (male
vs. female) was conducted.
A main effect of time occurred (F(4, 216) = 8.990, p < 0.01). Additionally, main effects for sex (F(1, 54) = 8.429, p < 0.05) and stress occurred (F(1, 54) = 21.111, p < 0.001). Also the interactions between
time and stress (F(4, 216) = 27.990, p < 0.001) reached significance.
The interaction between sex and stress (F(4, 216) = 3.483, p = 0.05),
sex and time (F(4, 216) = 3.483, p = 0.05) and sex and stress and time
(F(4, 216) = 3.464, p = 0.05) just fell short of significance. For further
evaluation t-tests were conducted for the comparison between the
conditions and additionally for the sexes. The TSST group had higher
cortisol levels for the measurements +01 (t(56) = 4.534, p < 0.001),
+10 (t(56) = 5.565, p < 0.001) and +25 (t(56) = 5.388, p < 0.001).
Fig. 1. Procedure of the study.
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D. Preuß, O.T. Wolf / Neurobiology of Learning and Memory 92 (2009) 318–326
321
Fig. 2. Cortisol response to the TSST and the control condition. A significant interaction between stress and time occurred in the ANOVA. Follow-up t-tests revealed significant
differences between TSST and control group for (a) the whole sample, (b) females and (c) males at measurements +01, +10 and +25 (**p < 0.001; *p < 0.05).
No difference was observed for the remaining measurements (all
p > 0.10). Post-hoc t-test for the comparison between males and
females were conducted for the baseline measurements and the
rise in cortisol (measurement + 10 baseline measurement) in
response to the TSST. No difference was found for the baseline measurements (all p > 0.05). For women, a rise in cortisol (measurement + 10 baseline measurement) of 3.76 nmol/l (±1.66) was
detected while cortisol levels in men showed a significantly stronger
rise of 10.72 nmol/l (±2.16; t(27) = 2.369, p < 0.05). Additionally, ttests were conducted for the two sexes separately. For both
sexes higher cortisol values were found for the TSST group for the
measurements +01 (males: t(28) = 3.404, p < 0.01; females:
t(26) = 4.233, p < 0.001), +10 (males: t(28) = 4.424, p < 0.001; females: t(26) = 5.443, p < 0.001) and +25 (males: t(28) = 4.057,
p < 0.001; females: t(26) = 4.760, p < 0.001) but not for the remaining time points (all p > 0.05).
For the second day, an ANOVA with the inner subject factor
time (pre- vs. post-) and the between subject factors stress (TSST
vs. control condition) and sex (male vs. female) was conducted. Results revealed a main effect of time (F(1, 54) = 31.913, p < 0.001)
and sex (F(1, 54) = 7.022, p < 0.001). The remaining effects did
not reach significance (all p > 0.05). To assess the significant main
effects of time and sex further, additional t-tests were conducted.
Results revealed that males had higher cortisol levels than women
at both measurements (pre: t(56) = 2.330, p < 0.05; post:
t(56) = 2.975, p < 0.01). Analysis of the significant main effect of
time showed that cortisol levels on the second day decreased
slightly but significantly during testing (t(57) = 5.746, p < 0.001)
from 6.25 (±0.45) to 4.58 (±0.24) nmol/l (males: from 7.24
(±0.66) to 5.22 (±0.34) nmol/l; females: from 5.21 (±0.56) to 3.90
(±0.30) nmol/l) reflecting the well known circadian decline of the
hormone.
the sAA stress response an ANOVA with the inner subject factor
time (base 1 vs. base 2 vs. +01 vs. +10 vs. +25) and the between
subject factors stress (TSST vs. control condition) and sex (male
vs. female) was conducted.
The main effects of time (F(4, 204) = 27.639, p < 0.001) and
stress (F(1, 54) = 5.530, p < 0.05) were significant. Additionally, a
significant interaction effect between time and stress occurred
(F(4, 204) = 4.573, p < 0.05). The remaining effects did not reach
significance (all p > 0.10). Post-hoc t-test revealed higher values
in the TSST group at measurements +01 (t(56) = 3.826,
p < 0.001), +10 (t(56) = 2.555, p < 0.05) and +25 (t(56) = 2.101,
p < 0.05) but not at the other measurements (all p > 0.10).
For the second day an ANOVA with the inner subject factor time
(pre vs. post) and the between subject factors stress (TSST vs. control condition) and sex (male vs. female) was conducted. No significant results were detected (all p > 0.05).
3.2. Alpha-amylase response (sAA)
ANOVAs with the inner subject factors valence (positive vs. negative vs. neutral) and the between subject factors sex (male vs. female) and stress (TSST vs. control condition) were conducted for
the ratings of arousal and valence of the pictures, conducted on
The sAA responses to the TSST for the entire sample as well as
for women and men are separately displayed in Fig. 3. To analyze
3.3. Mood
To evaluate changes in mood in reaction to the TSST an ANOVA
with the factors time (pre-treatment vs. post-treatment), sex (male
vs. female) and stress (TSST vs. control condition) was conducted
for negative mood. A significant main effect of stress (F(1,
51) = 14.089, p < 0.001) and a significant interaction between time
and stress (F(1, 51) = 11.006, p < 0.01) occurred. The remaining effects did not reach significance (all p > 0.05). To investigate the significant interaction effect further t-tests were conducted. The TSST
group reported more negative mood after the TSST (t(55) = 4.257,
p < 0.001) but not before the TSST (t(54) = 1.429, p = 0.159) compared to the control group.
3.4. Ratings of the pictures
Fig. 3. sAA response (log transformed data) to the TSST and control condition. A significant interaction between stress and time occurred in the ANOVA. Follow-up t-tests
showed significant differences between TSST and control group for (a) the whole sample, (b) females and (c) males at measurements +01, +10 and +25 (**p < 0.001; *p < 0.05).
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D. Preuß, O.T. Wolf / Neurobiology of Learning and Memory 92 (2009) 318–326
day two. For valence a significant main effect of valence occurred
(F(2, 108) = 450.637, p < 0.001). The remaining effects did not reach
significance (all p > 0.10). Participants rated the positive items
more positive than the neutral (t(57) = 13.363, p < 0.001) and negative ones (t(57) = 24.078, p < 0.001). Neutral items were rated as
more positive than negative items (t(57) = 23.621, p < 0.001). For
arousal a significant main effect of valence occurred (F(2,
108) = 197.486, p < 0.001). Again, the remaining effects did not
reach significance (all p > 0.10). Participants rated the negative
items as more arousing than the positive (t(57) = 10.867,
p < 0.001) and neutral ones (t(57) = 19.330, p < 0.001). Positive
items were rated as more arousing than the neutral ones
(t(57) = 9.314, p < 0.001).
3.5. Effect of valence on immediate recall
To evaluate the influence of valence on initial acquisition an
ANOVA with the factors valence (positive vs. negative vs. neutral),
sex (male vs. female) and stress (TSST vs. control condition) was
conducted for the immediate recall test, which occurred before
the TSST or control condition. Results revealed a significant main
effect of valence (F(2, 108) = 39.313, p < 0.001) and a significant
main effect of sex (F(1, 54) = 9.205, p < 0.01). The remaining main
and interaction effects did not reach significance (all p > 0.05).
Paired t-tests showed that participants significantly recalled more
negative than positive (t(57) = 2.359, p < 0.05) and neutral items
(t(57) = 8.067, p < 0.001). Additionally more positive items were recalled than neutral items (t(57) = 6.098, p < 0.001). Women overall
recalled more pictures than men (t(56) = 3.086, p < 0.05). Results
are presented in Fig. 4.
3.6. Effects of post-learning stress on delayed free recall
For analyzes of delayed free recall we created a value which accounts for possible within and between subject variance in initial
learning. Therefore free recall performance on the second day
was expressed as the percentage of memory score in relation to
the immediate recall score ((memory score on the second day/
memory score on the first day) 100; Kuhlmann et al., 2005; Kuhlmann & Wolf, 2005). Values above 100% thereby show an increase
of memory over time (higher memory score on the second day),
while values below 100% show decrease of memory (higher mem-
ory scores on the first day). This value was computed for positive,
negative and neutral items separately.
To evaluate the influence of stress on memory an ANOVA was
conducted with the factors valence (positive vs. negative vs. neutral), stress (TSST vs. control condition) and sex (male vs. female).
A significant interaction effect between valence and stress occurred
(F(2, 108) = 3.910, p < 0.05). No other significant effects could be observed (all p > 0.10). A post-hoc t-test was conducted to evaluate the
significant interaction effect further. The TSST group showed better
memory for the neutral items (t(56) = 2.183, p < 0.05) but not for
the positive (t(56) = 0.411, p = 0.682) and negative ones
(t(56) = 1.135, p = 0.261).
Additionally we conducted the ANOVA for each sex separately.
A significant interaction effect between valence and stress was
found in men (F(2, 56) = 4.603, p < 0.05) but not in women (F(2,
52) = 0.585, p = 0.561). The remaining effects did not reach significance (all p > 0.10).
Additional t-tests were conducted for the comparison between
stress and control group for males and females separately. No significant difference occurred for positive (males: t(28) = 0.462,
p = 0.647, females: t(26) = 0.040, p = 0.969) or negative items
(males: t(28) = 0.805, p = 0.427; females: t(26) = 0.813, p = 0.424).
However, for males a trend for a better recall of neutral items in
the TSST group (t(56) = 1.824, p = 0.079) occurred. In females this
effect was non-significant (t(56) = 1.190, p = 0.245).
The results for the entire sample as well as for women and men
are separately presented in Fig. 5.
3.7. Effects of post-learning stress on delayed recall assessed with a
multiple choice test
For the multiple choice test an ANOVA with the factors valence
(positive vs. negative vs. neutral), sex (male vs. female) and stress
(TSST vs. control condition) was conducted. Results revealed significant main effects of valence (F(2, 108) = 17.472, p < 0.001) and a
significant interaction effect between sex and valence (F(2,
108) = 8.509, p < 0.001). No main effect of stress (F(1, 54) = 1.702,
p = 0.198) and no interaction effects between stress and valence
(F(2, 108) = 1.539, p = 0.219) were detected. The remaining effects
did not reach significance (all p > 0.10) as well. Participants showed
a better memory for negative than for positive (t(57) = 4.838,
p < 0.001) and neutral items (t(57) = 5.005, p < 0.001). No differences emerged between positive and neutral items (t(57) = 0.577,
p = 0.566).
Women remembered significantly more positive items than
men (t(56) = 4.158, p < 0.001). No differences emerged for negative
and neutral items (all p > 0.10).
3.8. Effects of post-learning stress on memory for gist and detail
Fig. 4. Memory score for the immediate recall test for positive, negative and neutral
items for the whole sample. An ANOVA revealed a significant main effect of valence
and sex. Post-hoc t-tests showed that participants learned significantly more
negative items than positive items (*p < 0.05) and neutral items (**p < 0.001).
Positive items were better learned than neutral items (**p < 0.001). Overall women
recalled more pictures than men (p < 0.05).
To evaluate memory for gist and detail information an ANOVA
with the inner subject factors valence (positive vs. negative vs.
neutral) and gist (gist vs. detail) and the between subject factors
sex (male vs. female) and stress (TSST vs. control condition) was
conducted. Analysis revealed significant main effects of valence
(F(2, 108) = 19.250, p < 0.001), gist (F(1, 54) = 179.992, p < 0.001)
and a significant interaction effect between valence and gist (F(2,
108) = 22.555, p < 0.001). Additionally a significant main effect of
sex was detected (F(1, 54) = 5.958, p < 0.05). No main effect and
no interactions with stress could be observed (all p > 0.10). Results
of t-tests revealed that overall women remembered more items
than men (t(56) = 2.454, p < 0.05).
Results also revealed that more gist information was remembered for positive (t(57) = 5.199, p < 0.001), negative (t(57) =
14.233, p < 0.001) and neutral items (t(57) = 4.959, p < 0.001).
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D. Preuß, O.T. Wolf / Neurobiology of Learning and Memory 92 (2009) 318–326
Fig. 5. Mean memory score for positive, negative and neutral items in the TSST and control group for (a) the whole sample, (b) females and (c) males. An ANOVA revealed a
significant interaction between stress and valence in the whole sample and for the males. Follow-up t-tests showed a significant difference for the neutral items (*p < 0.05) in
the whole sample and a trend for the males (§p < 0.10). Memory scores reflect the percentage of words recalled on the second day in relationship to the immediate recall
assessed on the first day. Memory scores above 100% reflect an increase in memory, whereas memory scores below 100% reflect a decrease in memory.
3.9. Relationship between memory, mood, cortisol and alpha-amylase
To evaluate possible associations between the neuroendocrine
and affective stress markers and delayed memory retrieval, bivariate Pearson’s correlations were conducted. We computed a measure for the cortisol response (cortisol + 10 cortisol baseline;
Kirschbaum, Wolf, May, Wippich, Hellhammer, 1996; Wolf et al.,
2001). Higher values indicate a stronger response to the TSST. Similarly, we also created a value for the response between baseline
and the highest value (sAA + 01 sAA baseline) for alpha-amylase.
Additionally a measure for negative mood increase (negative mood
after TSST negative mood before TSST) was computed. Again
higher values indicate a stronger increase of negative mood. For
the second day a mean value was conducted for the two cortisol
samples ((pre + post/2)). This was done to create a single measure
indicative of the basal cortisol level on the day of retrieval testing.
The cortisol response was significantly correlated with memory
for neutral items. This was the case for the entire group as well as
for males and females separately. For negative items a trend
(0.10 < p < 0.05) emerged for the analysis including the entire
group, while no association was observed when the two sexes
were analyzed separately. Results are presented in Table 1. Cortisol
levels during retrieval (day 2) were not significantly (p > 0.10)
associated with any of the memory measures (data not shown).
In order to ascertain that the observed correlations are not simply reflective of the group differences between the stressed group
and the control group, partial correlations were conducted controlling for the grouping factor stress (TSST vs. control). For the entire
sample, the correlation between the cortisol response and memory
for neutral items was still significant (r = 406, p > 0.01). The correlations between cortisol and memory for positive (r = 0.093,
p = 0.491) and negative (r = 0.210, p = 0.118) items were non-significant. When the sample was split according to sex the relationship between cortisol and memory for neutral items was still
significant in men (r = 0.391, p < 0.05) but turned into a non-significant trend in women (r = 0.343, p = 0.08). The correlations be-
tween cortisol and memory for positive (males: r = 0.044,
p = 0.822; females: r = 0.205, p = 0.306) and negative (males:
r = 0.216, p = 0.260; females: r = 0.081, p = 0.687) items also remained non-significant.
No significant correlations were detected between mood and
memory performance or sAA and memory performance (all
p > 0.10).
4. Discussion
The aim of the present study was to assess the influence of postlearning psychosocial stress on memory consolidation of positive,
negative and neutral pictures. Additionally, possible sex differences were evaluated. Results demonstrate that psychosocial
stress elicited a significant neuroendocrine stress response in
men and women. In both sexes cortisol and alpha-amylase levels
were elevated after the TSST. However, the cortisol stress response
was more pronounced in men. Additionally, an affective reaction to
the TSST was observed with both sexes reporting more negative
mood after the TSST. With respect to memory post-learning, stress
enhanced the consolidation of neutral items but did not significantly affect memory for positive or negative items. This interaction effect was significant in the whole sample as well as in the
male group. In support of these group comparisons, correlations
were found between the cortisol stress response and memory for
neutral items in the free recall test for the entire sample, as well
as for both sexes separately. Additionally, a trend for a correlation
between cortisol response and memory for negative items occurred for the whole sample. No effect of stress was found for
the multiple choice test or the separate analysis of memory for gist
and details assessed with the multiple choice test.
The finding of a neuroendocrine response to the TSST is well in
line with the literature reporting an enhanced release of cortisol
and salivary alpha-amylase in response to psychosocial stress
(Dickerson & Kemeny, 2004; Kudielka, Schommer, Hellhammer,
& Kirschbaum, 2004; Nater et al., 2006; Rohleder et al., 2004). In
Table 1
Correlation coefficients and p-values for the correlations between memory scores in the delayed free recall test and cortisol response on day 1 (learning session).
Cortisol response (day 1)
*
**
p < 0.05.
p < 0.001.
Whole sample
n = 58
Males
n = 30
Females
n = 28
Positive items delayed free recall
Negative items delayed free recall
Neutral items delayed free recall
r = 0.042
p = 0.755
r = 0.030
p = 0.874
r = 0.173
p = 0.379
r = 0.256
p = 0.053
r = 0.258
p = 0.169
r = 0.149
p = 0.450
r = 0.480
p < 0.001**
r = 0.492
p < 0.05*
r = 0.403
p < 0.05*
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324
D. Preuß, O.T. Wolf / Neurobiology of Learning and Memory 92 (2009) 318–326
addition to the physical response to the stressor, an increase of
negative mood was observed which indicates an emotional arousal
in response to the TSST (Abercrombie, Speck, & Monticelli, 2006).
In the present experiment women showed a weaker cortisol response to the TSST than men. This is in agreement with several
studies that demonstrate a weaker salivary cortisol response to
performance based stressors in women than in men (Kirschbaum,
Pirke, & Hellhammer, 1995; Kirschbaum et al., 1996; Kirschbaum
et al., 1992; Stroud et al., 2002, but see Kelly et al., 2008). No sex
differences were detected for salivary alpha-amylase, which is in
contrast to a recent report of overall higher sAA levels in men
(van Stegeren et al., 2008). In sum, the present results demonstrate
that the TSST induced a robust neuroendocrine and affective stress
response. For cortisol, but not for the other two stress markers (sAA
and mood), the response was more pronounced in men.
The present study reports an enhanced memory consolidation
after psychosocial stress treatment. Post-encoding stress is known
to enhance memory consolidation in rodents (Akirav et al., 2001;
Akirav et al., 2004; Roozendaal et al., 1999; Roozendaal et al.,
2001; Sandi et al., 1997) and humans (Andreano & Cahill, 2006;
Beckner et al., 2006; Cahill et al., 2003; Smeets et al., 2008). However, in the present study, this beneficial effect was restricted to
neutral items and no significant effect was found for positive or
negative items. This result was somewhat unexpected, as the beneficial effects of cortisol have often been found to be more pronounced for emotional items. An enhanced memory for
emotional items was observed after cortisol treatment (Buchanan
& Lovallo, 2001; Kuhlmann & Wolf, 2006b) or post-learning stress
(Abercrombie et al., 2006; Cahill et al., 2003; Smeets et al., 2008). It
has therefore been assumed that arousal caused by the learning
material potentiates the effects of stress and elevated GCs on memory (Roozendaal et al., 2006). However, in our study the opposite
picture emerged. We found stress effects on the non-arousing neutral items, but no significant effect on the arousing positive and
negative ones, even though a numeric trend could be observed
for negative items. Moreover, the correlational analysis revealed
a trend between the stress induced cortisol rise and memory in
the free recall test for negative items. This association would be
in line with previous reports on a post-learning stress induced consolidation enhancement for negative items (Cahill et al., 2003;
Smeets et al., 2008). It suggests that the failure to find an effect
on negative items at the between group level might be caused by
specifics of the used task, which might not have been sensitive in
detecting the beneficial effects on the negative items.
Several studies observed an enhanced memory for both kinds of
stimuli after pre-learning cortisol treatment (Abercrombie, Kalin,
Thurow, Rosenkranz, & Davidson, 2003) or for neutral stimuli after
post-learning stress, when only neutral stimuli were presented
(Andreano & Cahill, 2006; Beckner et al., 2006). The present finding
of an effect on the neutral stimuli therefore, is in line with these
studies but the unanswered question is why we did not detect
an effect on emotional items.
One explanation could be differences in acquisition. At the time
of immediate recall we found, as expected, an emotional enhancement effect. Positive and negative pictures were significantly better remembered than neutral ones. This emotional enhancement
effect did not further increase between the immediate and delayed
recall, which is in contrast to some previous studies (e.g. Quevedo
et al., 2003), but in line with previous studies from our group
(Kuhlmann & Wolf, 2006b). The stress group recalled more neutral
items in the delayed recall test, compared to the immediate recall
test. Thus, in this task, post-learning stress not only prevented forgetting but actually boosted memory consolidation leading to a
superior memory performance 24 h after the original presentation
of the slides. One interpretation of our findings could be that stress
especially enhances weak or fragile memory traces. Having said
this it must be acknowledged that due to their better initial encoding, emotional memories had less room for a further improvement
due to post-learning stress (possible ceiling effect).
In the present study we used pictures which were accompanied
by a narrative. Here, the stimuli formed a complex episode and are
somewhat comparable to the stimuli used by Andreano and Cahill
(2006) who also found an effect of stress on neutral material. The
specific effects of post-learning stress or pre-learning cortisol
treatment on emotional memory were obtained in studies using
a larger number of slides, which were presented without the additional presentation of verbal information (Cahill et al., 2003; Kuhlmann & Wolf, 2006b). This rather long presentation interval might
lead to a deeper processing. The absence of forgetting during the
24 h delay strengthens the assumption of a deep encoding. In most
studies participants perform better in the immediate recall test
compared to the delayed recall test (Kuhlmann & Wolf, 2005;
Kuhlmann et al., 2005). In the present study, no forgetting took
place which might be due to deep encoding and the relatively
small number of slides used. Our overall findings are somewhat
similar to a recent study from Buchanan and Tranel (2008), where
the authors used a slightly modified version of this task containing
20 pictures (ten neutral and ten negative). Similar to our findings
the authors of this study observed little to no forgetting over a
24 h delay. In addition pre-retrieval stress had an impact on memory, which however was not specific to the emotionally arousing
pictures.
A different explanation might be that the observed effects are
due to an inverted U-shape relationship between cortisol and arousal (Baldi & Bucherelli, 2005). Arousal is associated with noradrenergic activation in the basolateral amygdala and this activation is
thought to be a prerequisite for the effects of GCs on memory (de
Quervain, Aerni, & Roozendaal, 2007; Kuhlmann & Wolf, 2006a;
Roozendaal et al., 2006). A recent study of ours using the identical
learning material observed that basal cortisol levels were positively associated with memory for arousing pictures but not for
neutral ones (Preuss et al., in press). In this study no stressor was
used and therefore effects rely on the arousal, which is induced
by the learning material. Our present finding could suggest that
cortisol can exert its positive effects on memory consolidation only
at an optimal arousal level. This optimal level might reflect the
interaction of arousal induced by the learning material with arousal induced by the experimental manipulation. In situations where
there is no stressor, cortisol enhances memory for items that induce arousal but not for items which lack this arousal (Buchanan
& Lovallo, 2001; Kuhlmann & Wolf, 2006b; Preuss et al., in press).
In situations with a mild stressor (e.g. cold pressure stressor) this
scenario might still take place. However in the case of a strong psychological stressor (e.g. the TSST) neutral items might have the
optimal arousal level, while the arousing positive and negative
items are shifted to the right side of the inverted U-shape. Anticipation of and, even more, participating in a strong stressor might
therefore cause the effects observed on neutral items in the present
study. Probably cortisol affects consolidation of non-arousing neutral items only under circumstances of strong external induced
arousal. The assumption of an inverted U-shape function for arousal might explain some of the inconsistent results in the field of
cortisol and arousal but this hypothesis needs further evaluation
and is not consistent with all previously published findings.
Effects of post-learning stress were restricted to the free recall
test. No influence of stress or GCs on memory performance in the
multiple choice test was detected. The finding of an unaffected performance in cued recall tests is in line with several previous stress
or cortisol studies (e.g. (de Quervain et al., 2003; Kuhlmann & Wolf,
2006b; Kuhlmann et al., 2005). Evidence has been provided that
recollection and recognition are mediated by different brain structures (hippocampus vs. perirhinal cortex; Aggleton & Brown,
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D. Preuß, O.T. Wolf / Neurobiology of Learning and Memory 92 (2009) 318–326
2006). Knowing that the hippocampus is especially sensitive to the
effects of stress, it is not surprising to find the strongest effects for
free recall.
Additionally, in the cued recall test, we observed no effect on
gist or detail aspects of this task. This is in contrast to previous
pre-learning stress studies which reported that stress impaired
memory for the gist but not for details of a story or even increased
the number of details remembered (Cahill et al., 2003; Payne et al.,
2006). This might suggest that the task used to differentiate between gist and details in the present study was not sensitive to
stress effects. Thus more research is needed in order to understand
whether or not stress differentially affects information for details.
An additional aim of the present study was to evaluate possible
sex differences in the effects of stress on memory consolidation.
Results indicate slight differences between men and women. While
the overall ANOVA did not reveal a significant sex by treatment
interaction, separate analyzes for men and women indicated a significant effect of stress on memory for men but not for women. For
men we found a beneficial effect of stress on memory for neutral
items. In women the effects were smaller and non-significant. It
has been demonstrated in several studies that sex differences exist
for the influence of stress on memory or emotional learning. The
effects of stress were often more pronounced for men than for women (Andreano & Cahill, 2006; Cahill, 2003; Jackson et al., 2006;
Stark et al., 2006; Wolf et al., 2001; Zorawski et al., 2006). In our
study, the smaller cortisol response to the stressor is the most
likely mechanism behind the observed sex differences, since the effects in women were descriptively rather similar to the results obtained in men. In support of this conclusion we observed, in both
sexes, an association between the cortisol response and memory
consolidation for neutral pictures.
Due to pragmatic reasons women were tested at every phase of
the menstrual cycle in our current study with the exception of
menses. A recent report suggests that only during the luteal phase
correlations between cortisol and memory might be detectable
(Andreano, Arjomandi, & Cahill, 2008). However, the literature on
this topic is heterogeneous and opposing results (no associations
in the luteal phase) have been reported as well (Wolf et al.,
2001). Moreover Smeets et al. (2008) as well as Preuss et al. (in
press) reported an association between cortisol and memory consolidation in a sample of women not further characterized with respect to their hormonal status. Finally, in the present study, the
cortisol stress response was associated with memory consolidation
in women, even though not as strong as it was in men. In sum, even
though the empirical situation on the impact of the menstrual cycle on stress induced memory changes is far from clear, menstrual
cycle associated alterations might have contributed to the smaller
effects of the stressor on memory consolidation in the women
group.
There are some limitations of the current study. First, our sample size of 28 women and 30 men is certainly not large enough to
exclude the possibility that non-significant findings might be secondary to a lack of power. Second, as mentioned above, we did
not control for menstrual cycle stage (except of menses), which
might have increased the variance in our group of women. In order
to evaluate the influence of menstrual cycle associated changes in
gonadal steroids on the observed effects, sex hormones should be
measured in future studies on this topic whenever possible (Andreano et al., 2008). Third, more objective psychophysiological measures (e.g. skin conductance) of arousal could be helpful in
clarifying the obviously quite complex association between stress
and the emotional arousal of the learning material (Cahill et al.,
2003). Fourth, the number of items presented (five per valence category), together with the choice of a delay of 24 h between immediate and delayed recall might have resulted in a task which was
almost too easy for the subjects. This problem is illustrated in
325
the failure to find forgetting during the delay period. Especially
for emotionally arousing items there might not have been enough
room in order to detect a stress induced consolidation enhancement as observed in previous studies (Cahill et al., 2003; Smeets
et al., 2008). Future studies on this topic should use memory tasks
with more items and/or a longer retention interval.
In sum, the current study reports on the beneficial effect of
post-learning stress on the consolidation of neutral stimuli. In
contrast, positive and negative stimuli were not affected. Thus,
our study illustrates that the effects of stress on memory are
not always stronger for emotional material. We have discussed
several methodological and theoretical explanations for the specificity of the effects for neutral material observed in this study.
Additional experiments are needed to disentangle the factors
determining the consolidation of memories acquired directly
prior to stress.
Acknowledgments
This study was supported by a Grant from the German Research
Foundation (DFG WO 733/7-1). The authors wish to thank Angelika
Baumeister for helping with the data acquisition and wish to thank
Lily-Maria Silny for language editing. Finally we wish to thank Tony
Buchanan (Department of Psychology Saint Louis University) for
providing us with the emotional memory task used in this study.
References
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Studie 3
4
STUDIE 3: T HE
65
STRESSED ST UDENT:
UNIVERSITY ST UDENTS
INFLUENCE
OF WRITTEN EXAM S AND ORAL PRESENT AT IONS ON SALIVARY CORTISOL CONCENTRATIONS IN
Studie 3:
The stressed student: Influence of written exams and oral presentations on
salivary cortisol concentrations in university students
Diana Preuß, Daniela Schoofs, Wolff Schlotz, Oliver T. Wolf
The stressed student: Influence of written exams and oral
presentations on salivary cortisol concentrations in university
students
Diana Preuß a (MSc), Daniela Schoofs a (MSc), Wolff Schlotz b (PhD), Oliver T. Wolf a (PhD) *
a) Department of Cognitive Psychology, Ruhr-University Bochum, Germany
b) School of Psychology, University of Southampton
Running title: Cortisol response to university stressors
Address for correspondence
Oliver T. Wolf
Department of Cognitive Psychology
Ruhr-University Bochum
Universitätsstr. 150
D-44780 Bochum
Germany
Phone: +49 (0)234 32 22670
Fax: +49 (0) 234 32 14308
e-mail: [email protected]
Manuscript pages: 17; Figures = 3; Tables = 0.
Key words: Cortisol, salivary samples, socio-evaluative threat, stress, university students
ABSTRACT
Laboratory research has demonstrated that social-evaluative threat has an influence on the
hypothalamus pituitary adrenal axis (HPA). In two studies using independent samples we
evaluated the anticipatory cortisol response to a written university examination (n = 35) and
to an oral presentation (n = 34). Saliva samples were collected before and after the
examinations and on a control day. Additionally saliva samples were collected on the day
before the written examination and a control day. Results revealed significantly elevated
cortisol concentrations on the day prior to the exam; however this effect occurred only in
those participants who had their control day after the exam. Cortisol concentrations were
elevated on the exam day, with elevated concentrations before but not after the examination.
For the oral presentation study results revealed substantially elevated cortisol concentrations
before and after the oral presentation. Taken together results indicate that written exams
cause a mild anticipatory HPA response while oral presentations induce a strong HPA
response. These findings appear to support the idea that social-evaluative threat is an
important factor determining the size of the HPA response to laboratory stressors as well as
to real-life stressors.
2
INTRODUCTION
In the case of threat or challenge the body answers with an adaptive reaction to cope with
the situation. This stress response includes an enhanced activity of the sympathetic nervous
system (SNS) and the hypothalamic-pituitary- adrenal (HPA) axis. Activation of the HPA axis
leads to an increased secretion of glucocorticoids (GCs; particularly cortisol in humans) from
the adrenal cortex (de Kloet, Joels, & Holsboer, 2005). This hormone can be measured in
saliva (Kirschbaum & Hellhammer, 1989). It has been repeatedly shown that the two stress
systems influence cognitive and affective processes (de Kloet et al., 2005; Lupien, Maheu,
Tu, Fiocco, & Schramek, 2007; Wolf, 2008). In addition multiple target systems in the
periphery (cardiovascular system, immune system, glucoregulatory system) are influenced
by these stress mediators (McEwen, 1998).
It long has been conceptualised that in humans the situational factors novelty and
uncontrollability in combination with ego involvement lead to psychological stress (Mason,
1968). More recently it has been hypothesized that a threat to the social self (e.g. status,
reputation) is especially stressful (Dickerson, Gruenewald, & Kemeny, 2004) for humans as
social individuals. Indeed by analysing over 100 laboratory studies Dickerson and Kemeny
(2004) were able to show that social evaluative threat was a potent predictor for the stress
response of the HPA axis (Dickerson & Kemeny, 2004). Thus social-evaluative threat seems
to be an important prerequisite to cause an HPA response in the laboratory.
However, it remains controversial whether the findings from studies with controlled
experimental stressors can be predictive of cortisol reactions to real life stressors (Cohen &
Hamrick, 2003; Kamarck & Lovallo, 2003; van Eck, Nicolson, Berkhof, & Sulon, 1996). To
heighten ecological validity the physiological response to naturalistic stressors can be
assessed. University life contains several different stressors for students and examinations
are often used as real-life stressors (Stowell, 2003). There are different forms of
examinations and two kinds are very popular for studies evaluating university stress. On the
one hand there are oral examinations (Schoofs, Hartmann, & Wolf, 2008) and on the other
3
hand written examinations (Gaab, Sonderegger, Scherrer, & Ehlert, 2006; Ng, Koh, Mok,
Chia, & Lim, 2003). While the results for oral examinations are mostly homogenous, the
empirical picture is less clear for written examinations. Oral examinations were found to be
associated with increases in cortisol (Herbert, Moore, de la Riva, & Watts, 1986; Lacey et al.,
2000; Schoofs et al., 2008). For example we recently observed that cortisol concentrations of
university students were increased by more two fold immediately before undergoing an oral
exam (Schoofs et al., 2008). In written examinations results are less consistent. While some
studies report stress effect (Loft et al., 2007; Lovallo, Pincomb, Edwards, Brackett, & Wilson,
1986), other studies failed to find effects on cortisol (Spangler, 1997).
It is obvious that the results in the field of examination stress are heterogenic and a
consensus about the influence of exam stress on the neuroendocrine stress response has
not been reached until now. There are several possible reasons for these inhomogeneous
results. First there are large differences in the written examinations used in the different
studies (Stowell, 2003). While some authors investigated a single written examination
(Frankenhaeuser et al., 1978), other authors assessed the hormonal stress response during
a whole examination period (Loft et al., 2007). During a period of examinations anticipatory
effects might exert additional influences on the stress response. Additionally the impact of
the evaluated examination on the students’ life also differs between the studies. While some
studies evaluate matriculation examinations (Frankenhaeuser et al., 1978), other studies
evaluate the impact of final examinations in medical school (Zeller, Handschin, Gyr, Martina,
& Battegay, 2004) or written examinations in undergraduate students (Gaab et al., 2006; Ng
et al., 2003). These differences might account for the heterogeneity in the field of written
examinations but there is still need for further investigation. Especially the impact of
examination stress on the anticipatory stress response needs additional attention.
A reason for the fact that the results for oral examinations are more homogeneous than the
results for oral examinations might be that these two kinds of examinations differ in socialevaluative threat. While oral examinations always contain a social-evaluative threat because
of the listening and judging audience, written examinations lack this component. This lack of
4
social-evaluative threat, which is an important factor in laboratory research (Dickerson &
Kemeny, 2004), might also influence the magnitude of the stress response in real-life stress.
Although examinations are popular real-life stressors other stressors in university context
exist. Examples are oral presentations in university courses. These situations contain
performance pressure and social-evaluative threat induced by the listening audience and
therefore can be compared with oral examinations. However, the impact on the students’
overall grade level is typically smaller for oral presentations. Moreover the factor
“uncontrollability” (Dickerson & Kemeny, 2004) appears to be less present during oral
presentations, since the students can determine most of the action, in contrast to exams,
where the students have to respond to the raised questions. However, the impact of socialevaluative threat in university situations with mild performance pressure, low uncontrollability
but high social-evaluative threat has not been investigated yet. Thus the characterisation of
the HPA response to oral presentations is of interest.
In light of the heterogeneity of previous findings it becomes clear that the influence of
university stress on the HPA axis needs further investigation. The aim of the present study
therefore was to evaluate the impact of stress on the cortisol response in university students.
Therefore two studies were conducted. In a first study we assessed the influence of a single
written examination on the cortisol stress response. Additionally daytime cortisol
concentrations were assessed on the day before the examination and the day before the
control day. A second study was conducted to evaluate the influence of an oral presentation
on the cortisol stress response. For the written examination we hypothesized an anticipatory
stress response with higher cortisol concentrations on the day before the examination
compared to the day before the control day. We expected both the written examination and
the oral presentation to elicit a significant stress response because both types of
performance tests are potential stressors for students. Because of the stronger impact of
social evaluative threat in oral presentations we hypothesized that in the oral presentation
study a stronger cortisol response would be observable compared to the written examination
study.
5
MATERIALS AND METHODS
Written examination study
Thirty five undergraduate psychology students (4 males: mean age = 25.0 ± 1.12; 31
females: mean age = 23.42 ± 1.11 (mean ± SEM)) participated in this study. The averaged
BMI was 20.97 ± 0.39 kg/m2 for the females and 21.59 ± 1.92 kg/m2 for the males. Twenty
three female participants used oral contraceptives. No information about the stage of the
menstrual cycle was collected. Four participants suffered from hypothyroidism but were
under stable medicament substitution. Eight participants were smokers. Smokers reported to
smoke between 0.5 and 18 (7.5 ±2.36) cigarettes per day. Subjects gave written informed
consent and were paid for participating. The study was approved by the national ethic
committee of the German Psychological Association (DGPs).
Oral presentation study
37 students (28 females, 9 males) participated in the study. Three participants showed
cortisol concentrations above 100nmol/liter (indicative of sample contamination and/or acute
disease) and therefore were excluded from the analyses. Data of 34 students (7 males, 27
females) were analysed. The mean age of males was 25.28 ± 1.79 years. Mean age of
females was 24.96 ± 1.25 years. One female participant suffered from hypothyroidism but
was under stable medicament substitution. Sixteen of the 28 female participants used oral
contraceptives. The averaged body-mass-index for males was 24.67 ± 2.02 and for the
females 22.06 ± 0.68.
Experimental procedure
Written examination study
Subjects took part in written exams at the end of the winter semester (February or March; n =
20) or at the end of the following summer semester (July; n = 15). All exams started in the
morning at 9am or 10am and lasted about two and a half hours. Participants took part in a
control day taking place between 4-8 days after or before the exam. For practical reasons
6
participants could choose on which day they would participate in the control day. Nine
participants took part in the control session before the examination and the remaining 26
after the examination. This session started at the same time as the exams did (9am or 10am
respectively) and participants solved some filler tasks in a seminar room of the university.
Time of awakening was recorded on both days.
Saliva samples
In total participants collected ten saliva samples. Participants were told not to smoke, eat or
drink anything (except water) for at least 30 minutes prior to each saliva collection. Two
salivettes were handed out to the participants in front of the exam room. One sample was
collected immediately before the students entered the exam room and the second one was
given to the students with the instruction to collect saliva immediately after finishing the
exam. Students wrote down the time, when they collected the second saliva sample. On the
control day the saliva samples were collected at the same times as on the exam day. The
first saliva sample was collected at 9am or 10am and the second one at the same time as
students collected the sample at the exam day. Students who took part in the control day
before the examination were asked to collect the second saliva sample on the control day at
the time when the exam would probably end. Saliva samples were kept refrigerated and
brought to the exam or control day respectively.
Additionally to the saliva samples on the control and examination day, participants were
asked to collect three saliva samples on the day before examination and control day at
10am, 4pm and 9pm respectively. This was done to evaluate the daytime cortisol
concentrations on the day before a written examination in order to detect possible early
anticipatory cortisol increases. Saliva samples were kept refrigerated and were brought by
the participants to the university on the exam or control day respectively.
Saliva was collected using salivette collection devices (Sarstedt, Nuembrecht, Germany).
Cortisol was measured using a commercially available immunoassay (IBL, Hamburg,
7
Germany). Inter- and intra-assay variations were below 10%. Analyses were carried out at
Professor Kirschbaums laboratory at the Technical University of Dresden, Germany.
Oral presentation study
All participants gave an oral presentation in a university course. Saliva was collected before
the beginning of the presentation and immediately after finishing it. Proper sampling was
controlled by one of the authors (OTW). Additionally participants collected data after their
presentation at the identical times during listening to a different presentation in the same
university course. Saliva was collected and cortisol was analysed identical to the previous
study. Mean duration of the oral presentation was 43:58 (± 2:54) minutes. The oral
presentations started between 10 a.m. and 4 p.m. (mean 11:54 a.m. ± 0:20)
Statistical analysis
Differences in cortisol levels between academic assessments and control days were
tested by mixed models using a repeated measures design with an unstructured error
covariance matrix. Effect of interest were: average cortisol differences between academic
assessment and control day (main effect day), average differences between assessment
times within days (main effect time) and the difference in the time course of cortisol between
academic assessment and control day (interaction day x time). Analyses of written exams
were adjusted for gender, smoking status, season, oral contraceptive (OC) use and order of
measurement days (exam day or control day first), and time of getting up was included as a
time-varying covariate. Analyses of oral presentations were adjusted for sex, OC use, time of
day when the presentation was given and duration of the presentation. All analyses were
done using SPSS Statistics v17 (SPSS Inc., Chicago, USA). We used an alpha level of .05
for all statistical tests.
8
RESULTS
Written examination study
Cortisol concentrations on the day prior to the written exam (daytime cortisol concentrations)
Participants reported waking up at 8:28am (± 0:11) on the day prior to the examination day
and at 8:42 am (± 0:12) on the day prior to the control day. The wake up times were not
significantly different from each other (t(31) = -0.775, p = 0.44).
Cortisol measurements in the morning, afternoon and late evening on the day
preceding the exam (or the control day) are presented in Figure 1a and b. Results revealed
the expected decline of cortisol levels between 10am and 9pm (p < .001). Average cortisol
levels were higher on the day before the exam (p = .022). Although the test of differential
cortisol courses fell short of significance (p = .106), the differences in average cortisol levels
seemed to be largely due to differences in the 4pm cortisol levels (4pm diff = 1.4 nmol/L; p =
.002; 10am diff = 0.9 nmol/L, p = .313; 9pm diff = 0.4 nmol/L; p = .147). In contrast to the
cortisol concentrations on the exam day (see below), overall cortisol concentrations were
higher in participants who did the control and exam measurements during winter (p = .009),
and there was a trend towards higher cortisol levels in women (p = .064). OC usage and
smoking had no significant effect. Participants had higher cortisol levels when they reported
getting up later on that day (p = .011). Overall cortisol levels were higher in participants who
did the control measurements before the exam measurements (p < .001). Including the
interaction of order with exam in the model showed a borderline significant effect (p = .053;
see Figure 1a and b). Mean cortisol levels on the day before the exam were higher than
those on the control day only if the control day measurements were done after the exam (diff
= 1.2 nmol/L; p = .005) but not when they were done before the exam (diff = 0.3 nmol/L; p =
.617).
9
Fig. 1: Salivary cortisol concentrations before the day before the written exam and the day before the
control day for 10am, 4pm and 9pm for a) participants participating in the control day after the
examination (N=26) and b) participants participating in the control day before the examination (N=9;
results show mean ± SEM). Mixed model analysis revealed that cortisol concentrations were
significantly elevated on the day preceding the exam. Further analyses showed that this effect was
due to differences at 4pm (4pm diff = 1.4 nmol/L; p = .002). However this effect was only detected in
those participants who took part in the control day after the written exam (interaction between exam
day and order).
Cortisol concentrations on the exam day
10
Participants reported to wake up at approx. 6:52am (± 0:07) on the examination day
and at approx. 7:10am (± 0:06) on the control day. This difference (although relatively small)
revealed to be statistically significant (t(33) = 2.075, p < 0.05).
Cortisol concentrations on the day of the exam and the control day are shown in
Figure 2. Mean cortisol concentrations were slightly higher on the day of the exam (p = .030).
Cortisol concentrations on average were smaller at the second sampling point (post exam or
post control day; p < .001), and this circadian decline tended to be more pronounced on the
exam day (p = .067) due to a higher cortisol level before the exam (diff = 3.5 nmol/L; p =
.019). Similar to the analysis of the daytime cortisol concentrations, participants tended to
have higher overall cortisol concentrations when they reported getting up later on that day (p
= .085) and when they did the control day before the exam day (both p = .084). However, the
order of the measurement day did not interact with day and time, indicating that the cortisol
differences between exam and control day were similar in both conditions (in contrast to
results obtained for the daytime cortisol concentrations). In this analysis season, smoking,
gender and OC usage had no significant effect.
Fig. 2: Salivary cortisol concentrations before and after a written exam and a control day (N=35;
results show mean ± SEM). The exams lasted on average about 2 ½ hours and started in the morning
between 9 and 10 a.m. Mixed model analysis revealed that cortisol concentrations were significantly
elevated on the exam day, with the effect being most pronounced before the exam (diff = 3.5 nmol/L; p
= .019).
11
Oral presentation study
Results for the cortisol measurements before and after the oral presentation and the
control day are shown in Figure 3. The comparison of cortisol changes on these days
showed opposite trends, resulting in a negligible overall time effect (p = .764) but a highly
significant interaction day x time (p = .010). In addition, overall cortisol levels were clearly
higher on the day of the oral presentation (p < .001). While there was already a significant
difference before the oral presentation (diff pre = 5.1 nmol/L; p = .001), the difference
increased until after the presentation (diff post = 12.0 nmol/L; p < .001). This was due to a
significant decrease on the control day (diff pre-post = 3.1 nmol/L; p = .002) and a marked
increase, with higher variability, on the day of the oral presentation (diff pre-post = -3.8
nmol/L; p = .089). There was no significant influence of the time or duration of the
presentation. Men showed higher average cortisol levels (p = .035), but OC usage had no
significant effect. The time of day when the presentation was given as well as the duration of
the presentation had no significant influence on the measured cortisol concentrations.
Fig. 3: Salivary cortisol concentrations before and after an oral presentation and a control day (N=34;
results show mean ± SEM). Mixed model analysis revealed that cortisol concentrations were
significantly elevated before (diff pre = 5.1 nmol/L; p = .001) and after the oral presentation (diff post =
12.0 nmol/L; p < .001).
12
DISCUSSION
The aim of the present study was to characterize the cortisol stress response to different
forms of university stress. Therefore two studies were conducted and the cortisol stress
response to a written examination and an oral presentation in two samples of undergraduate
students was assessed. Additionally we assessed the cortisol concentrations on the day
before the written examination and the day before the control day to evaluate possible
anticipatory stress effects to the written examination.
For the written examination results revealed significantly higher cortisol concentrations on the
day preceding the exam. This effect was modulated by order, since it could only be detected
in participants who participated in the control day after the written exam. With respect to the
exam day itself participants showed again higher cortisol concentrations and this was most
pronounced before the exam. For the oral presentation results revealed substantial
differences before the presentation which further increased until the post presentation
measurement.
The finding of a hormonal stress response to academic stressors is in line with findings of
several studies investigating the influence of examinations on cortisol release (Al-Ayadhi,
2005; Frankenhaeuser et al., 1978; Lindahl, Theorell, & Lindblad, 2005; Lovallo et al., 1986;
Schoofs et al., 2008). However there are some studies reporting no significant influence of
examinations on cortisol release (Frankenhaeuser et al., 1978; Malarkey, Pearl, Demers,
Kiecolt-Glaser, & Glaser, 1995; Spangler, 1997) or even a decrease (Loft et al., 2007). These
inhomogenous effects might be in part due to the differences in the experimental designs. As
Stowell (2003) pointed out are there some problems in comparing different studies in the field
of examination stress. Studies reporting significant elevated cortisol responses to
examination stress use different designs. While some studies assess the hormonal response
to one discrete examination (Schoofs et al., 2008; Spangler, 1997) other studies evaluate the
cortisol concentrations during longer periods of examinations (Loft et al., 2007; Weekes et
al., 2006). Comparability of the studies is furthermore limited because of the fact that some
studies do not report if the examinations were oral or written examinations (Al-Ayadhi, 2005;
13
Lovallo et al., 1986; Malarkey et al., 1995). While results for written examinations are
inhomogeneous oral examinations have been repeatedly found to produce a strong stress
response (Herbert et al., 1986; Schoofs et al., 2008). For example a recent study of ours
evaluated the impact of an oral examination on the acute cortisol release and found
substantially (two to three fold) elevated mean cortisol concentrations on the exam day
(Schoofs et al., 2008). A characteristic of oral examinations is the experience of social threat.
In laboratory studies social threat is known to be a strong factor in determining the size of the
HPA response (Dickerson & Kemeny, 2004) but its impact on naturalistic stressors has not
been evaluated sufficiently yet. In our oral examination study grade pressure was combined
with social-evaluative threat triggered by the presence of an auditor (the professor as the
main examiner present at the oral exam) and a co-auditor (a co-worker taking notes;
(Schoofs et al., 2008). Written examinations on the other hand also induce grade pressure,
but the experience of social threat is much weaker. Students in written examinations have to
show their knowledge about a special topic but the written examination is graded afterwards
without the students being present. Therefore the experience of social threat is weaker
compared to an oral examination where the performance is graded and assessed directly
when the students are present. In line with these arguments the present written examination
study revealed a significant but small effect of the exam on salivary cortisol concentrations.
An interesting finding was observed by evaluating cortisol concentrations one day before the
written examination. Cortisol concentrations of the students were already elevated on the day
prior to the exam, indicative of an anticipatory HPA response. A recent study in ballroom
dancers (Rohleder, Beulen, Chen, Wolf, & Kirschbaum, 2007) observed anticipatory HPA
responses several hours before the start of the tournament. Our findings replicate and
extend these observations by demonstrating elevated cortisol concentrations on the day
preceding the exam. It has to be noted that an anticipatory HPA response on the day
preceding the exam could only be detected in those participants in whom the control day
took part after the exam day. Thus students who were approx. one week away from a written
exam might already show elevated cortisol concentrations, which would support the idea that
14
exam periods are characterized by elevated cortisol concentrations (e.g. see Loft et al.,
2007; Weekes et al., 2006). In contrast students who have completed an exam about one
week ago appear to show already a normal (lower) HPA activity when measured during the
course of the day. This finding emphasizes the need to pay close attention to the issue of
order as well as temporal distance between the exam and control condition in future studies
on this issue (see Stowell, 2003).
An interesting side finding was the fact that cortisol levels were overall higher when the
sampling took place during the winter months. This is in line with other studies suggesting
that HPA activity is stronger in winter months (King et al., 2000; Walker, Best, Noon, Watt, &
Webb, 1997) and indicates that seasonal factors are able to influence the HPA response in
humans.
Another important modulating variable was wake up time. Participants who reported to wake
up later displayed in both parts of the written exam study higher cortisol concentrations. This
highlights the need to pay close attention to inter as well as intra-individual alterations in
wake up time when conducting studies investigating HPA activity/reactivity.
In order to evaluate another form of university stress in students, the second study was
conducted. Students had to perform oral presentations in university courses in front of the
course. Results of the oral presentation study show that the oral presentations elicited a
strong cortisol stress response which resulted in elevated cortisol concentrations before and
after the oral presentation. The cortisol elevations were much more pronounced when
compared to the written exam. However, compared to our previous oral examination study
(Schoofs et al., 2008) the effects were smaller. While a direct comparison of these different
studies is problematic, the three studies discussed were highly similar with respect to sample
size, gender distribution, and OC use.
It seems that the social-evaluative threat in oral presentations makes these situations more
stressful (with respect to an HPA activation) than written examinations. Oral presentations on
the other hand seem to be less stressful than oral examinations, maybe because students
experience an oral presentation as less uncontrollable as an oral exam. It is known from
15
laboratory research that social-evaluative threat in combination with uncontrollability are high
potent stressors (Dickerson & Kemeny, 2004). From the present results this also seems to
be the case for real-life. Nevertheless, it has to be mentioned that of course social-evaluative
threat is not the only factor that differs between oral presentations, oral examinations and
written examinations. Other factors may be novelty, preparedness or predictability (Mason,
1968).
We found some evidence for sex differences in the two current studies, but the effects were
not consistent. Moreover they reflected higher overall cortisol concentrations in women
(exam study) or men (oral presentation study) rather than differences in cortisol reactivity.
Because of the small number of male participants in the current studies these findings should
be interpreted with caution.
The present results reveal no influence of oral contraceptives in the written examination
study and the oral presentation study. In laboratory stress studies the use of oral
contraceptives is known to alter the cortisol stress response in women, which might be in
part mediated by an increased production of the cortisol binding globulin CBG. Women using
oral contraceptives show a blunted free salivary stress response to psychosocial laboratory
stressors like the Trier Social Stress Test (Kirschbaum, Kudielka, Gaab, Schommer, &
Hellhammer, 1999). Our recent oral exam study found no influence of oral contraceptives on
the cortisol stress response (Schoofs et al., 2008). Similarly in the present studies no impact
of OC use was detected. It appears that the inability of OC using women to mount a free
cortisol response is restricted to moderate and surprising stressful events induced in the
laboratory, which most likely reflect a single brief HPA activation. In contrast the anticipatory
HPA response to social evaluative threat appears to start hours (Rohleder et al., 2007) or
days (see daytime cortisol concentrations of the written exam study) ahead of the event and
might thus allow the organism to assure a robust free cortisol increase via a feedback based
repeated activation of the axis.
16
There are several limitations of our two studies which need to be acknowledged. We
investigated the effects of a written exam and an oral presentation in two different samples of
students. This limits the comparability between the two situations. Ideally we would have
tested the same students in those two different real life stressors. In the context of this study
such an approach was not feasible due to organisational issues, since most students we had
access to had to take part in a written exam or an oral presentation. However least at a
descriptive level (sample size, male female ratio, percentages of women using OCs) the two
study groups were quite similar.
The sample size was medium (n=35 for the written examination study and n = 34 for the oral
presentation study) and was restricted to psychology students. Although we conducted
analysis for the influence of oral contraceptives it was not possible to control for the phase of
menstrual cycle. Additionally only four males participated in the written examination study
and seven males in the oral presentation study but this mirrors the fact that much more
females study psychology in Germany and male students are thus harder to find. Thus the
potential influence of sex (or gender) could not be addressed with an adequate power in this
study.
The HPA response to academic stressors might be influenced by anxiety and preparedness.
It thus would have been desirable to measure these constructs with the current study.
Another aspect is the fact that we did not have any information about the performance of the
participants in the written examination. Although it would be interesting to assess possible
relationships between performance and the cortisol response, we did not collect information
about performance because of privacy reasons.
For the assessment of daytime cortisol levels participants were instructed to collect saliva
during the day on their own, without any control of compliance. An ambulatory compliance
assessment as described by Broderick et al. (2004) would have been desirable, but was not
feasible in the present study. At least the proper sampling of saliva before and after the exam
as well as before and after the oral presentation and the respective control days were
controlled by the investigators.
17
Another limitation is the fact that we did not assign participants randomly to the control
condition before or after the written examination. While such an approach would have been
desirable from a methodological point of view this was not feasible in the framework of the
current study since otherwise participation would have decreased further. This is an example
of the sort of compromises a field study has to make. A possible anticipatory stress effect
might have influenced the cortisol concentrations on the control day, when it took place
before the examination. In fact this is exactly what we observed. Daytime cortisol
concentrations were only elevated on the day preceding the exam in the participants who
had their control day after the exam day. An alternative explanation could be that participants
with a better preparation for the exam or with lower anxiety choose the control day before the
examination, while participants with higher anxiety and a worse stress management choose
the day after the examination. Since we did not randomise the order of exam and control
days we can not decide between these different explanations for our empirical findings.
We did not control for additional examinations around the time of the assessed written
examination or the control day. An exam period could be associated with chronic stress
leading to altered HPA activity which might influence the stress response to an acute
stressor (Loft et al., 2007). Additionally chronic examination stress might influence cortisol
concentrations on the control day as well (Weekes et al., 2006), which in our study was
about one week apart from the exam itself. Thus in future studies an additional assessment
of baseline cortisol concentrations several weeks before the exam period would be desirable.
In addition measurements of chronic stress should be included.
Cortisol is known to shown a strong circadian rhythm and the HPA reactivity might differ
between the morning and the afternoon (Dickerson & Kemeny, 2004), but see Kudielka and
Kirschbaum (2005). The written exams always took place in the morning, while the oral
presentations took part in the morning, at noon or in the afternoon. Even though we found no
evidence that the response to the oral presentation was modulated through time of day we
can nevertheless not exclude the possibility that the more pronounced response to the oral
18
presentations is in part mediated by the fact that they differed in their starting time from the
written exams.
An additional factor that can influence HPA reactivity is the individual’s chrono type. Morning
types were found to show higher cortisol morning levels than evening types (Bailey &
Heitkemper, 1991; Bailey & Heitkemper, 2001; Griefahn & Robens, 2008; Kudielka,
Bellingrath, & Hellhammer, 2007; Kudielka, Federenko, Hellhammer, & Wust, 2006).
Moreover an exam in the morning may be more stressful for evening types than for morning
types because the conditions are less optimal for the evening type (May & Hasher, 1998).
Therefore future studies on this topic might want to collect information about the chronotype
of their participants.
In sum the present studies report an anticipatory stress response to a written examination.
Cortisol concentrations on the day before the examination were elevated indicative of an
anticipatory HPA response. Similarly cortisol concentrations were elevated immediately prior
to the exam. Additionally in a second sample a cortisol stress response was observed to an
oral presentation. Cortisol concentrations were elevated before and after the presentation
and the effects were larger than those observed in response to the written exam. When
compared to our previous oral examination study (Schoofs et al., 2008) the current data
appear to suggest that written examinations are weaker stressors than oral examinations at
least for their impact on the HPA axis. Oral presentations on the other hand seem to have
less impact on the HPA axis than oral examinations but more impact than written
examinations. A reason for that might be that oral examinations and oral presentations
contain social-evaluative threat but that written examinations lack this factor. This
interpretation of the current findings would support the notion that social evaluative threat is a
major determent of the acute HPA response to challenge. However, this hypothesis needs to
be substantiated with additional studies comparing cortisol responses to different real life
stressors, ideally within the same participants.
19
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22
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
6 D I S K U S S I ON
UND
87
AU S BLIC K
6.1 Zusammenfassung der Studien
Das Ziel der drei durchgeführten Studien war die Untersuchung und Spezifizierung des Einflusses basaler Cortisolspiegel (Studie 1) und psychosozialen Stresses (Studie 2) auf die
Gedächtnisleistung sowie die Spezifizierung von Faktoren und stressauslösenden Situationen außerhalb des Laborkontextes (Studie 3). Für diese Fragestellung wurden drei Studien
durchgeführt. In den ersten beiden Studien, den Gedächtnisstudien, wurde jeweils dasselbe
Gedächtnismaterial verwendet. Dabei handelte es sich um Bilder, die mit einem Begleitsatz,
welcher zusätzliche Informationen erhielt, präsentiert wurden. Es wurden jeweils 5 emotional
nicht erregende neutrale, 5 emotional erregende positive und 5 emotional erregende negative Bilder verwendet, wobei die positiven und negativen Bilder in der ersten Studie zu der Kategorie „emotional erregend“ zusammengefasst wurden. In den beiden ersten Studien wurde
ein verzögerter Gedächtnistest eingesetzt, der aus einer freien Abrufaufgabe und einer Multiple-Choice Aufgabe bestand. In Studie 2 wurde zusätzlich eine direkte freie Abrufaufgabe
verwendet, die unmittelbar nach der Enkodierung durchgeführt wurde.
In der ersten Studie wurde zunächst der Einfluss basaler, also natürlich zirkulierender Cortisolspiegel auf die Gedächtnisleistung in einer weiblichen Stichprobe (N=56) untersucht. Zusätzlich wurde in dieser Studie der Einfluss der Enkodierungsstrategie betrachtet. Die Probanden erhielten entweder eine explizite Enkodierungsinstruktion, bei der die Versuchspersonen über den folgenden Gedächtnistest informiert wurden oder eine implizite Enkodierungsinstruktion, bei der die Probanden keine Information über den Gedächtnistest erhielten.
Der Faktor der Enkodierungsstrategie wurde untersucht, um hieraus Implikationen für die
nachfolgenden Studien zu erhalten. In der zweiten Studie wurde aufgrund der Ergebnisse
der ersten Studie eine explizite Lerninstruktion verwendet. Die zweite Studie wurde durchgeführt, um die Auswirkungen eines psychosozialen Stressors (TSST) auf die Gedächtniskonsolidierung näher zu betrachten. Die zweite Studie wurde an einer für das Geschlecht gemischten Stichprobe (N=58; 28 Frauen und 30 Männer) durchgeführt, um den Einfluss dieses Faktors auf eventuelle Stresseffekte zu kontrollieren.
In der dritten Studie schließlich wurde an zwei unabhängigen Stichproben untersucht, welchen Einfluss zwei universitäre Stresssituationen (schriftliche Klausur, N= 35 und mündliches
Referat, N=34) auf die hormonelle Stressreaktion haben.
Die Ergebnisse der ersten Studie zeigten keinen Effekt der Enkodierungsstrategie auf die
Leistung der Probandinnen in dem durchgeführten verzögerten Gedächtnistest. Es fand sich
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
88
kein Unterschied in der Gedächtnisleistung zwischen der impliziten und der expliziten Enkodierungsinstruktion. Jedoch wurde ein positiver Zusammenhang zwischen der Höhe der basalen Cortisolspiegel und der Gedächtnisleistung für emotional erregende, nicht aber für
emotional neutrale Items berichtet. Des Weiteren zeigte sich, dass die gefundenen Zusammenhänge lediglich in der Gruppe der expliziten Enkodierungsstrategie auftraten. Die Ergebnisse der Studie deuten somit darauf hin, dass höhere natürlich zirkulierende und nicht durch
Stress erhöhte Cortisolspiegel das explizite Gedächtnis für emotional erregende Bilder
verbessern können.
Die Ergebnisse der zweiten Studie zeigten eine deutliche hormonelle Reaktion auf den
Stressor, die sich in höheren Cortisol- und Alpha-Amylasespiegeln der Stressgruppe nach
dem Stressor äußerte. In dieser Studie zeigten sowohl männliche, als auch weibliche Probanden zudem eine affektive Stressreaktion. Zusätzlich zu dieser hormonellen und affektiven
Reaktion zeigte sich ein positiver Effekt des Stressors, der nach der Enkodierung eingesetzt
wurde, auf die Gedächtnisleistung für neutrale Bilder. Bei einer nach den Geschlechtern getrennten Analyse zeigte sich dieser gedächtnisfördernde Effekt des Stressors nur bei männlichen Probanden. Das Gedächtnis für positive und negative Bilder wurde nicht durch den
Stressor beeinflusst. Zusätzlich zeigte sich ein positiver korrelativer Zusammenhang zwischen der Cortisolantwort und der Gedächtnisleistung für neutrale Items, der sich für beide
Geschlechter finden lies, sowie ein Trend für einen positiven Zusammenhang zwischen der
Cortisolantwort und der Gedächtnisleistung für negative Bilder in der Gesamtstichprobe. Die
Ergebnisse der zweiten Studie deuten darauf hin, dass Stress nach der Enkodierung das
Gedächtnis für neutrale Items verbessern kann, ohne einen signifikanten Einfluss auf negative und positive Bilder zu haben.
In der dritten Studie schließlich wurden nicht die Zusammenhänge zwischen Stress und Gedächtnis untersucht, sondern zwei unterschiedliche naturalistische Stressoren verglichen, um
Aussagen darüber treffen zu können, welche Faktoren außerhalb des Laborsettings zu einer
Stressreaktion führen. Dazu wurden die Cortisolreaktionen auf eine schriftliche Klausur sowie eine mündliche Referatssituation bei männlichen und weiblichen Studierenden untersucht. Es zeigte sich für die schriftliche Prüfung, dass die Cortisolspiegel einen Tag vor der
Prüfung erhöht waren, dies allerdings lediglich bei Probanden, die den Kontrolltag nach der
Prüfung hatten. Am Prüfungstag selber waren ebenfalls im Vergleich zum Kontrolltag erhöhte Cortisolspiegel zu beobachten, wobei diese lediglich vor der Prüfung, nicht aber nach der
Prüfung signifikant erhöht waren. Bei der mündlichen Referatssituation zeigten sich deutlich
erhöhte Cortisolkonzentrationen vor dem Referat, die während der Referatssituation weiter
anstiegen. Aus dieser Studie lässt sich ableiten, dass beide beobachteten Situationen signi-
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
89
fikante Stresssituationen im Leben der Studierenden darstellen, die mündlichen Referate
aber zu einer deutlicheren Cortisolausschüttung führen, als die schriftlichen Klausuren.
6.2 Diskussion der Ergebnisse
6.2.1
Die hormonelle Stressreaktion
In der zweiten Studie wurde als psychosozialer Stressor der Trier Sozial Stress Test (TSST;
Kirschbaum et al. 1993) eingesetzt. Es zeigte sich, dass dieser Stressor zu einer hormonellen Stressreaktion führte, die sich in erhöhten Cortisol und Alpha-Amylasewerten in der
Stressgruppe nach dem Stressor äußerte, was die Validität des TSST und die Befunde verschiedener Stressstudien (Dickerson und Kemeny, 2004; Kudielka und Kirschbaum, 2003;
Nater, La Marca, Florin, Moses, Langhans, Koller, Ehlert, 2006; Rohleder, Nater, Wolf, Ehlert, Kirschbaum, 2004) unterstützt. Die Befunde der zweiten Studie zeigen somit, dass der
TSST erfolgreich eine hormonelle Stressreaktion in der Stressgruppe erzeugte und werden
daher durch die aktuelle Forschungslage zum Einfluss von Stress auf die hormonelle Stressreaktion gestützt.
In der dritten Studie wurde die Cortisolreaktion auf zwei verschiedene naturalistische Stressoren untersucht. Dabei zeigte sich für die schriftliche Klausur eine antizipatorische Stressreaktion, die sich in erhöhten Cortisolspiegeln am Tag vor der Prüfung äußerte. Zudem wurden erhöhte Cortisolspiegel am Prüfungstag selber gefunden, hier allerdings nur vor der Prüfung nicht aber danach. Für das mündliche Referat zeigte sich eine deutliche Stressreaktion
mit erhöhten Cortisolspiegeln vor und nach dem Referat, wobei die Cortisolausschüttung
während des Referats weiter anstieg. Die dritte Studie konnte somit zeigen, dass naturalistische Stressoren im universitären Prüfungskontext in der Lage sind hormonelle Stressreaktionen auszulösen. Dieser Befund deckt sich mit Befunden anderer Studien aus diesem Bereich, die erhöhte Cortisolausschüttungen in Reaktion auf Prüfungssituationen zeigen konnten (Al-Ayadhi, 2005; Frankenhaeuser et al., 1978; Lindahl, Theorell, Lindblad, 2005; Lovallo
et al., 1986; Schoofs et al., 2008). Nichtsdestotrotz herrscht im Rahmen der naturalistischen
Prüfungsstressoren kein einheitliches Befundbild, da auch Studien existieren, die keinen Effekt von Prüfungen auf die Cortisolantwort (Frankenhaeuser et al., 1978; Malarkey, Pearl,
Demers, Kiecolt-Glaser, Glaser, 1995; Spangler, 1997) oder sogar eine reduzierte Cortisolauschüttung (Loft et al., 2007) berichten. Als Ursache für diese heterogene Befundlage kann
die Unterschiedlichkeit der untersuchten Prüfungssituationen angenommen werden (Stowell,
2003). Bisherige Studien untersuchten entweder mündliche (Herbert et al., 1986; Schoofs et
al., 2008) oder schriftliche (Frankenhaeuser et al., 1978; Lindahl et al., 2005) Prüfungen, erhoben die Stressreaktion zu einem Prüfungszeitpunkt (Schoofs et al., 2008; Spangler, 1997)
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
90
oder während einer längeren Prüfungsperiode (Loft et al., 2007; Weekes, Lewis, Patel, Garrison-Jakel, Berger, Lupien, 2006) oder berichten gar nicht, um welche Art Prüfung es sich
handelte (Al-Ayadhi, 2005; Lovallo et al., 1986; Malarkey et al., 1995). Eine Vergleichbarkeit
der Studien ist daher schwierig. Dennoch lässt sich im Bereich der Prüfungsstudien festhalten, dass die Befundlage für mündliche Prüfungen ein einheitlicheres Bild mit erhöhten Cortisolspiegeln zeigt, als schriftliche Prüfungen (Stowell, 2003). Betrachtet man mündliche und
schriftliche Leistungssituationen im universitären Kontext, so wird deutlich, dass sich diese
Situationen durch verschiedene Faktoren unterscheiden. Während im laborexperimentellen
Kontext die stressauslösenden Faktoren für Laborstressoren bekannt sind, wurden diese bei
naturalistischen Prüfungssituationen bisher nicht untersucht. Einen starken Einfluss auf die
Höhe der Cortisolausschüttung im Labor übt der Faktor der Bedrohung des sozialen Selbst
aus (Dickerson und Kemeny, 2004). Aus den Befunden der dritten Studie dieser Arbeit lässt
sich der Schluss ziehen, dass dieser Faktor auch im naturalistischen Stressbereich eine große Bedeutung hat. Während die betrachtete schriftliche Prüfung in einem großen Hörsaal
stattfindet, in dem die Studierenden die Arbeit alleine und ohne direktes Feedback lösen, ist
die Situation bei einem Referat sehr viel weniger anonym. Hier stellen die Studierenden ihr
Können und Wissen im Beisein ihrer Kommilitonen und Dozenten dar und erhalten direkten
verbales und nonverbales Feedback. Die Bedrohung des sozialen Selbst ist also bei Referaten deutlich stärker ausgeprägt, als bei schriftlichen Prüfungen, wohingegen der Leistungsdruck vergleichbar ist. Da sich in der dritten Studie für die schriftliche Prüfung eine moderate,
für das Referat jedoch eine deutliche und starke Stressreaktion zeigte, scheint auch bei naturalistischen Stressoren die Bedrohung des sozialen Selbst eine zentrale Rolle einzunehmen.
Diese Interpretation ist natürlich mit einer gewissen Vorsicht zu betrachten, da sich schriftliche und mündliche Leistungssituationen an der Universität durch mehrere Faktoren unterscheiden, wobei die Bedrohung des sozialen Selbst nur einer davon ist. Neben diesen Unterschieden stellt sich auch die Frage, welchen Einfluss die individuelle Vorbereitung und
Ängstlichkeit der Probanden auf die Stressantwort hatten und ob die Stärke der Stressreaktion mit den tatsächlichen Leistungen zusammenhing, da diese Faktoren nicht erhoben wurden. Somit bleiben einge Fragen unbeantwortet und benötigen weitere Forschungsbemühungen.
Die Ergebnisse der dritten Studie zeigen zusätzlich weitere interessante Aspekte der hormonellen Stressreaktion bei naturalistischen Stressoren. Zum einen zeigte sich am Tag vor der
schriftlichen Klausur eine antizipatorische Stressreaktion, die sich in erhöhten Cortisolspiegeln äußerte. Daraus und aus weiteren Befunden zu antizipatorischen Stressreaktionen
(Rohleder et al., 2007) lässt sich schlussfolgern, dass im naturalistischen Setting angekündigte und bekannte Stresssituationen nicht nur in der akuten Stressphase, sondern bereits
vorher zu einer verstärkten Aktivität der HHNA führen. Darüber hinaus beobachtete die dritte
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
91
Studie diese antizipatorische Stressreaktion nur bei Probanden, die den Kontrolltag nach der
Prüfung hatten. Daraus wird deutlich, dass nicht nur am Tag des Stressors selber, sondern
bereits mehrere Tage vorher die Aktivität der HHNA stärker zu sein scheint, als an Tagen
ohne kommende Prüfung. Daraus lässt sich ableiten, dass die HHNA während längeren Prüfungsphasen und bei einzelnen Prüfungen bereits mehrere Tage vorher eine verstärkte Aktivität zeigt (Loft et al., 2007; Weekes et al., 2006). Die Tatsache, dass die Probanden nicht
randomisiert den Kontrollbedingungen zugeordnet wurden, sondern frei wählen konnten, ob
sie vor oder nach der Klausur an der Kontrollsituation teilnehmen wollten, stellt allerdings
eine Schwäche der Studie dar. Somit kann nicht ausgeschlossen werden, dass weitere Faktoren, wie z.B. die Vorbereitung der Probanden oder eine geringe allgemeine Ängstlichkeit
die Effekte beeinflusst haben. Zudem wurden weitere Klausuren um den Zeitpunkt der erfassten Klausur und weitere Referate um den Zeitpunkt des erfassten Referats nicht erhoben, so dass die Möglichkeit einer chronischen Stressreaktion bei einigen Probanden nicht
ausgeschlossen werden kann.
Neben dem beobachteten Einfluss der Reihenfolge des Kontrolltags zeigten sich in der der
dritten Studie zusätzlich noch Einflüsse der Jahreszeit sowie der Aufwachzeit der Probanden. Während die beobachteten und zu weiteren Befunden (King, Rosal, Ma, Reed, Kelly,
Stanek, III, Ockene, 2000; Walker, Best, Noon, Watt, Webb, 1997) passenden höheren Cortisolspiegel in den Wintermonaten den Einfluss der Jahreszeit verdeutlichen, zeigen die höheren Cortisolspiegel von Probanden, die später aufgestanden sind die Bedeutung inter- und
intraindividueller Unterschiede, die häufig bei Betrachtungen der Stressreaktion nicht kontrolliert werden.
6.2.1.1 Geschlechtsunterschiede
Bei den durchgeführten Stressstudien zeigten sich sowohl für den Laborstressor, als auch für
den naturalistischen Stressor Geschlechtsunterschiede. Diese Stressreaktion auf den TSST
war bei Männern ausgeprägter, als bei Frauen. Dieser Befund spiegelt die Ergebnisse anderer Studien wieder, die ebenfalls zeigen, dass Frauen weniger stark auf psychosoziale Laborstressoren reagieren, als Männer (Kirschbaum et al., 1992; Stroud et al., 2002).
Während die Geschlechtsunterschiede bei Laborstressoren deutlich und homogen sind, zeigt
sich bei den in der dritten Studie erfassten Prüfungssituationen ein weniger deutliches und
gegenläufiges Bild. Für die Referatssituation zeigten sich wie auch beim TSST höhere Cortisollevel bei Männern, als bei Frauen, wohingegen Frauen bei der schriftlichen Prüfung höhere Cortisolspiegel zeigten, als Männer. Die männlichen Stichproben in der dritten Studie waren allerdings sehr klein (4 Männer bei der schriftlichen Klausur und 9 Männer bei dem Referat), so dass Aussagen über Geschlechtsunterschiede nur mit großer Vorsicht getroffen
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
92
werden können. Ein weiterer Einflussfaktor auf die hormonelle Stressreaktion zeigt sich in
der Zusammensetzung der weiblichen Stichprobe. Hier wurden Frauen mit und ohne hormonelle Verhütung eingeschlossen. Aus Laborstudien ist bekannt, dass hormonelle Kontrazeptiva die Stressantwort modulieren, was durch die vermehrte Produktion des Cortisol Bindungsglobulin vermittelt wird (Kirschbaum et al., 1999). In der dritten Studie hingegen zeigte
sich jedoch keine Einfluss von oralen Kontrazeptiva, was mit Befunden anderer Prüfungsstudien übereinstimmt (Schoofs et al., 2008). Es scheint also, dass hormonelle Kontrazeptiva
zwar die Stressantwort auf akute und überraschende Stresssituationen im Labor beeinflussen, nicht aber die hormonelle Stressreaktion auf bekante und mit einer antizipatorischen
Stressantwort einhergehenden naturalistische Stressoren.
Insgesamt lässt sich in Bezug auf die hormonelle Stressreaktion festhalten, dass sowohl der
TSST als Laborstressor, als auch Leistungssituationen im universitären Kontext valide Stressoren zur Initiierung der HHNA darstellen. Für den Bereich der naturalistischen Stressoren
konnten verschiedene Faktoren identifiziert werden, welche die Stressreaktion modulierend
beeinflussen. Im Bereich des Laborstresses konnten die bekannten und in der hier durchgeführten Laborstudie betrachteten Einflussfaktoren bestätigt werden. Abbildung 4 zeigt eine
Zusammenfassung derjenigen Einflussfaktoren, die im Rahmen dieser Promotionsarbeit betrachtet wurden.
Abbildung 4: Einflussfaktoren auf die Stressantwort in Reaktion auf naturalistische Stressoren und Laborstressoren. Für Laborstressoren zeigte sich ein Einfluss des Geschlechts, hormoneller Verhütung
sowie der Bedrohung des sozialen Selbst. Die Bedrohung des sozialen Selbst sowie das Geschlecht beeinflussen ebenfalls die Reaktion auf naturalistischen Stressor. Zudem zeigte sich ein Einfluss von Aufwachzeit und Jahreszeit.
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
6.2.2
93
Die Zusammenhänge zwischen Cortisol, Stress und freier Abrufaufgabe
Die erste Studie wurde durchgeführt, um mögliche Zusammenhänge zwischen basalen Cortisolspiegeln und dem Gedächtnis für emotional neutrale und emotional erregende Bilder
aufzudecken. Zusätzlich wurde der Einfluss der Enkodierungsstrategie erhoben. In der zweiten Studie wurde darauf aufbauend der Einfluss eines psychosozialen Stressors auf die Gedächtniskonsolidierung dieser Stimuli untersucht.
Der in der ersten Studie gefundene positive Zusammenhang zwischen der Höhe der Cortisolspiegel und der Gedächtnisleistung für emotional erregende Stimuli wird durch Studien
unterstützt, die den Effekt von Cortisol oder Stress auf die Gedächtnisbildung untersucht haben. Dabei zeigten sich positive Effekte eines Stressors sowohl auf die Enkodierung emotional erregender Items (Jackson, Payne, Nadel, Jacobs, 2006; Jelicic et al., 2004; Payne et al.,
2007; Schwabe et al., 2008) als auch auf die Konsolidierung (Andreano und Cahill, 2006;
Beckner et al., 2006; Cahill et al., 2003; Smeets et al., 2006). Auch pharmakologische Studien zeigten positive Effekte auf die Gedächtnisbildung für emotional erregende Stimuli
(Buchanan und Lovallo, 2001; Kuhlmann und Wolf, 2006b). Die in der ersten Studie berichteten positiven Zusammenhänge zwischen der Höhe basaler Cortisolspiegel und dem Gedächtnis für emotional erregende Bilder unterstützen diese Befunde. Zudem weiten sie die
Befunde zu erhöhten Cortisolwerten und Stress aus, indem sie die Bedeutung von basalen
Cortisolspiegeln für das emotionale Gedächtnis zeigen.
Wie in verschiedenen Stress- (Abercrombie et al., 2006; Cahill et al., 2003; Jelicic et al.,
2004; Payne et al., 2007; Payne et al., 2006; Schwabe et al., 2008; Smeets et al., 2008) und
pharmakologischen Studien (Buchanan und Lovallo, 2001; Kuhlmann und Wolf, 2006b) berichtet wurde, wurde auch in der ersten Studie ein stärkerer Effekt für emotional erregende,
als für neutrale Stimuli beobachtet. Als verantwortlich für diese stärkeren Effekte auf emotional erregendes Material wird eine Interaktion zwischen Cortisol und Amygdalaaktivität angenommen (Roozendaal, Okuda, Van der Zee, McGaugh, 2006b). Für die gedächtnisfördernden Effekte der Emotionalität der Stimuli ist hierbei nicht die Valenz, sondern die ausgelöste
Erregung bestimmend. Während die Valenz der Stimuli präfrontal verarbeitet wird, geht mit
der Verarbeitung emotional erregender Stimuli eine Aktivierung der Amygdala einher
(Kensinger und Corkin, 2004; LaBar und Cabeza, 2006). Die noradrenerge Aktivierung der
Amygdala übt eine modulierende Wirkung auf die Aktivität des Hippocampus aus, so dass
eine Interaktion dieser beiden Hirnstrukturen für die stärkeren Effekte von Cortisol und Stress
auf emotional erregende Items angenommen wird (Roozendaal et al., 2006b). Diese Interaktion scheint den Befunden der ersten Studie folgend nicht nur bei erhöhten Cortisolspiegeln,
sondern auch bei basalen Cortisolspiegeln bedeutsam zu sein.
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
94
Die zweite Studie wurde durchgeführt, um den Einfluss erhöhter Cortislspiegel auf die Gedächtniskonsolidierung zu untersuchen. Es zeigte sich für die Stressgruppe ein verbessertes
Gedächtnis für neutrale Items. Für positive und negative Bilder zeigte sich kein Effekt. Zusätzlich wurden positive Korrelationen zwischen der Cortisolreaktion auf den Stressor und
der Gedächtnisleistung für neutrale Bilder berichtet. Zudem zeigte sich ein Trend für einen
positiven Zusammenhang zwischen der Cortisolantwort und der Gedächtnisleistung für negative Bilder. Der positive Effekt des Stressors auf die Gedächtniskonsolidierung spiegelt
Befunde aus human- und tierexperimentellen Stressstudien wieder. Sowohl im Human(Andreano und Cahill, 2006; Beckner et al., 2006; Cahill et al., 2003; Smeets et al., 2008),
als auch im Tierbereich (Akirav et al., 2004; Akirav, Sandi, Richter-Levin, 2001; Roozendaal,
de Quervain, Ferry, Setlow, McGaugh, 2001; Roozendaal et al., 1999; Sandi et al., 1997)
zeigten sich positive Effekte von psychosozialem Stress, der nach der Enkodierung stattfand
auf
die
Gedächtnisleistung.
Allerdings
zeigten
humanexperimentelle
Stressstudien
(Abercrombie et al., 2006; Smeets et al., 2008; Cahill et al., 2003) einen stärkeren Effekt auf
emotional erregende Items, als auf neutrale Items. Die Befunde der zweiten Studien werden
somit nicht durch diese Studien gestützt. Allerdings berichten einige Studien auch Effekte auf
sowohl emotional erregende, als auch neutrale Items (Abercrombie et al., 2003) sowie positive Effekt auf die Konsolidierung von neutralen Items in Designs, in denen keine emotional
erregenden Stimuli verwendet wurden (Andreano und Cahill, 2006; Beckner et al., 2006). In
der zweiten Studie fand sich lediglich ein Trend für einen positiven korrelativen Zusammenhang zwischen der Cortisolantwort auf den Stressor und der Gedächtnisleistung für negative
Bilder, der jedoch nicht signifikant wurde.
Somit zeigten sich in den beiden durchgeführten Gedächtnisstudien unterschiedliche Ergebnisse. Während in Studie eins ein positiver Zusammenhang zwischen den basalen Cortisolspiegeln und der Gedächtnisleistung beobachtet wurde, zeigte sich in Studie zwei ein positiver Einfluss des Stressors und erhöhter Cortisolspiegel auf die Gedächtnisleistung für
neutrale Items. Diese auf den ersten Blick gegenläufigen Ergebnisse lassen jedoch bei genauerer Betrachtung auf einen wichtigen modulierenden Faktor, nämlich die Interaktion zwischen Erregung durch die Stimuli und die Erregung durch die Testsituation, schließen.
Die Zusammenhänge zwischen basalen Cortisolspiegeln und der Gedächtnisleistung für
emotional erregende Bilder wurden in der ersten Studie lediglich in der Gruppe der Probanden beobachtet, die eine explizite Enkodierungsinstruktion erhalten hatten. In der Gruppe der
Probanden, die die Bilder enkodierten, ohne über den folgenden Gedächtnistest informiert zu
werden, zeigte sich kein Zusammenhang. Aus diesem Befund kann abgeleitet werden, dass
basale Cortisolspiegel nur dann einen positiven Effekt auf die Gedächtnisbildung ausüben,
wenn die Stimuli bewusst und zielgerichtet enkodiert werden. Dieses zielgerichtete und be-
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
95
wusste Lernen der Stimuli ist mit einer hohen Motivation und daher mit verstärkter Aufmerksamkeit verbunden, die auf das zu lernende Material gerichtet ist. Von dieser gerichteten
Aufmerksamkeit kann angenommen werden, dass sie die Verarbeitung der Stimuli vertieft.
Die verstärkte Aufmerksamkeit bei der Betrachtung der Bilder könnte zudem eine zusätzlich
verstärkte Aktivität der Amygdala bei der Verarbeitung dieser Bilder verursacht haben. Es ist
deshalb möglich, dass die durch die Aufmerksamkeit erhöhte Amygdalaaktivität die Interaktion zwischen Cortisol und noradrenerger Aktivität erleichterte und somit die positiven Effekte
von basalen Cortisolspiegeln auf die emotional erregenden Stimuli bei einer expliziten Enkodierung ermöglichte. Da mit der Verarbeitung der emotional neutralen Reize keine Amygdalaaktivierung einherging, stellte sich in keiner der beiden Enkodierungsgruppen ein positiver
Effekt von Cortisol auf die Gedächtnisleistung für diese Items ein. Die neutralen Items konnten somit nicht von der verstärkten Aufmerksamkeit, die durch eine explizite Enkodierungsinstruktion ausgelöst wurde profitieren.
Zusätzlich zu einer verstärkten Amygdalaaktivität aufgrund einer erhöhten Aufmerksamkeit,
kann zudem angenommen werden, dass das Wissen an einem Gedächtnistest teilzunehmen
die Erregung der Probanden ebenfalls verstärkte. Eine gesteigerte Erregung durch die Testsituation lässt sich als weitere Ursache für die Zusammenhänge zwischen basalen Cortisolspiegeln und der Gedächtnisleistung für emotional erregende Stimuli, die nur bei der expliziten Enkodierung zu beobachten waren, annehmen. Die Bedeutung der Testsituation für
die Effekte von Cortisol auf das Gedächtnis wurde bereits von Kuhlmann und Wolf (2006a)
demonstriert. Diese Studie zeigt, dass eine nicht erregende Testsituation die Effekte einer
pharmakologischen Cortisolbehandlung auf den Gedächtnisabruf aufheben kann. Die Interaktion zwischen Cortisol und Amygdalaaktivität bei der Verarbeitung emotional erregender
Bilder scheint demnach durch die Erregung, die durch die Testsituation ausgelöst wurde,
verstärkt worden zu sein. Die Befunde der ersten Studie zeigen somit eine Bedeutung von
Aufmerksamkeit und durch die Testsituation erzeugte Erregung für den Zusammenhang zwischen basalen Cortisolspiegeln und dem Gedächtnis für emotional erregendes Material.
Die Ergebnisse der zweiten Studie weiten die in Studie eins beobachtete Bedeutung der
durch die Testsituation erzeugten Erregung auf einen umgekehrt U-förmigen Zusammenhang zwischen Cortisol und Erregung aus. In der ersten Studie zeigten sich positive Zusammenhänge zwischen Cortisol und der Gedächtnisleistung für emotional erregende Bilder.
Diese Zusammenhänge wurden nur für die explizite Enkodierungsstrategie beobachtet, so
dass die Vermutung naheliegt, dass Cortisol und die durch die Testsituation erzeugte Erregung und Aufmerksamkeit das Gedächtnis für emotional erregende Items beeinflussen. In
der zweiten Studie wurde ebenfalls eine explizite Enkodierungsstrategie verwendet, so dass
die durch die Lerninstruktion erzeugte Aufmerksamkeit ähnlich hoch war, wie in der ersten
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
96
Studie. Im Gegensatz zur ersten Studie wurde in der zweiten Studie jedoch ein psychosozialer Stressor eingesetzt, der die Cortisolspiegel signifikant erhöhte und auch die durch die
Testsituation erzeugte Erregung durch das Wissen über die mögliche Teilnahme an einer
stressvollen Situation teilzunehmen, verstärkte. Während in der ersten Studie, in der die
Testsituation weniger erregend und die Cortisolspiegel nicht erhöht waren positive Zusammenhänge zwischen Cortisol und dem Gedächtnis für negative Bilder beobachtet wurden,
zeigten sich in der zweiten Studie, in der die Testsituation eine stärkere Erregung auslöste
und die Cortisolspiegel durch den psychosozialen Stressor erhöht waren, positive Effekte auf
neutrale Bilder. Eine umgekehrt U-förmige Beziehung zwischen Cortisol und Erregung für die
Effekte auf das Gedächtnis ist diesen Befunden nach denkbar. Der Effekt auf emotional erregende und neutrale Stimuli scheint von der ausgelösten Erregung der Testsituation abzuhängen. Die Befunde der ersten und zweiten Studie implizieren, dass es ein optimales Erregungsniveau von Gedächtnisstimuli für Stresseffekte zu geben scheint. Cortisoleffekte auf
das Gedächtnis hängen von einem optimalen Erregungsniveau ab, das sich aus der Erregung, die durch die Stimuli ausgelöst wird und der Erregung, die durch die Situation ausgelöst wird, zusammensetzt. Während in Situationen mit geringer extern ausgelöster Erregung,
wie in Experimenten ohne Stressor, in pharmakologischen Studien (Buchanan und Lovallo,
2001; Kuhlmann und Wolf, 2006b) oder schwachen physischen Stressoren emotional erregende Items das optimale Erregungsniveau für Cortisoleffekte haben, ist die ausgelöste Erregung dieser Items in Situationen mit starker extern ausgelöster Erregung zu hoch, um für
Cortisoleffekte sensitiv zu sein. In diesen Situationen, wie zum Beispiel in Experimenten, in
denen starke psychosoziale Stressoren eingesetzt werden, scheinen vielmehr neutrale Items
das optimale Erregungsniveau zu besitzen. Die Befunde der zweiten Studie deuten demnach
darauf hin, dass Stresseffekte auf die Gedächtnisleistung von der emotionalen Erregung, die
durch die Items und der emotionalen Erregung, die durch die Testsituation ausgelöst wird,
abhängen.
Die Ergebnisse aus Studie zwei zeigen zusätzlich zu einer möglichen umgekehrt U-förmigen
Beziehung einen möglichen Einfluss der verwendeten Stimuli. Betrachtet man die Gedächtnisleistung der Probanden für emotional erregende und emotional neutrale Bilder, so zeigte
sich im direkten Abruftest ein besseres Gedächtnis für emotional erregende, als für neutrale
Bilder. Dieser „emotional enhancement effect“ (LaBar und Cabeza, 2006) zeigte sich nicht
mehr in der Gedächtnisleistung im verzögerten Abruftest. Der Stressor scheint demnach die
Gedächtnisbildung für neutrale Bilder verbessert, emotional erregende Bilder aber nicht beeinflusst zu haben. Dabei ist denkbar, dass die emotional erregenden Bilder durch ihre emotionale Erregung besser und tiefer enkodiert wurden und sich damit auch ein verbessertes
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
97
Gedächtnis gegenüber den neutralen Bildern im direkten Abruftest zeigte. Es ist denkbar,
dass sich Stress in der zweiten Studie nur auf das Gedächtnis für diejenigen Bilder auswirkte, die weniger gut gelernt wurden und für die eine Gedächtnisverbesserung möglich war.
Das Gedächtnis für emotional erregende Bilder hingegen war bereits so gut, dass Stress
keine positiven Effekte mehr ausüben konnte. Möglicherweise hätten sich deutlichere und
auch signifikante Effekte für emotional erregende Bilder bei einer schwierigeren Aufgabe gezeigt, bei der die Enkodierung der Items nicht unter Bedingungen geschieht, die eine tiefe
und gute Verarbeitung der einzelnen Items erlauben und die damit sensitiver für Stresseffekte ist.
Durch die gemeinsame Betrachtung der Ergebnisse der beiden durchgeführten Gedächtnisstudien zeigen sich wichtige Einflussfaktoren auf den Zusammenhang zwischen Stress, Cortisol und der Gedächtnisleistung. Studie eins macht deutlich, dass für den Zusammenhang
zwischen basalen Cortisolspiegeln und der Gedächtnisleistung die durch die Testsituation
induzierte Erregung sowie die durch die Enkodierungsinstruktion verstärkte Aufmerksamkeit
auf die Gedächtnisstimuli einen bedeutsamen Einfluss auf die Zusammenhänge zwischen
basalen Cortisolspiegeln und der Gedächtnisleistung haben. Aus dieser Studie wurde die
Verwendung einer expliziten Enkodierungsstrategie für die nachfolgende Studie abgeleitet.
Die Ergebnisse aus Studie zwei deuten unter Berücksichtigung der Ergebnisse der ersten
Studie darauf hin, dass für Stresseffekte auf das Gedächtnis nicht nur die Güte des Erlernens der Stimuli von Bedeutung ist, sondern auch die Interaktion zwischen der durch die
Gedächtnisstimuli und der durch die Testssituation ausgelösten Erregung. Mit diesem Befund weitet die zweite Studie die Befunde zum Einfluss der Testsituation aus Studie eins auf
eine umgekehrt U-förmige Beziehung zwischen Cortisol und emotionaler Erregung aus. Insgesamt verdeutlichen die Befunde der durchgeführten Studien, dass die Effekte von Cortisol
auf das Gedächtnis stark von der emotionalen Erregung der Stimuli abhängen. Allerdings
zeigen die Ergebnisse der Studien auch, dass die Zusammenhänge und Einflüsse von
Stress auf das emotionale Gedächtnis sehr komplex sind, so dass weitere Studien notwendig sind, um die hier beschriebenen Einflussfaktoren weiter zu untersuchen.
6.2.3
Die Cortisoleffekte auf hippocampusunabhängige Gedächtnisleistungen
In den beiden durchgeführten Gedächtnisstudien wurde neben den freien Abrufaufgaben
auch eine Multiple-Choice Aufgabe verwendet, welche am zweiten Tag der Testung durchgeführt wurde. In keiner der Studien fanden sich Effekte des Stressors oder Zusammenhänge mit Cortisol auf die Leistung der Probanden in dieser Aufgabe. Dieser Befund wird sowohl
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
98
durch pharmakologische, als auch durch Stressstudien gestützt, die ebenfalls keine Stressoder Cortisoleffekte auf diese Art Aufgabe finden (de Quervain, Henke, Aerni, Treyer,
McGaugh, Berthold, Nitsch, Buck, Roozendaal, Hock, 2003; Kuhlmann et al., 2005; Kuhlmann und Wolf, 2006b). Als Ursache für ausbleibende Effekte auf die Gedächtnisleistung für
diesen Aufgabentyp wird angenommen, dass es sich hierbei nicht um einen freien, sondern
um eine Rekognitionsaufgabe handelt, bei der die Probanden aus vier Möglichkeiten die richtige auswählen. Während der freie Abruf von Gedächtnisinhalten den Hippocampus involviert, findet Wiedererkennen eher im perirhinalen Cortex statt (Aggleton und Brown, 2006).
Da der Hippocampus eine Gehirnstruktur darstellt, in der Cortisolrezeptoren vermehrt zu finden sind, ist auch zu erwarten, dass sich Stress- oder Cortisoleffekte vornehmlich auf Aufgaben zeigen, die mit dieser Struktur assoziiert sind. Allerdings existieren auch Studien, welche
Stresseffekte auf die Leistung der Probanden in Wiedererkennungsaufgaben berichten. In
diesen Studien wurden allerdings keine weiteren Gedächtnisaufgaben eingesetzt (Beckner et
al., 2006; Monk und Nelson, 2002). Daher könnte es möglich sein, dass Stresseffekte auf
diese Aufgabenart dann zu finden sind, wenn die relevanten Gedächtnisinhalte vorher nicht
durch eine freie Abrufaufgabe aktiviert wurden. Zukünftige Studien sollten daher die Effekte
von Stress und Cortisol auf verschiedene Aufgabentypen näher untersuchen.
6.2.4
Der Einfluss des Geschlechts auf die Gedächtnisleistung
In der zweiten Studie wurde zusätzlich zu allgemeinen Stress- und Cortisoleffekten auf das
Gedächtnis der Einfluss des Geschlechts der Versuchspersonen auf diese Effekte untersucht. Verschiedene Studien zeigten stärkere Effekte von Stress und Cortisol auf das Gedächtnis bei Männern, als bei Frauen (Andreano und Cahill, 2006; Cahill, 2003; Wolf et al.,
2001). Dabei hat sich der hormonelle Zyklus bei Frauen als potentieller Einflussfaktor auf die
Zusammenhänge zwischen Cortisol und Gedächtnisleistung herausgestellt. Allerdings ist die
Forschungslage bisher heterogen. So zeigen einige Studien einen klaren Zusammenhang
zwischen Stress und Gedächtnisleistung bei Frauen nur in der Lutealphase (Andreano et al.,
2008), wohingegen andere Studien in dieser Phase keine Zusammenhänge berichten (Wolf
et al., 2001) oder Stresseffekte auf das Gedächtnis bei weiblichen Stichproben finden, deren
Zyklusphase nicht kontrolliert wurde (Smeets et al., 2008). In den beiden durchgeführten
Gedächtnisstudien wurden Frauen untersucht, deren Zyklusphase nicht kontrolliert wurde.
Dennoch zeigten sich in der ersten Studie Zusammenhänge zwischen basalen Cortisolspiegeln und der Gedächtnisleistung. In der zweiten Studie wurde für diese Zusammenhänge
ebenfalls kein Unterschied zwischen Männern und Frauen beobachtet, wohingegen in der
zweiten Studie ein Stresseffekt nur für Männer berichtet wurde. Allerdings zeigten sich hier
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
99
die Zusammenhänge zwischen dem Cortisolanstieg und der Gedächtnisleistung für neutrale
Items ebenfalls für beide Geschlechter. Ein Einfluss der Zyklusphase kann aus den Ergebnissen der durchgeführten Studien weder eindeutig bestätigt, noch ausgeschlossen werden.
Die Bedeutung der Zyklusphase für Stresseffekte auf das Gedächtnis bleibt daher weiterhin
unklar, so dass weitere Forschungsbemühungen zur Klärung dieser Fragestellung notwendig
sind.
6.3
Kritische Betrachtung der Studien
Bei einer kritischen Betrachtung der durchgeführten Studien offenbaren sich einige Schwächen. Als erster Punkt ist die Stichprobengröße anzumerken. In Studie eins wurden 60 Frauen, in Studie zwei 30 Männer und 28 Frauen und in Studie drei 35 Probanden für die schriftliche Klausur sowie 34 Probanden für das Referat getestet. Für die dritte Studie wäre es für
die Vergleichbarkeit und zur Steigerung der Aussagekraft vorteilhaft gewesen die Effekte einer schriftlichen Klausur und einer eines Referats innerhalb einer Stichprobe zu untersuchen.
Dies war jedoch aus praktischen Gründen nicht möglich. Für die Gedächtnisstudien stellt
sich aufgrund der nichtsignifikanten Ergebnisse, vor allem in Studie zwei die Frage, ob eine
größere Stichprobe und eine damit einhergehende größere Power der Studien eventuell zusätzliche Effekte sichtbar gemacht hätten. Allerdings konnten vorherige Studien mit einer
ähnlichen Stichprobengröße Stresseffekte auf das Gedächtnis demonstrieren (Payne et al.,
2007; Smeets et al., 2006), weshalb die Power der durchgeführten Studien als ausreichend
anzunehmen ist und sich die berichteten Effekte ebenso wie die nicht signifikanten Effekte
nicht allein auf die Stichprobengröße zurückführen lassen. Nichtsdestotrotz stellen die Charakteristika der Stichproben eine potenzielle Schwierigkeit dar. Wie bereits in der Diskussion
dargestellt, ist das Geschlecht ein wichtiger Einflussfaktor zum einen für die Hormonreaktion
selber, wobei Frauen häufig mit einer schwächeren hormonellen Stressreaktion auf psychosoziale Laborstressoren reagieren (Kirschbaum et al., 1999; Kirschbaum et al., 1992; Stroud
et al., 2002). Zum anderen werden Stresseffekte auf das Gedächtnis ebenfalls vom Geschlecht der Versuchsperson beeinflusst, wobei Männer häufig stärkere Stresseffekte zeigen, als Frauen (Andreano und Cahill, 2006; Cahill, 2003; Wolf et al., 2001). Studie eins sowie die weiblichen Stichproben in den Studien zwei und drei bestanden aus Frauen, deren
Zyklusphase nicht kontrolliert wurde. Da die Zyklusphase ein potentieller Einflussfaktor für
die Effekte bei Frauen darstellt (Andreano et al., 2008), ist es denkbar, dass dies zu einer
Maskierung von Effekten in der weiblichen Stichprobe geführt hat. Gegen diese Annahme
spricht allerdings, dass auch Studien existieren, die Stresseffekte in weiblichen Stichproben
berichten, deren Zyklusphase nicht kontrolliert wurde (Smeets et al., 2008). Die Ergebnisse
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
100
der korrelativen Analysen in den Studien eins und zwei zeigen zudem signifikante korrelative
Zusammenhänge zwischen Cortisol und der Gedächtnisleistung auch bei den weiblichen
Stichproben, was gegen die Annahme spricht, dass Cortisoleffekte auf das Gedächtnis lediglich in der Lutealphase zu beobachten sind (Andreano et al., 2008). Nichtsdestotrotz kann
ein Einfluss der Zyklusphase auf die Ergebnisse nicht ausgeschlossen werden.
Eine weitere Schwäche der Studien zeigt sich bei der Betrachtung der Gedächtnisleistung.
Die Probanden der Studie zeigen in Studie zwei, in denen zusätzlich zu einem direkten Abruftest auch ein verzögerter Gedächtnistest eingesetzt wurde, kein Vergessen. Die Gedächtnisleistung der Probanden für das Gedächtnismaterial nimmt von Tag 1 zu Tag 2 nicht nennenswert ab. Verschiedene Studien, die das Gedächtnis über einen längeren Zeitraum untersuchten zeigen, dass die Leistung von Probanden mit der Zeit abnimmt (Kuhlmann et al.,
2005; Kuhlmann und Wolf, 2005). Da dies in den durchgeführten Studien nicht zu beobachten war, liegt die Vermutung nahe, dass das Gedächtnismaterial vergleichsweise einfach zu
behalten war. Die Aufgabe bestand aus insgesamt 15 Bildern, wobei jeweils 5 Bilder emotional neutral, positiv und negativ waren. Die Bilder wurden auf einem Computerbildschirm und
die Begleitsätze über Kopfhörer präsentiert. Die Präsentationsdauer betrug pro Bild 10 Sekunden. Es ist aufgrund der Ergebnisse anzunehmen, dass diese Art der Präsentation dazu
führte, dass die Probanden die Bilder tief enkodiert und somit gut erlernt haben. Der Zeitabstand von 24 Stunden zum zweiten Gedächtnistest war möglicherweise nicht lang genug, um
ein Verfallen der Gedächtnisspuren zu ermöglichen. Hinzu kommt, dass für die zweite Studie
eine explizite Enkodierungsstrategie eingesetzt wurde, das heißt die Probanden waren sich
über den folgenden Gedächtnistest bewusst. Die explizite Enkodierungsstrategie wurde auf
Grund der Ergebnisse aus Studie eins verwendet, die keinen generellen Unterschied in der
Gedächtnisleistung zwischen Probanden, denen der Gedächtnistest bewusst war und Probanden, denen er nicht bewusst war, zeigte, jedoch offenbarte, dass die positiven Zusammenhänge zwischen Cortisol und dem Gedächtnis für emotionale erregende Stimuli nur unter der expliziten Lerninstruktion zu finden waren. Da in dieser Studie jedoch der Zusammenhang mit basalen Cortisolspiegeln und nicht mit Stress betrachtet wurde, kann nicht
ausgeschlossen werden, dass ein impliziter Gedächtnistest, bei dem die Probanden die Bilder nicht bewusst und somit eventuell schlechter lernen und der zudem die durch die Testsituation ausgelöste Erregung reduziert, Stresseffekte sichtbar gemacht hätte.
Eine weitere Schwierigkeit für die Vergleichbarkeit der beiden Gedächtnisstudien ist die Zeit
der Versuchsdurchführung. Aufgrund des circadianen Rhythmus von Cortisol ist der Cortiolspiegel in den Morgenstunden am höchsten und nimmt über den Tag ab, bis er am Abend
seinen Tiefpunkt erreicht sind (Jacobson, 2005; Kirschbaum und Hellhammer, 1989). Bei
Stressstudien ist deshalb die Tageszeit der Versuchsdurchführung von großer Bedeutung
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
101
(Het, Ramlow, Wolf, 2005; Maheu, Collicutt, Kornik, Moszkowski, Lupien, 2005). Studie zwei
wurde am Nachmittag durchgeführt, die Probanden der ersten Studie wurden allerdings zu
verschiedenen Tageszeiten getestet. Der Einfluss der Tageszeit wurde mit einer partiellen
Korrelation kontrolliert, allerdings wäre es für die Vergleichbarkeit der Studien und zum Ausschluss eines Einflusses des circadianen Rhythmus von Vorteil gewesen, wenn die Studien
zu gleichen Tageszeiten durchgeführt worden wären. Auch in Studie drei wurde der circadiane Rhythmus nicht optimal kontrolliert. Während dei Klausur immer am Morgen stattfand,
fanden die Referate am Morgen, am Mittag oder am Nachmittag statt. Dies macht es schwierig die Prüfungssituationen miteinander zu vergleichen. Zwar ergaben sich keine Hinweise
auf einen Einfluss der Tageszeit, jedoch kann nicht ausgeschlossen werden, dass die Unterschiede in der Stärke der Cortisolantworten auf die Klausur und die Referate zum Teil durch
die unterschiedlichen Startzeiten bedingt waren.
Ein Ziel der Gedächtnisstudenstudien war es, den Einfluss von Cortisol und psychosozialem
Stress auf emotional neutrale und emotional erregende positive und negative Items zu untersuchen. In diesem Zusammenhang wurden in den Studien subjektive Ratingskalen eingesetzt, auf denen die Probanden die subjektiv wahrgenommene Valenz und die durch die Bilder ausgelöste Erregung beurteilten. Die Analysen dieser Ratings zeigten, dass die Probanden die theoretische Kategorisierung, wie sie von den Autoren der Aufgabe vorgegeben war
(Buchanan et al., 2001; Buchanan et al., 2003), unterstützten. Diese subjektive Einschätzung
durch die Probanden wurde in den Studien nicht durch ein objektives Maß der Erregung ergänzt. Der Einsatz eines objektiven Maßes wie z.B. Hautleitfähigkeit hätte Informationen zur
ausgelösten Erregung bereitgestellt. Zwar zeigten Befunde, dass subjektive Erregungsmaße
mit objektiven Erregungsmaßen korrelieren (Bradley, Greenwald, Petry, Lang, 1992), dennoch bieten objektive Maße eine höhere Zuverlässigkeit.
6.4
Ausblick
Die im Rahmen der vorliegenden Dissertation durchgeführten Studien dienten der weiteren
Erkenntnisgewinnung zu Cortisol- und Stresseffekten auf das Gedächtnis für neutrale und
emotional erregende positive und negative Informationen und der Spezifizierung der Stressreaktion auf naturalistische Stresssituationen. Aus den diskutierten Schwächen und Schwierigkeiten der durchgeführten Studien sowie durch die Ergebnisse der Studien lassen sich
Implikationen für zukünftige Studien ableiten.
Die Hauptaufgabe zukünftiger Studien wird es sein, den Einfluss von Stress auf die Konsolidierung von neutralen und emotional erregenden Stimuli weiter herauszustellen und die den
Stresseffekten zu Grunde liegenden Mechanismen und Einflussfaktoren weiter zu spezifizieren. Hierfür bietet es sich in erster Linie an, andere und zudem unterschiedliche Stimuli ein-
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
102
zusetzen. Die Bilder, die für die hier berichteten Studien verwendet wurden stellten sich als
nicht optimal zur Untersuchung von Stresseffekten auf die Gedächtnisbildung heraus. Da
Bilder in Kombination mit Begleitsätzen aber nichtsdestotrotz interessante Stimuli darstellen,
da sie komplexe und realistische Episoden bilden, sollte das Ziel sein diese Aufgabe so zu
modifizieren, dass Stresseffekte oder auch ausbleibende Effekte nicht auf die Schwierigkeit
oder andere Charakteristika der Aufgabe zurückzuführen sind. Dazu sollte die Menge der
Bilder erhöht werden, so dass nicht nur 15 Bilder und damit 5 Bilder pro emotionaler Valenz
dargeboten werden. Dies würde die Schwierigkeit der Aufgabe deutlich erhöhen. Einen weiteren Aspekt stellt der Abstand zwischen Erlernen und Abruf der Stimuli dar. Die hier verwendeten 24 Stunden könnten auf eine Woche erhöht werden. Für diesen Zeitabstand konnten bereits andere Studien Stresseffekte auf die Gedächtnisbildung zeigen (Payne et al.,
2007; Payne et al., 2006).
Für zukünftige Studien ist es ebenfalls notwendig die Stichprobengröße zu erhöhen und den
Einfluss des hormonellen Zyklus bei Frauen zu kontrollieren. So könnten zum einen nur
Frauen untersucht werden, die sich in der Lutealphase befinden, da sich für die Zyklusphase
Zusammenhänge zwischen Stress und Gedächtnis zeigen ließen (Andreano et al., 2008).
Um den Einfluss des hormonellen Zyklus nicht nur zu kontrollieren, sondern auch dessen
Einfluss näher zu beschreiben, bietet es sich zudem an, weibliche Stichproben zu untersuchen, bei denen die Stresseffekte auf die Enkodierung und Konsolidierung in den verschiedenen Zyklusphasen verglichen wird. Ergänzend hierzu sollten auch Männer in die Untersuchung eingeschlossen werden, um den Einfluss des Geschlechts der Probanden auf die Zusammenhänge zu spezifizieren.
Die durchgeführten Gedächtnisstudien haben sich mit dem Einfluss basaler Cortisolspiegel
auf die Gedächtnisleistung und dem Einfluss von Stress auf die Gedächtniskonsolidierung
beschäftigt. Neben der Gedächtniskonsolidierung ist der Einfluss von Stress auf die Enkodierung ebenfalls von Interesse und stellt einen weiteren Forschungsbereich dar, der bisher
keine homogenen und eindeutigen Befunde aufweisen kann (Wolf, 2008). Daher sollte in
weiteren Studien der Einfluss des TSST auf die Gedächtnisenkodierung untersucht werden.
Dabei sollte das selbe Gedächtnismaterial eingesetzt werden, wie in den hier durchgeführten
Studien (Buchanan et al., 2001; Buchanan et al., 2003), um einen Vergleich zu ermöglichen.
In der dritten Studie wurde der Einfluss naturalistischer Stressoren auf die Stressreaktion erhoben. Darauf aufbauend wäre es interessant zu untersuchen, welchen Einfluss naturalistische Stressoren auf die Gedächtnisleistung haben. Dazu sollte ebenfalls das hier eingesetzte Gedächtnismaterial verwendet werden (Buchanan et al., 2001; Buchanan et al., 2003).
Wichtig bei einer solchen Studie ist dabei, dass potenzielle Einflussfaktoren wie die Uhrzeit,
Der Einfluss von psychosozialem Stress und Cortisol auf das emotionale Gedächtnis
103
weitere Klausuren, die das Geschlecht und die Zyklusphase der weiblichen Probanden
bestmöglich kontrolliert werden.
Fazit
Zusammenfassend berichtet diese Promotionsarbeit von Cortisol- und Stresseffekten auf die
Gedächtnisleistung für emotional neutrale und emotional erregende Stimuli und zeigt, dass
auch außerhalb des Laborkontextes die Bedrohung des sozialen Selbst die Stärke der
Stressantwort zu beeinflussen scheint. Prüfungssituationen stellten sich dabei als geeignete
naturalistische Stressoren heraus, wobei Referate eine stärkere Stressreaktion auslösten,
als schriftliche Klausuren. Bei den Gedächtnisstudien wurden positive Effekte basaler Cortisolspiegel auf die Gedächtnisleistung für emotional erregende Bilder in einem 24 Stunden
verzögerten freien Abruftest beobachtet. Dieser Effekt zeigte sich jedoch nur bei einer expliziten Lerninstruktion. Für die Auswirkungen eines psychosozialen Stressors auf die Konsolidierung fand sich ein positiver Effekt. Dieser positive Effekt zeigte sich allerdings lediglich für
neutrale Bilder, nicht aber für emotional erregende positive und negative Bilder. Zudem zeigte sich in der zweiten Studie ein positiver Zusammenhang zwischen den Cortisolspiegeln
und der Gedächtnisleistung für neutrale Stimuli. Die Ergebnisse werden durch die aktuelle
Forschungslage nur teilweise gestützt. Aus den durchgeführten Studien wird deutlich, dass
verschiedene Einflussfaktoren die Zusammenhänge modulieren. Zu diesen Faktoren gehören neben dem Geschlecht der Probanden auch die emotionale Erregung, die durch die Stimuli sowie durch die Testsituation ausgelöst wird. Des weiteren zeigte sich, dass die Art der
Gedächtnistests einen starken Einfluss auf die Stress- und Cortisoleffekte ausübt. Die Aufgabe zukünftiger Studien wird es sein diese Einflussfaktoren näher zu betrachten und weiteren Aufschluss über Cortisol- und Stresseffekte auf die Gedächtnisbildung zu geben.
104
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I
A B K Ü R Z U N GS V E R ZE I C H N I S
AAS
Allgemeines Adaptationssyndrom
ACTH
Adrenocorticotropes Hormon
ANS
Autonomes Nervensystem
BLA
Basolaterale Amygdala
CBG
Cortisolbindendes Globulin
CPT
Cold Pressure Test
CRH
Corticotropin Releasing Hormon
GC
Glucocorticoide
GR
Glucocorticoidrezeptor
HHNA
Hypothalamus-Hypophysen-Nebennierenrinden-Achse
KZG
Kurzzeitgedächtnis
LTP
Long term potentiation/ Langzeitpotenzierung
LZG
Langzeitgedächtnis
MR
Mineralocorticoidrezeptor
SNS
Sympathisches Nervensystem
TSST
Trier Social Stress Test
ZNS
Zentrales Nervensystem
II
A B B I LD U N GS V E R ZE I C H N I S
1.1.1.2
Abbildung 1: Schematische Einteilung des Gedächtnisses nach zeitlichen und inhaltlichen Aspekten
1.1.3
Abbildung 2: Die mit dem Gedächtnis assoziierten Hirngebiet. (aus:
Markowitsch, 2002)
1.3
Abbildung 3: Einflussmöglichkeiten von Cortisol und Stress auf die verschiedenen Gedächtnisphasen.
5.2.1
Abbildung 4: Einflussfaktoren auf die Stressantwort in Reaktion auf naturalistische Stressoren und Laborstressoren.
III
T AB E L LE N V E R ZE I C H N I S
1.3.2
Tabelle1: Zusammenfassung der Stressstudien im humanexperimentellen Bereich.
IV
C U R R I C U L U M V I T AE
Persönliche Daten
Geburtsdatum
Geburtsort
Familienstand
Staatsangehörigkeit
09.08.1982
Leverkusen
ledig
deutsch
Schulischer Werdegang
1989 – 1993
1993 – 2002
Gemeinschaftsgrundschule Dönhoffstraße, Leverkusen
Marienschule Opladen, Gymnasium
Allgemeine Hochschulreife (Note 1,5)
10/ 02 – 03/ 07
Studium der Psychologie an der Universität Bielefeld mit
den Schwerpunkten Arbeits- und Organisationspsychologie sowie klinische Psychologie
03/ 07
Abschluss des Psychologie- Studiums (Dipl.-Psych.) nach
9 Semestern mit der Note „Gut“ (1,7)
Titel der Diplomarbeit: „Stress und semantisches Gedächtnis“ (Note 1,0)
04/ 07 – 09/ 2007
Promotionsstudium Psychologie an der Universität Bielefeld
Promotionsstudium Psychologie an der Ruhr-Universität
Bochum
Seit 10/ 2007
Berufspraxis
12/ 05 - 02/ 07
04/ 07 – 09/ 07
10/07 – 09/ 09
studentische Hilfskraft der Arbeitseinheit allgemeine
Psychologie 2 der psychologischen Fakultät der Universität Bielefeld
Wissenschaftliche Mitarbeiterin an der Fakultät für Psychologie (Abt. Psychologie, Allgemeine Psychologie 2) an
der Universität Bielefeld
Wissenschaftliche Mitarbeiterin an der Fakultät für Psychologie (Kognitionspsychologie) an der Ruhr- Universität
Bochum
V
Veröffentlichungen
Preuß, D, Schoofs, D, Schlotz, W, Wolf, OT (2009):
The stressed student: Influence of a written examination and oral presentation on
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Stress, in press
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Preuß D, Schoofs D, Wolf OT (2008):
Associations between endogenous cortisol levels and emotional memory in young
women: Influence of encoding instructions.
Stress, in press.
Schoofs D, Preuß D, Wolf OT (2008):
Psychosocial stress induces working memory impairments in an n-back paradigm.
Psychoneuroendocrinology; 33(5): 643-653.
Posterbeiträge
Preuß, D &Wolf, OT(2009):
Der Einfluss von psychosozialem Stress auf die Konsolidierung emotionaler und
neutraler Stimuli.
35. Arbeitstagung Psychophysiologie und Methodik, APM
Preuß D, Schoofs D, Wolf OT (2008):
Neuroendocrine responses to academic stress
International Congress of Psychology (ICP), Berlin.
Preuß D, Schoofs D, Wolf OT (2008):
Neuroendocrine responses to academic stress
39th Annual Conference of the International Society of Psychoneuroendocrinology
(ISPNE), Dresden.
Preuß D, Schoofs D, Wolf OT (2007):
The influence of psychosocial Stress on semantic memory.
Fachtagung "Psychologie und Gehirn" der Deutsche Gesellschaft für Psychophysiologie und ihre Anwendung (DGPA) zusammen mit der Fachgruppe Biologische Psy-
VI
chologie und Neuropsychologie der Deutschen Gesellschaft für Psychologie (DGPs),
Dortmund.
Wolf OT, Preuß D, Schoofs D (2007):
Psychosocial stress influences working memory and semantic memory in humans.
Neuroscience 2007, the Society's 37th annual meeting.
Lehre
SS 2007: Universität Bielefeld/ Psychologie Diplom
Seminar Stress und Gedächtnis
WS 2007/2008: Ruhr- Universität Bochum/ Bachelor Psychologie
Seminar Kognition I, Wahrnehmung, Aufmerksamkeit und Gedächtnis
SS 2008: Ruhr- Universität Bochum/ Bachelor Psychologie
Seminar Kognition II, Sprache, Denken und Problemlösen
WS 2008/2009: Ruhr- Universität Bochum/ Bachelor Psychologie
Seminar Kognition I, Wahrnehmung, Aufmerksamkeit und Gedächtnis
SS 2009: Ruhr- Universität Bochum/ Bachelor Psychologie
Seminar Kognition II, Sprache, Denken und Problemlösen
ERKLÄRUNG
Bochum, den 11.09.2009
Ich versichere hiermit, dass die vorliegende Dissertationsschrift eigenständig und
ausschließlich von meiner Person verfasst wurde, ich keine anderen als die angegebenen Hilfsmittel und Quellen verwendet habe und sie weder in der vorliegenden
noch in einer anderen Fassung in einer anderen Fakultät bisher vorgelegen hat
Diana Preuß